ORNITOLOGIA NEOTROPICAL 15 (Suppl.): 205–213, 2004© The Neotropical Ornithological Society

DINÁMICA ANUAL DE LA INTERACCIÓN COLIBRÍ-FLOR EN ECOSISTEMAS ALTOANDINOS

Aquiles Gutiérrez Z.1, Sandra Victoria Rojas-Nossa1, & F. Gary Stiles2

1Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia, Ciudad Universitaria, AA.356884 Bogotá, Colombia. E-mails: eagutierrezz@unal.edu.co & svrojasn@unal.edu.co

2Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Ciudad Universitaria, AA.7495 Bogotá, Colombia. E-mail: fgstilesh@unal.edu.co

Abstract. – Annual dynamics of hummingbird-flower interactions in high Andean ecosystems. – Westudied the relationship between the temporal distribution of reproduction, molt and population move-ments of hummingbirds and the patterns of energy available in the nectars of hummingbird-pollinatedplants in high-Andean forest, ecotone and paramo. We identified the flower preferences of the humming-birds by recording floral visits and analyzing pollen loads of captured birds. The community includes 13hummingbird species; they are principal pollinators of 29 plants. We defined three hummingbird-flowersubcommunities, according to overlaps in resources use. Flowers and calories available along the gradientwere weakly correlated with the breeding or molting seasons at the level of the community, while withinthe subcommunities strong associations were found with the hummingbirds’ energetic requirements. Atthis finer level, altitudinal migrations and morphological differentiation represent possible mechanisms forenergetic maintenance of the community. This Andean community is more diverse, with more complexinteractions, than in a similar system studied in Costa Rica. Nevertheless, each Andean hummingbird-plantsubcommunity is represented there by at least one species; this suggests that the strong selective pressureson morphology, behavior and patterns of resources availability could be similar in different tropical highmountain hummingbird-flower communities.

Resumen. – Estudiamos durante un año la relación entre la distribución temporal de las épocas dereproducción, muda y movimientos poblacionales de colibríes con los patrones de oferta energéticade las plantas visitadas por ellos en bosque altoandino, subpáramo y páramo. Identificamos las prefe-rencias por recursos, registrando las visitas florales y analizando el polen trasportado por las aves.La comunidad incluye 13 especies de colibríes, quienes son polinizadores principales de 29 plantas. Defini-mos tres subcomunidades colibrí-flor, de acuerdo a la afinidad en el uso de recursos. La oferta deflores y calorías se relacionó débilmente con las épocas de reproducción o muda de las especies a nivel dela comunidad, mientras que, al interior de las subcomunidades, se presentaron asociaciones fuertescon los requerimientos energéticos de los colibríes. A este nivel, se combinan migraciones altitudinales ydiferenciación morfológica como posibles mecanismos para el mantenimiento energético de la comu-nidad. Tanto la diversidad como la complejidad de las interacciones son mayores en esta loca-lidad andina que en un sistema de alta montaña en Costa Rica. No obstante, allí cada una de nuestrassubcomunidades está representada por al menos una especie, lo cual sugiere que las presiones selectivassobre la morfología, el comportamiento y los patrones de oferta de recursos, podrían ser similares endiferentes comunidades colibrí-flor en los ecosistemas tropicales de alta montaña. Aceptado el 17 de Febrerode 2004.

Key words: Hummingbirds, plant community, high-Andean birds, molt, reproduction, altitudinalmigrations, energetic offer, resources selection.

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INTRODUCCIÓN

La organización ecológica de las comunidadesdepende de los requerimientos energéticosespecíficos de las aves y del comportamientointer- e intraespecífico de las especies. Loscolibríes presentan ritmos estacionales dereproducción, muda y movimientos poblacio-nales (Stiles 1979, 1980 y 1985). Sin embargono se han examinado estos parámetros en losAndes por arriba de 3000 m o cerca del ecua-dor terrestre. Varios trabajos realizados enCosta Rica sugieren que los movimientospoblacionales están relacionados con lospatrones de floración en las plantas, peronunca se estudiaron diferentes comunidades ogradientes ambientales al mismo tiempo(Wolf et. al. 1976, Feinsinger 1980, Stiles1985).

