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AI-5737_REVISÃO DO ORIGINAL EM INGLÊS – SUZANA GONTIJO PREPRINT FRAN Identification of telocytes in testes of dystrophic mice Identificação de telócitos em testículos de camundongos distróficos Short title: Identification of telocytes in testes of dystrophic mice Vilessa Lilian de Araújo Gomes 1 , Janine Karla França da Silva Braz 2 , Gabriel Moura Martins 3 , Naianne Kelly Clebis 2 , Moacir Franco de Oliveira 3 , Danielle Barboza Morais 2 , Carlos Eduardo Bezerra de Moura 3 1 Universidade Federal de Campina Grande, Campina Grande, PB, Brazil. 2 Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, RN, Brazil. 3 Universidade Federal Rural do Semi-Árido, Mossoró, RN, Brazil. DOI: 10.31744/einstein_journal/****AI5737 How to cite this article:

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AI-5737_REVISÃO DO ORIGINAL EM INGLÊS – SUZANA GONTIJO

PREPRINT FRAN

Identification of telocytes in testes of dystrophic mice

Identificação de telócitos em testículos de camundongos distróficos

Short title: Identification of telocytes in testes of dystrophic mice

Vilessa Lilian de Araújo Gomes1, Janine Karla França da Silva Braz2, Gabriel Moura

Martins3, Naianne Kelly Clebis2, Moacir Franco de Oliveira3, Danielle Barboza

Morais2, Carlos Eduardo Bezerra de Moura3

1 Universidade Federal de Campina Grande, Campina Grande, PB, Brazil.

2 Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, RN, Brazil.

3 Universidade Federal Rural do Semi-Árido, Mossoró, RN, Brazil.

DOI: 10.31744/einstein_journal/****AI5737

How to cite this article:

Gomes VL, Braz JK, Martins GM, Clebis NK, Oliveira MF, Morais DB, et al.

Identification of telocytes in testes of dystrophic mice. einstein (São Paulo).

XXXX;XX:eAI5737. http://dx.doi.org/10.31744/einstein_journal/XXXXAI5737

Corresponding author:

Carlos Eduardo Bezerra de Moura

Universidade Federal Rural do Semi-Árido

Department of Animal Sciences

Avenida Francisco Mota, 572 - Presidente Costa e Silva

Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Autora,É com acento ou sem?
(Vilessa) Citações devem ser iguais às do ORCID.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Verificar com a autora..
(Vilessa) Citações devem ser iguais às do ORCID.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Verificar com o autor.
(Vilessa) Citações devem ser iguais às do ORCID.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Verificar com a autora..
(Vilessa) É com acento mesmo.
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Zip code: 59625-900 - Mossoró, RN, Brazil

Phone: (55 84) 3317- 8510 extension 1661

E-mail: [email protected]

Received on:

Apr 9, 2020

Accepted on:

Oct 10, 2020Oct 10, 2020

TcC: telocyte; TEM: transmission electron microscopy.

Figure 1. Telocytes surrounding seminiferous tubule in testis of dystrophic mouse.

(Vilessa) OK
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
A figura está OK
(Vilessa) A escala já é colocada pelo software do microscópio eletrônico, não é possível editar.Alterei TC para Tc, tanto na legenda, quanto no corpo do texto para padronização.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
DIAGRAMADORRetirar o espaço de 10µmAlterar Tc para TC
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TcC: telocyte; Tp: telopodes; p: podomer; pd: podom. Vesicles (arrow head); M: single peritubular myoid cell; SC:

Sertoli cell. TEM: transmission electron microscopy.

Figure 2. Telocytes in peritubular cells of testis of dystrophic mouse.

Tp: telopodes; p: podomer; pd: podom; m: mitochondria; hc: peripheral heterochromatin.

