1071.full lynn marg

8/13/2019 1071.Full Lynn Marg

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P r o c . N a t l . A c c a d . S c i . USAV o l . 9 3 , pp . 1 0 7 1 - 1 0 7 6 , F e b r u a r y 1 9 9 6E v o l u t i o n

Archaeal- e u b a c t e r i a l m e rg e r s i n t h e o r i g i n o f Eukarya:P h y l o g e n e t i c c l a s s i f i c a t i o n o f l i f e( c e n t r i o l e - k i n e t o s o m e D N A / P r o t o c t i s t a / k i n g d o m c l a s s i f i c a t i o n / s y m b i o g e n e s i s / a r c h a e p r o t i s t )

L Y NN MAR GUL ISD e p a r t m e n t o f B i o l o g y , U n i v e r s i t y o f M a s s a c h u s e t t s , A m h e r s t , MA 0 1 0 0 3 - 5 8 1 0C o n i t r i b l u t e d by L y n n l M a r g l u l i s , S e p t e m b e r 1 5 , 1 9 9 5ABSTRACT A s y m b i o s i s - b a s e d p h y l o g e n y l e a d s t o a c o n -s i s t e n t , u s e f u l c l a s s i f i c a t i o n s y s t e m f o r a l l l i f e . K i n g d o m sa n d D o m a i n s a r e r e p l a c e d b y b i o l o g i c a l n a m e s f o r t h e m o s ti n c l u s i v e t a x a : P r o k a r y a ( b a c t e r i a ) a n d E u k a r y a ( s y m b i o s i s -d e r i v e d n u c l e a t e d o r g a n i s m s ) . Th e e a r l i e s t E u k a r y a , a n a e r o -b i c m a s t i g o t e s , h y p o t h e t i c a l l y o r i g i n a t e d f r o m p e r m a n e n tw h o l e - c e l l f u s i o n b e t w e e n m e m b e r s o f A r c h a e a ( e . g . , T h e r m o -p l a s m a - l i k e o r g a n i s m s ) a n d o f E u b a c t e r i a ( e . g . , S p i r o c h a e t a -l i k e o r g a n i s m s ) . M o l e c u l a r b i o l o g y , l i f e - h i s t o r y , a n d f o s s i lr e c o r d e v i d e n c e s u p p o r t t h e r e u n i f i c a t i o n o f b a c t e r i a a sP r o k a r y a w h i l e s u b d i v i d i n g E u k a r y a i n t o u n i q u e l y d e f i n e ds u b t a x a : P r o t o c t i s t a , A n i m a l i a , F u n g i , a n d P l a n t a e .B a c t e r i a l S y m b i o s e s Form C e l l s o f E u k a r y aH e r e I d e t a i l i m p l i c a t i o n s o f s e r i a l e n d o s y m b i o t i c t h e o r y ( S E T ;r e f . 1 ) o f o r i g i n s o f n u c l e a t e d o r g a n i s m s f o r i n t e r p r e t a t i o n o fm o l e c u l a r d a t a a n d c l a s s i f i c a t i o n o f a l l l i f e . E u k a r y o t e s e v o l v e dw h e n a r c h a e a l ( 2 ) ( = a r c h a e b a c t e r i a l ) a n d e u b a c t e r i a l c e l l sm e r g e d i n a h a e r o b i c s y m b i o s i s . N u c l e o c y t o p l a s m ( f r o m A r -c h a e a ) a c q u i r e d s w i m m i n g m o t i l i t y ( f r o m f e r m e n t i n g E u b a c -t e r i a ) b e c o m i n g m a s t i g o t e s p r i o r t o a c q u i s i t i o n o f m i t o c h o n -d r i a o r p l a s t i d s ( 3 , 4 ) . Some m a s t i g o t e s t h e n i n c o r p o r a t e dp u r p l e E u b a c t e r i a ( m i t o c h o n d r i a p r e c u r s o r s ) t o b e c o m e o x y -g e n - r e s p i r i n g