Es difícil hacer generalizaciones a nivelregional, ya que el factor limitante en laorganización de estas comunidades – la feno-logía de la floración en las plantas – presentagrandes variaciones de una comunidad aotra, debido a que la fenología de la floraciónen cada comunidad evolucionó como unaunidad (Frankie et al. 1974, Stiles 1978): esdecir, que los cambios ambientales y en lacomposición de especies generan patronesfenológicos particulares en diferenteslocalidades. En los Andes no se handocumentado estos patrones en plantaspolinizadas por aves, ni se ha evaluado suefecto en la dinámica de las comunidades decolibríes.

Debido a que los requerimientos energéti-cos de las poblaciones de colibríes son parti-cularmente elevados en condiciones de altamontaña y dependen exclusivamente del néc-tar floral, se ha propuesto que la organizaciónecológica de estas comunidades se da entornoa un gradiente de eficiencia para explotar elmayor espectro de recursos florales, lo cualdefine el estado de las especies en la comuni-dad y puede definir rasgos importantes de las

poblaciones que la componen (Wolf et al.1974).

Hemos sugerido que la variación morfoló-gica entre los colibríes de pico recto (Trochi-linae), puede ser uno de los factores impor-tantes en el proceso de coexistencia y adapta-ción de las especies a ambientes de granelevación (Gutiérrez & Rojas 2001). Lainteracción de los colibríes con los recursosde néctar y las características de los sistemasde polinización de las plantas en estos eco-sistemas pueden haber jugado un papelimportante en el éxito biológico de estasplantas y aves en condiciones ambientalesadversas.

Monitoreamos la interacción colibrí-floren un gradiente ambiental (altitudinal) en laregión norte de los Andes en Colombia.Documentamos y relacionamos la distribu-ción espacial y el ciclo anual de las poblacio-nes de colibríes con la fenología de lafloración de las plantas visitadas y la ofertaenergética disponible para las aves. Identifica-mos y analizamos los patrones de selección derecursos florales en las aves, haciendo obser-vaciones de campo y analizando las cargas depolen transportadas por los colibríes.

MÉTODOS

Realizamos este trabajo en el Santuario deFlora y Fauna Galeras (Colombia, Depto.Nariño, Mun. Pasto; 01º15’41.16”N,77º26’28.73”W), entre 3300 y 3950 m. La pre-cipitación promedio anual es de 784 mm, conpicos máximos en Marzo-Abril y Octubre-Diciembre. La temperatura promedio oscilaentre 10 y 15ºC. Estudiamos la comunidadcolibrí-flor en tres hábitat: bosque altoandino,subpáramo y páramo (Gutiérrez & Rojas2001). Realizamos seis muestreos de 10 díasconsecutivos en cada hábitat a intervalos de30 días, entre Junio de 1999 y Julio de 2000.Tomamos muestras botánicas para la identifi-cación y caracterización morfológica de las

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flores, y muestras de polen para elaborar unacolección palinológica de referencia (Amaya1991). Para estimar la oferta energética dispo-nible para colibríes, en cada muestreo, conta-mos las flores disponibles en una banda de 10m de ancho a lo largo de tres transectos de 1km (uno en cada hábitat). Caracterizamos laproducción diaria de néctar de cada especie ycalculamos su valor calórico (Wolf et al. 1976,Bolten et al. 1979). Realizamos censos visualesde los colibríes a lo largo de cada transecto.Hicimos capturas con 10 redes de niebla, acu-mulando un esfuerzo total de 5400 h-red (300h-red en cada uno de los seis muestreos porcada hábitat), con el fin de caracterizar morfo-lógicamente cada especie de colibrí y docu-mentar los cambios en su ciclo anual yabundancia. Para determinar su dieta, realiza-mos observaciones en campo y tomamosmuestras del polen que las aves capturadastransportaban en su cuerpo. Usamos el índicede correlación de rangos de Spearman (rs)(Zar 1996) para evaluar el grado de asociación

entre variables, y el análisis de componentesprincipales (Principal component analysis –PCA) para detectar el grado de sobreposiciónen el uso de recursos (néctar y polinizadores).Usamos el programa Statgraphics Plus 2.1para todos los análisis.