(Vilessa) A escala já é colocada pelo software do microscópio eletrônico, não é possível editar.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
DIAGRAMADORRetirar o espaço de 2µm
(Vilessa)OK.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Está imagem está OK
(Vilessa)A imagem 3A’ se trata de uma parte da imagem 3, não são imagens independentes.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Edna,O autor incluiu essa figura depois do peer review podemos manter a imagem com a letra A e A’?Alteramos para B?
(Vilessa)OK.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
A figura está OK
(Vilessa) A escala já é colocada pelo software do microscópio eletrônico, não é possível editar.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
DIAGRAMADORRetirar o espaço de 5µm
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Figure 3. Telocytes in intertubular spaces of testis of dystrophic mouse. (A) digitally

colored transmission electron microscope of telocyte (blue); (A’) section of telocyte

with oval nucleus and peripheral heterochromatin.

Telocytes (TcC) is are a new type of classic interstitial cells, described by Popescu et

al.(1) in the human pancreas. Telocytes are found in several organs, including the

human testes.(2) They are long, thin cells (Figure 1), with small cell bodies, a nucleus

containing heterochromatin and presence of mitochondria in the periphery, in

addition to a scarcely evident nucleolus.(3-5) They differ from other interstitial cells by

their long moniliform cytoplasmic extensions, called telopodes (Tp) (Figure 2), and

are usually identified through their ultrastructure by transmission electron microscopy

(TEM).(1-5) The long cytoplasmic projections, Tp, comprise thin segments (podomeres)

and dilated regions (podoms), containing secretory vesicles and mitochondria(4,5)

(Figure 2). Telocytes are located in the peritubular region of the testes and contact

myoid cells through cell junctions, while also contacting blood vessels and androgen-

producing interstitial cells (Leydig cells) through Tp.(2,3,5,6) Therefore, it is believed that

TcC establish homo- and heterocellular junctions, vesicle release and paracrine

and/or autocrine signaling. They also interact and communicate with Leydig myoid

cells and blood vessels through Tp, being responsible for the transport of substances

between the interstitium (Figure 3A) and the seminiferous tubule, such as

testosterone, which is essential for spermatogenesis.(2-5)

Dystrophic intertubular spaces contain telocytes measuring, in average,

approximately 8 µm.(7) In On the scale of 2 µm this magnification [N.T. falta

informaçāo sobre tamanho do aumento], it is possible to identify mitochondria, an

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irregular and oval nucleus with peripheral heterochromatin, telopodes, podom and

podomer (Figure 3A’).(8) In this context, we could demonstrate TcC, for the first time,

in 12 testes of Mdx mice with Duchenne muscular dystrophy (DMD) through TEM

analyses. Duchenne muscular dystrophy is a degenerative, progressive and

disabling genetic disorder linked to the X chromosome, which does not cause

infertility.(9) Thus, evidence of TcC in the testes of dystrophic mice implies in further

understanding of spermatogenesis, since these cells help transporting testosterone

to the seminiferous tubule.

AUTHOR’S INFORMATION

Gomes VL: http://orcid.org/0000-0002-5772-7361

Braz JK: http://orcid.org/0000-0002-9570-6465

Martins GM: http://orcid.org/0000-0001-6489-4187

Clebis NK: http://orcid.org/0000-0002-1749-7565

Oliveira MF: http://orcid.org/0000-0002-6269-0823

Morais DB: http://orcid.org/0000-0003-3277-1857

Moura CE: http://orcid.org/0000-0002-7960-5373

REFERENCES

1. Popescu LM, Hinescu ME, Ionescu N, Ciontea SM, Cretoiu D, Ardelean C.

Interstitial cells of Cajal in pancreas. J Cell Mol Med. 2005;9(1):169-90.

2. Marini M, Rosa I, Guasti D, Gacci M, Sgambati E, Ibba-Manneschi L, et al.

Reappraising the microscopic anatomy of human testis: identification of telocyte

networks in the peritubular and intertubular stromal space. Sci Rep. 2018;8(1):14780.