a e r o b e s f r o m w h i c h m o s t p r o t o c t i s t s , a n i m a l s ,a n d f u n g i e v o l v e d . A e r o b e s i n l a t e r p e r m a n e n t a s s o c i a t i o n w i t hp l a s t i d - p r e c u r s o r c y a n o b a c t e r i a b e c a m e a l g a e - i . e . , p h o t o t r o -p h i c p r o t o c t i s t s ( 5 ) .I n d i v i d u a l i t y r e a p p e a r s a s f o r m e r s y m bi o n ts i n t e g r a t e a n db r a n c h e s o n b i f u r c a t i n g p h y l o g e n i e s a n a s t o m o s e t o g e n e r a t en e w n a m e - r e q u i r i n g t a x a . T h e n e c e s s a r y a n d s u f f i c i e n t e x p l a -n a t i o n o f s i m u l t a n e o u s a r c h a e a l a n d e u b a c t e r i a l p r o t e i n a n dn u c l e i c a c i d s e q u e n c e s ( r e f s . 2 , 5 - 1 3 ; T a b l e 1 ) e v e n i n a m i t o -c h o n d r i a t e e u k a r y o t e s i s t h e i r o r i g i n a s g e n e t i c a l l y i n t e g r a t e db a c t e r i a l s y m b i o n t s . Th e c o n s e q u e n c e s o f t h e SET p h y l o g e n yf o r s y s t e m a t i c s ( e v o l u t i o n a r y c l a s s i f i c a t i o n ) i n c l u d e s r e p l a c e -m e n t o f a d h o c g e n e t r a n s f e r h y p o t h e s e s ( 1 0 ) , s o c i a l - p o l i t i c a lt e r m s l i k e K i n g d o m o r Domain ( 2 ) , a n d o t h e r c o n f u s i o n w i t ha c o n s i s t e n t t a x o n o m y f o r i d e n t i f y i n g , n a m i n g , a n d c l a s s i f y i n ga l l l i f e .C o m p a r a b l e t o e x t a n t p r o k a r y o t i c c o n s o r t i a - e . g . , T h i o d e n -d r o n ( 1 5 ) , M e t h a n o b a c i l l u s o m e l i a n s k i ( 1 6 ) , a n d D a p t o b a c t e r -i n f e c t e d c h r o m a t i a ( 1 7 ) - t h e e a r l i e s t s y m b i o s e s t h a t b e c a m ee u k a r y o t i c c e l l s l a c k e d m i t o s i s a n d m e i o s i s . A b i d i n g i n a n o x i ce n v i r o n m e n ts t o da y a r e f r e e - l i v i n g a m i t o c h o n d r i a t e m o t i l eh e t e r o t r o p h s , m a s t i g o t e s , r e l a t e d t o a n i m a l i n t e s t i n a l s y m b i -o n t s ( 1 8 , 1 9 ) . T h e y v a r y i n n u m b e r o f n u c l e i , o r g a n i z a t i o n o fc h r o m a t i n , k i n e t o c h o r e s , G o l g i - p a r a b a s a l b o d i e s , r h i z o p l a s tn u c l e u s - k i n e t o s o m e c o n n e c t o r s , [ 9 ( 2 ) + 2 1 m i c r o t u b u l e - b a s e di n t r a c e l l u l a r m o t i l i t y o r g a n e l l e s ( u n d u l i p o d i a ) , c e n t r i o l e -k i n e t o s o m e - m i t o t i c s p i n d l e s , a n d m e i o t i c s e x u a l i t y , s u g g e s t i n gT h e p u b l i c a t i o n c o s t s o f t h i s a r t i c l e w e r e d e f r a y e d i n p a r t b y p a g e c h a r g ep a y m e n t . T h i s a r t i c l c m u s t t h e r e f o r e b e h e r e b y m a r k e d a d v e r t i s e m e n t i na c c o r d a n c e w i t h 1 8 U . S . C . 1 7 3 4 s o l e l y t o i n d i c a t e t h i s f a c t .