RESULTADOS

La comunidad colibrí-flor está compuesta por13 especies de colibríes, de ellas 9 conformanla comunidad nuclear (Tabla 1). En conjuntovisitan flores de 42 especies de plantas y almenos 29 son polinizadas principalmente porellas, ya que su polen presentó frecuenciasaltas de aparición en 251 cargas de polen ana-lizadas. Los grupos de plantas importantesfueron las Ericaceae (arbustos), las Bromelia-ceae (epifitas) y un árbol (Loranthaceae). Elbosque altoandino presentó el mayor númerode plantas visitadas, pero el mayor número deespecies de colibríes se encontró en el subpá-ramo.

TABLA 1. Abundancia relativa, estatus en la comunidad y características morfológicas de los colibríes delvolcán Galeras (3300–3950 m) en Colombia.

Especies Estatus1 Abundancia relativa2

Bosque Subpáramo Páramoaltoandino

Peso (g) Longitud del culmen

(mm)

Número de

capturasEriocnemis mosqueraEriocnemis derbyiChalcostigma herraniMetallura tyrianthinaRamphomicron microrhychumPterophanes cyanopterusAgleaectis cupripennisCoeligena lutetiaeEnsifera ensiferaLafresnaya lafresnayiColibri coruscansAcestrura mulsantLesbia victoriae

ReReReReReReReReNrReInInIn

AAECEECCEC–––

A–AEEACB–BBBB

E–A–BCB––––––

6,05,25,63,63,610,08,27,510,75,65,53,45,1

23,223,817,115,012,837,223,739,186,333,528,725,211,3

101503153209101439212

1Re = residente, Nr = regular en época no reproductiva, In = Incidental.2A = Abundante, C = Común, E = Escaso, B = Raro.

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Las especies de colibríes presentaron pre-ferencias marcadas hacia especies determina-das de plantas. Algunas características de lasflores como la morfología de la corola o elrendimiento energético del néctar son impor-tantes en la elección de las plantas, ya queafectan la eficiencia de extracción del néctar(observ. pers.).

De acuerdo a las preferencias por recursosflorales (según el polen transportado) comocriterio de organización ecológica, agrupamoslas especies en tres subcomunidades colibrí-flor que explotan recursos comunes en formasimilar (tanto flores en los colibríes, comovectores de polen en las plantas) (Fig. 1). Pri-mero, hay una subcomunidad de picos y coro-las cortos (menores de 17 mm): son colibríesde tamaño pequeño y patas fuertes, quienesvisitan plantas de los géneros Gaultheria, Dite-

rigma y Vaccinium (Ericaceae) o Brachyotum(Melastomataceae), con flores de bajo rendi-miento energético. Muchas de las plantas visi-tadas como Epeletia (Asteraceae) sonpolinizadas por insectos. Estos colibríesdefendieron territorios de alimentación y confrecuencia se percharon al visitar las flores.Luego, hay una subcomunidad de picos ycorola con tamaños medios (22–24 mm):agrupa a dos especies de colibríes del géneroEriocnemis y plantas comunes de los génerosMacleania (Ericaceae), Barnadesia (Asteraceae),y Desfontainea (Desfontainaceae). Estas avesvisitaron y polinizaron el mayor número deplantas, y defendieron territorios de alimenta-ción en más del 50% del total de flores visita-das. Finalmente, reconocemos una subcomu-nidad de colibríes de pico largo y tallas gran-des, quienes se alimentan de pocas especies de

FIG. 1. Análisis de componentes principales para la frecuencia de aparición de polen de plantas en 10especies de colibríes. Las especies de la comunidad fueron agrupadas en tres subcomunidades que reflejanlas características intrínsecas de la interacción entre los miembros de la comunidad. Dos componentescon valores propios = 1, explican el 64,3% de la variabilidad de los datos. Significado de los símbolos: ch= Chalcostigma herrani, rm = Ramphomicron microrhychum, mt = Metallura tyrianthina, em = Eriocnemis mosquera,ed = Eriocnemis derbyi, ac = Agleaectis cupripennis, ll = Lafresnaya lafresnayi, cl = Coeligena lutetiae, pc =Pterophanes cyanopterus, ee = Ensifera ensifera.

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plantas con flores largas y altos rendimientosenergéticos. Las diferencias inter-especificasen la longitud y curvatura del pico de los coli-bríes de esta subcomunidad son importantespara disminuir la competencia por el néctar.En ella, encontramos a Lafresnaya lafresnayi, elúnico colibrí de pico curvo, y Ensifera ensiferacon el pico muy largo y procurvado (mayor a100 mm). Todos siguen rutas de forrajeocomo estrategia de alimentación, exceptoAgleaectis cupripennis, el cual mostró un com-portamiento territorial muy ocasional. Lasplantas importantes son de los géneros Fuchsia(Onagraceae ), Siphocampylus (Campanulaceae),Tristerix (Loranthaceae) y Puya (Bromeliaceae).