(Vilessa)Estão todas revisadas e de acordo com padrão requerido.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 09/29/20,
Edna,As referências foram revisadas e padronizadas novamente.
(Vilessa) Citações devem ser iguais às do ORCID
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 09/29/20,
Autora,Por favor, informar qual a forma correta da citação bibliográfica Morais D como está no ORCID ou Morais DB?
(Vilessa) Citações devem ser iguais às do ORCID
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 09/29/20,
Autor,Por favor, informar qual a forma correta da citação bibliográfica Oliveira M como está no ORCID ou Oliveira MF?
(Vilessa) Citações devem ser iguais às do ORCID
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Autora,Por favor, informar qual a forma correta da citação bibliográfica Braz J como está no ORCID ou Braz JK?
(Vilessa)A imagem 3A’ se trata de uma parte da imagem 3, não são imagens independentes.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 09/29/20,
Ok Edna ou alteramos para B?Note que a figura tem aspa. 3A
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3. Pawlicki P, Hejmej A, Milon A, Lustofin K, Płachno BJ, Tworzydlo W, et al.

Telocytes in the mouse testicular interstitium: implications of G-protein-coupled

estrogen receptor (GPER) and estrogen-related receptor (ERR) in the regulation of

mouse testicular interstitial cells. Protoplasma. 2019;256(2):393-408.

4. Cretoiu SM, Popescu LM. Telocytes revisited. Biomol Concepts.

2014;5(5):353-369. Review.

5. Liu Y, Liang Y, Wang S, Tarique I, Vistro WA, Zhang H, et al. Identification and

characterization of telocytes in rat testis. Aging (Albany NY). 2019;11(15):5757-68.

6. Holstein AF, Schulze W, Davidoff M. Understanding spermatogenesis is a

prerequisite for treatment. Reprod Biol Endocrinol. 2003;1:107. Review.

7. Dawidowicz J, Szotek S, Matysiak N, Mielańczyk Ł, Maksymowicz K. Electron

microscopy of human fascia lata: focus on telocytes. J Cell Mol Med.

2015;19(10):2500-6.

8. Kondo A, Kaestner KH. Emerging diverse roles of telocytes. Development.

2019;146 (14):dev175018.

9. Braz J, Gomes VA, Siman VA, Matta SL, Clebis N, Oliveira M, et al.

Spermatogenesis in MdxMdx mouse model of Duchenne muscular

distrophyDuchenne muscular distrophy. Anal Quant Cytopathol Histpathol.

2018;40:125-31.

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AI-5737_TRADUÇÃO PARA PORTUGUÊS – SUZANA GONTIJO

PREPRINT FRAN

Identificação de telócitos em testículos de camundongos distróficos

Identification of telocytes in dystrophic testes of mice

Título curto: Identificação de telócitos em testículos de camundongos distróficos

Vilessa Lilian de Araújo Gomes1, Janine Karla França da Silva Braz2, Gabriel Moura

Martins3, Naianne Kelly Clebis2, Moacir Franco de Oliveira3, Danielle Barboza

Morais2, Carlos Eduardo Bezerra de Moura3

1 Universidade Federal de Campina Grande, Campina Grande, PB, Brasil.

2 Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, RN, Brasil.

3 Universidade Federal Rural do Semi-Árido, Mossoró, RN, Brasil.

DOI: 10.31744/einstein_journal/****AI5737

Como citar este artigo:

Gomes VL, Braz JK, Martins GM, Clebis NK, Oliveira MF, Morais DB, et al.

Identification of telocytes in dystrophic testes of mice. einstein (São Paulo).

XXXX;XX:eAI5737. http://dx.doi.org/10.31744/einstein_journal/XXXXAI5737

Autor correspondente:

Carlos Eduardo Bezerra de Moura

Universidade Federal Rural do Semi-Árido

Departamento de Ciências Animais

(Vilessa) Citações devem ser iguais às do ORCID.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Verificar com a autora..
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Verificar com o autor.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Verificar com a autora..
(Vilessa) É com acento mesmo.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Autora,É com acento ou sem?
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Avenida Francisco Mota, 572 - Presidente Costa e Silva

CEP: 59625-900 - Mossoró, RN, Brasil

Tel.: (55 84) 3317- 8510 ramal 1661

E-mail: [email protected]

Data de submissão:

09/04/2020

Data de aceite:

10/10/2020 10/10/2020

TcC: telócito; MET: microscopia eletrônica de transmissão.