1 0 7 1

t h e s e f e a t u r e s e v o l v e d i n t h e i r a n c e s t o r s b y i n f e r a b l e s t e p s ( 4 ,2 0 ) . r R N A g e n e s e q u e n c e s ( T r i c h o m o n a s , C o r o n y m p h a , G i a r -d i a ; r e f . 1 1 ) c o n f i r m t h e s e a s d e s c e n d a n t s o f a n a e r o b i c e u -k a r y o t e s t h a t e v o l v e d p r i o r t o t h e c r o w n g r o u p ( 1 2 ) - e . g . ,a n i m a l s , f u n g i , o r p l a n t s .I f e u k a r y o t e s b e g a n a s m o t i l i t y s y m b i o s e s b e t w e e n A r -c h a e a - e . g . , T h e r m o p l a s m a a c i d o p h i l u m - l i k e a n d E u b a c t e r i a( S p i r o c h a e t a - , S p i r o s y m p l o k o s - , o r D i p l o c a l y x - l i k e m i c r o b e s ;r e f . 4 ) w h e r e c e l l - g e n e t i c i n t e g r a t i o n l e d t o t h e n u c l e u s -c y t o s k e l e t a l s y s t e m t h a t d e f i n e s e u k a r y o t e s ( 2 1 ) - t h e n a no p t i m a l e x p l a n a t i o n f o r T a b l e I s l a r g e q u a n t i t y o f o t h e r w i s eb a f f l i n g s e q u e n c e d a t a e n s u e s ( T a b l e 2 ) .N u c l e o i d m e m b r a n e s a r e known i n a t l e a s t o n e p r o k a r y o t e ,Gemmata o b s c u r i g l o b u s ( 2 4 ) , a n d m e m b r a n e h y p e r t r o p h y i scommon i n i n v a s i v e a s s o c i a t i o n s i m p l y i n g n u c l e a r - e n d o m e m -b r a n e s y s t e m s o r i g i n a t e d a s d e f e n s i v e r e s p o n s e i n b a c t e r i a lm e r g e r s ( 4 ) . C e n t r i o l e - k i n e t o s o m e s a r e t h o u g h t d e r i v e d f r o ma t t a c h e d e u b a c t e r i a ( F i g . 1 ) s u c h t h a t c e n t r i o l e - k i n e t o s o m eDNA ( c - k D N A ; r e f s . 2 5 a n d 2 6 ) i s t h e i r v e s t i g e 4 , 2 1 ) .A g r e a t d i s t i n c t i o n i s made b e t w e e n p r o k a r y o t i c g e n o m e s n om a t t e r t h e i r r e c o m b i n a n t s o u r c e o r n u m b e r p e r c e l l ( e . g . ,E s c h e r i c h i a c o l i s s a m e - g e n o m e m u l t i p l e n u c l e o i d s when f i s -s i o n i s r e t a r d e d ) a n d c o m p o s i t e g e n o m e s d e r i v e d f r o m g e n e t i ci n t e g r a t i o n o f s y m b i o n t s . A r c h a e a a n d e u b a c t e r i a , n o m a t t e rt h e i r v a s t RNA, p r o t e i n , a n d m e t a b o l i c d i f f e r e n c e s , a r e n e v -e r t h e l e s s p r o k a r y o t e s . T h e y l a c k t h e s y s t e m t h a t u n d e r l i e sm e n d e l i a n g e n e t i c s ( c o m p o s i t e h e t