A nivel comunitario, la mayor oferta ener-gética para las aves se presentó en el subpá-ramo, seguido del bosque altoandino (Fig.2A). En el páramo, la oferta fue relativamentebaja y constante durante todo el año con unincremento en Noviembre debido a la flora-ción de Espeletia (Fig. 2B). La floración en elpáramo se relacionó positivamente con las llu-vias (rs = 0,89); por el contrario, la oferta ener-gética en otros hábitat tuvo tendencia arelacionarse negativamente con las lluvias (rs =-0,66 ns).

Entre los colibríes de las subcomunidadespico-corola pequeños y medios, se presenta-ron altos niveles de competencia por losrecursos florales. A este nivel, diferencias enla distribución espacial de la abundanciay migraciones altitudinales son factoresque hacen posible su coexistencia (Fig. 3).Chalcostigma herrani se distribuye másdensamente en el páramo y subpáramo,mientras que Metallura tyrianthina y Ramphomi-cron microrhynchum son abundantes en elbosque altoandino, donde esta ultima especiefue más frecuente en el dosel. La poblaciónde Eriocnemis mosquera fue la más abundantey con la mayor flexibilidad espacial. El man-tenimiento energético de esta poblacióndependió de movimientos entre el bosquealtoandino y el subpáramo (Fig. 3), asoci-ados con la floración de plantas comoGuzmania candelabrum (rs = 0,86) y Vacciniumfloribundum (rs = 0,76), y el total de florespor hectárea visitadas por la especie en elbosque (rs = 0,84); en el subpáramo, serelacionó con la oferta floral de Desfontaineaspinosa (rs = 1,0). El periodo de migraciónde E. mosquera hacia las partes altas delvolcán hizo posible un flujo de individuos

FIG. 2. Oferta de recursos para la comunidad de colibríes en los hábitat. A) Calorías por hectárea; B)Número de flores por hectárea.

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de E. derbyi desde otros ecosistemas haciael bosque, coincidiendo con la floraciónde Barnadesia spinosa (rs = 0,76) y Guzmaniasp. (rs = 0,76). El desplazamiento de lapoblación de C. herrani hacia el páramoentre Junio y Agosto también coinci-dió con la invasión de E. mosquera al subpá-ramo (Fig. 3). La mayoría de los colibríesde pico largo y talla grande son más frecuen-tes en el bosque, en donde la llegada deE. ensifera esta asociada con la flora-ción de Passiflora mixta (rs = 1,0) y Fuchsiacorollata (rs = 0,71). El aumento de la frecu-encia de aparición de Pterophanes cyanop-terus en el páramo estuvo estrechamente

ligado a la floración de Puya clava-herculis(rs = 1).

Los períodos de máxima reproducción,muda e “inactividad” (ninguno de los estadosanteriores) a nivel de la comunidad fueronasincrónicos (Fig. 4). El número de especiesen muda y la proporción de individuosmudando se relacionó con las flores disponi-bles para colibríes (rs = 0,88 y rs = 0,94, res-pectivamente) y con la oferta energética (rs =0,88 y rs = 0,93). La reproducción ocurrió a lolargo del año con dos periodos de más repro-ducción intensa. Sin embargo, no registramosactividad reproductiva simultánea en todas lasespecies.

FIG. 3. Número de colibríes capturados y observados en los hábitat estudiados a lo largo de un año.

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Los colibríes de picos medianos se repro-dujeron en el primer periodo. Entre loscolibríes de pico corto, C. herrani se repro-dujo durante Abril–Agosto. M. tyrianthinay R. microrhynchum lo hicieron durante la pri-mera mitad de Noviembre. Los colibríesde la subcomunidad de picos largos (P.cyanopterus y Coeligena lutetiae) mostraron lamayor actividad reproductiva alrededorde Septiembre. La especie de pico largoC. lutetiae y las especies de las subcomuni-dades de picos corto y mediano, especial-mente los machos quienes comenzaron amudar antes de finalizar la época repro-ductiva, mudaron después la reproducción.Las hembras de M. tyrianthina, R. microrhyn-chum, E. mosquera y C. lutetiae mostraron unpatrón más difuso y mudaron después de los

machos y en pocos casos antes de la repro-ducción.