Figura 1. Telócitos ao redor de túbulo seminífero em testículo de camundongo

distrófico.

(Vilessa)OK.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
A figura está OK
(Vilessa) A escala já é colocada pelo software do microscópio eletrônico, não é possível editar.Alterei TC para Tc, tanto na legenda, quanto no corpo do texto para padronização.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
DIAGRAMADORRetirar o espaço de 10µmAlterar Tc para TC
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TcC: telócito; Tp: telopodos; p: podômero; pd: podom. Vesículas (ponta da seta); M: célula mioide peritubular

única; SC: célula de Sertoli cell. MET: microscopia eletrônica de transmissão.

Figura 2. Telócitos em células peritubulares de testículo de camundongo distrófico.

Tp: telopodeos; p: podômero; pd: podom; m: mitocôndria; hc: heterocromatina periférica.

(Vilessa) A escala já é colocada pelo software do microscópio eletrônico, não é possível editar.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
DIAGRAMADORRetirar o espaço de 2µm
(Vilessa)OK.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Está imagem está OK
(Vilessa)A imagem 3A’ se trata de uma parte da imagem 3, não são imagens independentes.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Edna,O autor incluiu essa figura depois do peer review podemos manter a imagem com a letra A e A’?Alteramos para B?
(Vilessa)OK.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
A figura está OK
(Vilessa) A escala já é colocada pelo software do microscópio eletrônico, não é possível editar.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
DIAGRAMADORRetirar o espaço de 5µm
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Figura 3. Telócitos em espaços intertubulares de testículo de camundongo

distrófico. (A) microscopia eletrônica de transmissão com coloração digital de

telócito. (blue); (A’) corte de telócito com núcleo oval e heterocromatina periférica.

Telócitos (TcC) é são um novo tipo de células intersticialis clássicas, descritas por

Popescu et al.(1) no pâncreas humano. Os telócitos são encontrados em diversos

órgãos, incluindo os testículos humanos.(2) São células longas e finas (Figura 1), com

pequenos corpos celulares, um núcleo com heterocromatina e presença de

mitocôndria na periferia, além de um nucléolo pouco evidente.(3-5) Eles se diferenciam

de outras células intersticiais por suas extensões moniliformes citoplasmáticas

longas, chamadas telopodeos (Tp) (Figura 2), e são geralmente identificados através

da ultraestrutura na microscopia eletrônica de transmissão (MET).(1-5) As longas

projeções citoplasmáticas - Tp, contêm segmentos afilados (podômeros) e regiões

dilatadas (podoms), com vesículas secretoras e mitocôndria(4,5) (Figura 2). Os

telócitos estão localizados na região peritubular dos testículos e entram em contato

com células mióoides através das junções celulares, quando também contatam os

vasos sanguíneos e células intersticiais produtoras de androgênio (células de

Leydig) através de Tp.(2,3,5,6) Portanto, acredita-se que os TcC realizaem junções

homo- e heterocelulares, liberação de vesículas e sinalização parácrina e/ou

autócrina. Também interagem e comunicam com as células mióoides, de Leydig e

os vasos sanguíneos pelos Tp, sendo responsáveis pelo transporte de substâncias

entre o interstício (Figura 3A) e o túbulo seminífero, como a testosterona, que é

essencial para espermatogênese.(2-5)

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Os espaços intertubulares distróficos contêm telócitos, que medem, em média,

aproximadamente 8 µm.(7) Na escala de 2 µm este aumento [N.T. falta informaçāo

sobre tamanho do aumento], é possível identificar a mitocôndria, núcleo irregular e

oval com heterocromatina periférica, telopodos, podom e podômero (Figura 3A’).(8)

Neste contexto, pudemos demonstrar TcC, pela primeira vez, em 12 testículos de

camundongos Mdx com distrofia muscular de Duchenne (DMD), através de análises

de MET. A distrofia muscular de Duchenne é um doença genética ligada ao

cromossomo X, degenerativa, progressiva e incapacitante, que não causa

infertilidade.(9) Assim, evidência de TcC nos testículos de camundongos distróficos

leva a maior compreensão da espermatogênese, pois estas células auxiliam no

transporte de testosterona para o túbulo seminífero.