e r o s p e c i f i c g e n o m e s , i n t r a -c e l l u l a r m o t i l i t y , a n d c e l l f u s i o n ) a n d t h e r e f o r e a r e u n i t e d i n t oo ne m o s t i n c l u s i v e t a x o n : P r o k a r y a . N u c l e a t e d o r g a n i s m s ,p r o d u c t s o f s y m b i o n t i n t e g r a t i o n o f t w o o r m o r e f o r m e rp r o k a r y o t e s , a r e p l a c e d i n t h e s e c o n d t a x o n : E u k a r y a .P r o t o c t i s t aT h e E u k a r y a t a x o n ( e q u i v a l e n t t o S u p e r k i n g d o m o r D o -m a i n ) i n c l u d e s a m i t o c h o n d r i a t e m a s t i g o t e s [ A r c h e o z o a ( 2 7 ) ,H y p o c h o n d r i a ( 1 3 ) , h e r e A r c h a e p r o t i s t a ] , o r g a n i s m s d e r i v e df r o m s y m b i o s e s b e t w e e n a s f e w a s t w o p r o k a r y o t e t y p e s .M e i o s i s a n d f e r t i l i z a t i o n a r e known i n s o m e : p a r a b a s a l i d s( B a r b u l a n y m p h a ) a n d p y r s o n y m p h i d s ( N o t i l a ; r e f . 2 8 ) . M e i o -t i c - s e x u a l c y c l e s d i d n o t e v o l v e i n a l l A r c h a e p r o t i s t a a s K i r b ys h o w e d f o r l a r g e C a l o n y m p h i d a e t r i c h o m o n a d s ( 2 9 ) . T h e s ea m i t o c h o n d r i a t e m u l t i k i n e t o s o m e m a s t i g o t e s a r e m u l t i n u c l e -a t e d . T h e y b e a r n u m e r o u s a k a r y o m a s t i g o n t s ( f o u r - k i n e t o s o m es t r u c t u r e s t h a t l a c k t h e i r c o n n e c t e d n u c l e u s ) a n d k a r y o m a s -t i g o n t s ( f o u r - k i n e t o s o m e o r g a n e l l e s a t t a c h e d t o a n u c l e u s )p e c u l i a r t o t h e f a m i l y . A k a r y o m a s t i g o n t k i n e s i s o u t p a c e dk a r y o m a s t i g o n t k i n e s i s s u c h t h a t t h e a k a r y o m a s t i g o n t s o u t -n u m b e r t h e n u c l e i i n t h e g e n e r a C a l o n y m p h a , S t e p h a n o n i y m -p h a , a n d S n y d e r e l l a ( 2 9 ) . From DNA s t a i n i n g i n C a l o n y m p h ag r a s s i i a k a r y m a s t i g o n t s ( * ) w e i n f e r t h a t c e r t a i n c e n t r i o l e -k i n e t o s o m e s r e t a i n e d t h e i r g e n e s . T h e n u c l e a r i n t e r n a l i z a t i o no f c - k D N A i . e . , i n C h l a m y d o m o n a s ; r e f . 2 6 ) p r o b a b l y o c -* D o l a n , M . , S e c o n d E u r o p e a n C o n g r e s s o f P r o t i s t o l o g y , J u l y 2 4 - 2 8 ,1 9 9 5 , C l e r m o n t - F e r r a n d , F r a n c e , p . 4 2 ( a b s t r . ) .