La muda se relacionó con un aumento enel peso corporal en E. mosquera, E. derbyi, C.herrani y M. tyrianthina. La época de menoractividad reproductiva o de muda en laspoblaciones coincidió con bajos promediosde peso corporal y una disminución de laoferta energética para colibríes.

A nivel de la comunidad obtuvimos corre-laciones entre el patrón general de ofertaenergética y la proporción de especies e indi-viduos en muda activa (rs = 0,88 y 0,94 res-pectivamente).

Si bien el grado de sobreposición en el usode recursos florales fue alto entre los colibríesde cada grupo, especialmente en las subcomu-nidades de picos cortos y medios, los requeri-

FIG. 4. Variación estacional en el porcentaje de los colibríes capturados en estado de reproducción, demuda, o de inactividad, a nivel de la comunidad global y de cada uno de los hábitat estudiados.

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mientos en diferentes etapas del ciclo anualfueron sustentados en mayor medida por lafloración de pocas plantas muy abundantes encasi todos los casos. Al considerar las relacio-nes entre especies particulares, es claro que amedida que aumentó la longitud del pico, lascorrelaciones con el patrón fenológico deplantas particulares fueron más comunes ycercanas a 1, reflejando que los colibríes depicos largos establecieron relaciones másestrechas con la floración de una o pocasplantas (especialistas), no siempre las másabundantes pero si las más rentables energéti-camente. A nivel de las subcomunidades coli-brí-flor, detectamos asociaciones débiles entrela floración de las plantas y las demandasenergéticas de los colibríes en forma general;esto puede deberse a las divergencias morfo-lógicas y de uso del espacio entre colibríes deun mismo grupo.

DISCUSIÓN

La organización ecológica de las comunidadescolibrí-flor en ecosistemas de montaña solohabía sido documentada por Wolf et al. (1976)en el Cerro de la Muerte en Costa Rica, dondela diversidad y complejidad de las interaccio-nes fueron menores que en los Andes. Noobstante, la estructura en subcomunidadesdefinida por nosotros puede identificarse allícon al menos una especie en cada grupo. Aligual que en Centroamérica, las característicaspoblacionales de la especie dominante defi-nieron algunos rasgos poblacionales de lasespecies coexistentes. Algunos mecanismosgenerales para minimizar el efecto de la com-petencia por recursos son plausibles en laregión del volcán Galeras: 1) un amplio rangode variabilidad morfológica entre especies quegeneró diferencias marcadas en las preferen-cias por recursos (néctar y polinizadores) yque puede resumirse en una estructura ensubcomunidades de colibríes y flores; 2)movimientos poblacionales entre las comuni-

dades vegetales adyacentes, siguiendo la flora-ción de plantas con las que establecieronrelaciones estrechas de consumo-poliniza-ción; 3) divergencia espacial entre las especiesque hacen parte de una misma subcomuni-dad.

Al igual que en comunidades de selvashúmedas (Stiles 1985), existe una relaciónpositiva entre la muda de los colibríes y laoferta energética neta disponible. En estaetapa del ciclo anual, los requerimientos ener-géticos aumentan debido tanto al cambio deplumaje como a los incrementos en las pobla-ciones inmediatamente después de la épocade reproducción. No obstante la cercanía alecuador terrestre, el ciclo anual de los coli-bríes puede considerarse marcadamente esta-cional como en otras comunidades a mayoreslatitudes. Esto se debe al comportamientoestacional de la floración en la comunidad deplantas, el cual esta influenciado más por laestacionalidad en el régimen de lluvias quepor variaciones anuales en el fotoperíodo. Sinembargo, los colibríes de tallas pequeñas ypicos cortos presentaron indicios de repro-ducción o muda durante la mayor parte delaño, lo cual sugiere una disminución en laestacionalidad del ciclo anual, no obstantesiempre fue posible definir épocas de muda oreproducción más intensa.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a la Universidad Nacional deColombia, a la Corporación ECOTONO, alS. F. F Galeras (UAESPNN), a EMPO-PASTO y la Alcaldía Municipal de Pasto.

REFERENCIAS

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