INFORMAÇÕES DOS AUTORES

Gomes VL: http://orcid.org/0000-0002-5772-7361

Braz JK: http://orcid.org/0000-0002-9570-6465

Martins GM: http://orcid.org/0000-0001-6489-4187

Clebis NK: http://orcid.org/0000-0002-1749-7565

Oliveira MF: http://orcid.org/0000-0002-6269-0823

Morais DB: http://orcid.org/0000-0003-3277-1857

Moura CE: http://orcid.org/0000-0002-7960-5373

REFERÊNCIAS

1. Popescu LM, Hinescu ME, Ionescu N, Ciontea SM, Cretoiu D, Ardelean C.

Interstitial cells of Cajal in pancreas. J Cell Mol Med. 2005;9(1):169-90.

(Vilessa) Citações devem ser iguais às do ORCID.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 09/29/20,
Edna,As referências foram revisadas e padronizadas novamente.
(Vilessa) Citações devem ser iguais às do ORCID.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 09/29/20,
Autora,Por favor, informar qual a forma correta da citação bibliográfica Morais D como está no ORCID ou Morais DB?
(Vilessa) Citações devem ser iguais às do ORCID.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 09/29/20,
Autor,Por favor, informar qual a forma correta da citação bibliográfica Oliveira M como está no ORCID ou Oliveira MF?
(Vilessa) Citações devem ser iguais às do ORCID.
Francislaine Cristina da Silva Soriani, 29/09/20,
Autora,Por favor, informar qual a forma correta da citação bibliográfica Braz J como está no ORCID ou Braz JK?
(Vilessa)A imagem 3A’ se trata de uma parte da imagem 3, não são imagens independentes.
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2. Marini M, Rosa I, Guasti D, Gacci M, Sgambati E, Ibba-Manneschi L, et al.

Reappraising the microscopic anatomy of human testis: identification of

telocyte networks in the peritubular and intertubular stromal space. Sci Rep.

2018;8(1):14780.

3. Pawlicki P, Hejmej A, Milon A, Lustofin K, Płachno BJ, Tworzydlo W, et al.

Telocytes in the mouse testicular interstitium: implications of G-protein-

coupled estrogen receptor (GPER) and estrogen-related receptor (ERR) in the

regulation of mouse testicular interstitial cells. Protoplasma. 2019;256(2):393-

408.

4. Cretoiu SM, Popescu LM. Telocytes revisited. Biomol Concepts. 2014;5(5):353-

369. Review.

5. Liu Y, Liang Y, Wang S, Tarique I, Vistro WA, Zhang H, et al. Identification

and characterization of telocytes in rat testis. Aging (Albany NY).

2019;11(15):5757-68.

6. Holstein AF, Schulze W, Davidoff M. Understanding spermatogenesis is a

prerequisite for treatment. Reprod Biol Endocrinol. 2003;1:107. Review.

7. Dawidowicz J, Szotek S, Matysiak N, Mielańczyk Ł, Maksymowicz K. Electron

microscopy of human fascia lata: focus on telocytes. J Cell Mol Med.

2015;19(10):2500-6.

8. Kondo A, Kaestner KH. Emerging diverse roles of telocytes. Development.

2019;146 (14):dev175018.

9. Braz J, Gomes VA, Siman VA, Matta SL, Clebis N, Oliveira M, et al.

Spermatogenesis in MdxMdx mouse model of Duchenne muscular

distrophyDuchenne muscular distrophy. Anal Quant Cytopathol Histpathol.

2018;40:125-31.

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