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P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 9 3 ( 1 9 9 6 )T a b l e 1 . P r o k a r y a o r i g i n s o f E u k a r y a c o m p o n e n t s : E u b a c t e r i a la n d a r c h a c a l p r o t e i n c o n t r i b u t i o n s t o t h e n u c l e o c y t o p l a s mo f e u k a r y o t e s

E u b a c t e r i a A r c h a e aA m i n t o a c i d m e t a b o l i s m / p r o t e i n i s y n t h e s i s

A s p a r t a t e a m i n o t r a n s f e r a s e A r g i n o s u c c i n a t e s y n t h e t a s eG l u t a m i n e s y n t h e t a s e E l o n g a t i o n f a c t o r 2G l u t a m a t e d e h y d r o g e n a s e E l o n g a t i o n f a c t o r Tu

A m i n o a c y l t R N A s y n t h e t a s e( i s o l e u c y l - , l e u c y l - , v a l y l - ) ( 8 )U b i q u i t i n ; p r o t e o s o m e s *M o d i f i e d r R N A 3 , 5 ppp on 5SrRNA*M e t h i o n i n e i n i t i a t i o n

F e r m e n t a t i o n / e n e r g y metabolismF e r r e d o x i n C y t o p l a s m i c a - c h a i n , / 3 - c h a i n HI

v a c u o l a r - t y p e ATPaseG l y c e r a l d e h y d e - 3 - P h o s p h o g l y c e r o l k i n a s e

p h o s p h a t edchydrogenase ( 9 )N u t c l e o t i d e / l n l c l e i c a c i d m e t a b o l i s n m

Formylglycinylmider i b o n u c l e o t i d es y n t h e t a s e t

P y r r o l i n e - 5 - c a r b o x y l a t er e d u c t a s e

M o s t m e m b r a n e sE s t e r - l i n k e d l i p i d s ,

p h o s p h o l i p i d s

C a r b a m o y l - p h o s p h a t e s y n t h a s e t

I n d o l e - 3 - g l y c e r o l p h o s p h a t eD N A - d i r e c t e d RNA p o l y m e r a s eDNA p o l y m e r a s eDNA t o p o i s o m e r a s e tHistone-DNA b i n d i n g p r o t e i n sH i s t i d i n e p a t h w a y tF i b r i l l a m i n a o f n u c l e o l u sAmino a c i d - N a + c o t r a n s p o r t p r o t e i nI s o p r e n o i d membrane l i p i d s ( e t h e r s )

S t r i e s s p r o t e i n lh s p 7 O ( D n a K ) h s p 6 ( ) c h a p e r o n i n , c o c y t e s ( T C P - 1 )V i t a n i n l a n t d s t o r a g e m e t a b o l i s m

D i h y d r o f o l a t e r e d u c t a s eG l y c o g e n o r c y t o p l a s m ic f l o r id e ans t a r c h

C a r b o l h y d r a t e metabolismD o l i c h o l p a t h w a y o f g l y c o s y l a t i o nN - l i n k e d c a r b o h y d r a t e s

T h i s t a b l e was c o n s t r u c t e d i n c o l l a b o r a t i o n w i t h D . G . S e a r c y a n dR . S . G u p t a . D e t a i l s o f p r o t e i n s a n d o r g a n i s m s a r e given i n r e f s . 6 a n d7 . N u c l c o c y t o p l a s m i s e x c l u s i v e o f m i t o c h o n d r i a , p l a s t i d s , a n d a n yo t h e r s u b s eq u e nt l y a c q u i r e d genomes.* S i m i l a r i t i e s f o r c o c y t e s o n l y .t B . G o l d i n g , p e r s o n a l commu nicat io n.t R e f . 1 4 or A . L a z c a n o , p e r s o n a l c o m m u n i c a t i o n .c u r r e d c o n c o m i t a n t w i t h t h e e vo l u ti o n o f m i t o t i c / m e i o t i cc y c l e s i n a n c e s t r a l p r o t o c t i s t s ( 4 ) .

T h e p r o t o c t i s t s i n c l u d e a r c h a e p r o t i s t s , s t r a m e n o p i l e s ( h e t -e r o k o n t s ) , a l v e o l a t e s ( c i l i a t e s , a p i c o m p l e x a , a n d d i n o m a s t i g o t e s )a n d a l l o t h e r e u k a r y o t e s n o t a n i m a l , p l a n t , or f u n g u s ( T a b l e 3 ) .S i n c e a l l e x c e p t a r c h a e p r o t i s t s h a v e m i t o c h o n d r i a ( w i t h or w i t h -o u t p l a s t i d s ) t h e y e v o l v e d b y s y m b i o s e s f r o m more t h a n t w of o r m e r p r o k a r y o t e s . Th e e a r l i e s t f o s s i l p r o t o c t i s t s are h a r d - w a l l e d2 . 0 b i l l i o n - y e a r - o l d s p h e r i c a l m i c r o f o s s i l s , a c r i t a r c h s ( 3 5 ) . T h el a r g e E u k a r y a a re younger: a n i m a l f o s s i l s f i r s t o c c u r i n s e d i m e n t sd a t e d 6 0 0 - 5 2 0 m i l l i o n y e a r s , w h e r e a s t h e e a r l i e s t f u n g i a n d p l a n t sappear 4 5 0 - 4 0 0 m i l l i o n y e a r s ago ( 3 6 ) .Th e n umbe r o f i n t e g r a t e d f o r m e r s y m b i o n ts c o m p r i s i ngmany p r o t o c t i s t s i s un kno w n [ e . g . , f i b r i l l a r b o d i e s o f p l a n k t i cf o r a m i n i f e r a may h a v e o r i g i n a t e d b y b a c t e r i a l s y m b i o s e s ( 3 7 ) ; N e b e n k o r p e r ( P a r a m o e b a e i l h a r d i ) may b e f o r m e r b a c t e r i a( 3 8 ) ; n u c l e o m o r p h s o f c r y p t o m o n a d s may i n v o l v e tw o or t h r e e( n u c l e o c y t o p l a s m / p l a s t i d / m i t o c h o n d r i a ) genomes per h o s t 1 3 ) ] . Most p r o t o c t i s t t a x a a r e t r i g e n o m i c a t l e a s t s i n c e t h e y a r e

T a b l e 2 . H y p o t h e t i c a l s o u r c e o f e u k a r y o t i c f e a t u r e sS p i r o c h a e t a s p . T h e r m o p l a s n m a s p .( o r r e l a t e d e u b a c t e r i u m ) ( o r r e l a t e d a r c h a e )

U n d u l i p o d i u m : u n d u l a t i n g A c i d , h e a t r e s i s t a n c es w i m m i n g m o t i l i t y

C e n t r i o l e - k i n e t o s o m e s Membrane A T P a s e s a n d l i p i d s ,( c e n t r o s o m e s , c e n t r o p l a s t s ) + - A T P a s eS p i n d l e t u b u l e s , a x o n e m e s C h r o m a t i n w i t h n u c l e o s o m a l

o r g a n i z a t i o n , h i s t o n e s ,l a m i n sE u b a c t e r i a l g e n e s , p r o t e i n s * A r c h a e b a c t e r i a l p o l y m e r a s e s

a n d p r o t e i n - s y n t h e t i ca p p a r a t u s ; o t h e ra r c h a e b a c t e r i a l e n z y m e s *0 2 h y p e r s e n s i t i v i t y 0 2 m i c r o a e r o p h i l i a

R e t r a c t i o n t P l e i o m o r p h i s m ( a b s e n c e o f c e l lw a l l )H 2 p r o d u c t i o n t S u l f u r r e s p i r a t i o n R e s i s t a n t p r o p a g u l e f o r m a t i o n t C y t o s k e l e t a l f i b e r s

E m e r g e n t a f t e r f u s i o n a n d i n t e g r a t i o n : a m i t o c h o n d r i a t e m a s t i g o t e s( P h y l u m A r c h a e p r o t i s t a o f T a b l e 4 ) , n u c l e a r e n v e l o p e w i t h 8 - f o l ds y m m e t r i c a l p o r e s , m i t o s i s , C a 2 + - s e n s i t i v e p h y s i o l o g i e s , a c t i n - a n dm y o s i n - b a s e d p h a g o c y t o s i s , f l u i d ( r e v e r s i b l y f u s i n g ) m e m b r a n e s , m o -t i l i t y - b a s e d m o r p h o g e n e s i s , p r o g r a m m e d c e l l h y b r i d f o r m a t i o n .* S e e T a b l e 1 ( 6 , 7 ) .t S p i r o s y n m p l o k o s d e l t a e i b e r i p r o v i d e s a n e x a m p l e o f a s p i r o c h e t e p r e -a d a p t a t i o n o f u n d u l i p o d i a l w i t h d r a w a l i n t o t h e c e l l a n d p e r h a p s e v enr e s i s t a n t p r o p a g u l e f o r m a t io n ( 2 2 ) .t F e r m e n t a t i o n p r o d u c t . T h e r m o p l a s m a g r o w s a n a e r o b i c a l l y i f i n c o n t a c t w i t h e l e m e n t a l s u l f u rp a r t i c l e s a s e l e c t r o n a c c e p t o r s .S T h e s e s t r u c t u r e s r e p o r t e d i n m y c o p l a s m s ( 2 3 ) ; t h e i r p r e s e n c e i nT h e r m o p l a s m a r e q u i r e s i n v e s t i g a t i o n .m i t o c h o n d r i a t e a e r o b e s ( n u c l e o c y t o p l a s m / c e n t r i o l e - k i n e t o -s o m e / m i t o c h o n d r i a ) . T h e s e i nc l u de m al a r ia l p a r a s i t e s , c i l i -a t e s , a n d a m o e b a e , w h e r e a s t h o s e o f a t l e a s t f o u r g e n o m e s( n u c l e o c y t o p l a s m / c e n t r i o l e - k i n e t o s o m e / m i t o c h o n d r i a /p l a s t i d s ) i n c l u d e e u g l e n i d s , d i a t o m s , c h r y s o p h y t e s , c o c c o l i t h -o p h o r i d s , a n d b r o w n a n d r e d a l g a e ( T a b l e 3 ) . P r o t o c t i s t s i nw h i c h t h e c e l l s a r e l a r g e ( 3 0 - 5 0 0 , u m i n g r e a t e s t d i m e n s i o n -e . g . , h e l i o z o a , f o r a m i n i f e r a ) h a r b o r many D N A - p o s i t i v e o r -g a n e l l e s among w h i c h g e n e t i c r e l a t i o n s a r e u n k n o w n . T h en u m b e r o f f o r m e r s y m b i o n t s ( i n t e g r a t e d h e t e r o l o g o u s g e -n o m e s ) i s e x p e c t e d t o i n c r e a s e a s t h e g e n e t i c s a n d m o l e c u l a rb i o l o g y o f t h e p r o t o c t i s t s b e c o m e b e t t e r u n d e r s t o o d .P r e v i o u s a n a l y s e s t h a t r e c o g n i z e t h e i m p o r t a n c e o f s y m b i o s i si n c e l l e v o l u t i o n ( S c h w e m m l e r , r e f . 3 9 ; c o - f o u n d e r o f E n do c y -t o b i o l o g y , r e f . 4 0 ; a n d T a y l o r , r e f . 1 , i n v e n t o r o f m o n a d - d y a d -p o l y m o n a d t e r m i n o l o g y ) a r e u s e d h e r e . E u k a r y a i n c l u d e s , i na d d i t i o n t o p r o t o c t i s t s , t h r e e m o l e c u l a r l y h o m o g e n e o u s l i n e a g e s :A n i m a l i a , P l a n t a e , a n d F u n g i . T h e minimum n u m b e r o f i n t e -g r a t e d f o r m e r s y m b i o n t s o f A n i m a l i a i s t h r e e ( n u c l e o c y t o p l a s m /c e n t r i o l e - k i n e t o s o m e / m i t o c h o n d r i o n ) o r f o u r i n c l u d i n gd e D u v e s p e r o x is o m es ( f r o m G r a m - p o s i t i v e e u b a c t e r i a ; r e f . 4 1 ) .I f S c a n n e r i n i a n d B o n f a n t e - F a s o l o ( 4 2 ) p r o p e r l y i n t e r p r e t B L O s ( b a c t e r i a - l i k e Q r g a n e l l e s ) , t h e n F u n g i e v o l v e d f r o m f o u ro r f i v e o r i g i n a l l y i n d e p e n d e n t p r o k a r y o t e s : n u c l e o c y t o p l a s m /m i t o c h o n d r i o n / p e r o x i s o m e / B L O a n d / o r c e n t r i o l e - k i n e t o s o m e .More d r a m a t i c a l l y , i f A t s a t t s ( 4 3 ) a n d P i r o z y n s k i s ( 4 4 ) h y p o t h -e s i s o f p l a n t o r i g i n s f r o m g r e e n a l g a e a n d f u n g a l g e n o m e i sc o n f i r m e d , t h e n t h e i n t e g r a t e d g e n o m e n u m b e r s i n P l a n t a e ma ye x c e e d s e v e n ( n u c l e o c y t o p l a s m / c e n t r i o l e - k i n e t o s o m e / m i t o -c h o n d r i o n / p e r o x i s o m e - g l y o x y s o m e / f u n g a l n u c l e o c y t o p l a s m /f u n g a l c e n t r i o l e - k i n e t o s o m e e q u i v a l e n t / p e r o x i s o m e - g l y o x i -s o m e / f u n g a l m i t o c h o n d r i o n ) .I n t e r a c t i o n o f f o r m e r b a c t e r i a l s y m b i o n t s o f E u k a r y a mayu n d e r l i e c y c l i c a l d e v e l o p m e n t d i s t i n g u i s h i n g p r o t o c t i s t s a n dc r o w n - t a x a l i f e c y c l e s . I d e n t i f i c a t i o n o f o r i g i n a l l y i n d e p e n -

1 0 7 2 E v o l u t i o n : M a r g u l i s


3/6

P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 9 3 ( 1 9 9 6 )

q 1

AO -

A 4

* f A

. f f i . i. S t ,* ; t 4


4/6

P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 9 3 ( 1 9 9 6 )T a b l e 3 . T a x o n ( K i n g d o m ) P r o t o c t i s t aE t y m o l o g yG r . P r o t o s - , v e r y f i r s t ; K t i s t a , e s t a b l i s h e d b e i n g sH i s t o r y o f u s e o f t e r m : s e e l e g e n dD e f i n i t i o n : s e e l e g e n dP h y l a l i s t w i t h e x a m p l e s

P h y l u m P r - 1 A r c h a e p r o t i s t a * ( G i a r d i a , M i c r o s p o r a )P h y l u m P r - 2 R h i z o p o d a ( a m o e b a e , c e l l u l a r s l i m e m o l d s )P h y l u m P r - 3 G r a n u l o r e t i c u l o s a * ( i n c . f o r a m i n i f e r a )P h y l u m P r - 4 X e n o p h y o p h o r a ( d e e p s e a e n i g m a s )P h y l u m P r - 5 M y x o m y c o t a * ( p l a s m o d i a l s l i m e m o l d s , P h y s a r u m )P h y l u m P r - 6 D i n o m a s t i g o t a * ( d i n o f l a g e l l a t e s G o n y a u l u x )P h y l u m P r - 7 C i l i o p h o r a * ( P a r a m e c i u m ) *P h y l u m P r - 8 A p i c o m p l e x a * ( P l a s m o d i u m )P h y l u m P r - 9 H a p t o m o n a d s ( p r y m n e s i o p h y t e s c o c c o l i t h o p h o r i d s )P h y l u m P r - 1 0 C r y p t o m o n a d s ( C o p r o m o n a s )P h y l u m P r - 1 1 D i s c o m i t o c h o n d r i o s( e u g l e n i d s , k i n e t o p l a s t i d s , a m o e b o m a s t i g o t e s )P h y l u m P r - 1 2 Z o o m a s t i g i n a ( P r o t e r o m o n a s )P h y l u m P r - 1 3 C h r y s o m o n a d s ( O c h r o m o n a s )P h y l u m P r - 1 4 X a n t h o p h y t a ( V a u c h e r i a )P h y l u m P r - 1 5 E u s t i g m a t o p h y t a ( e y e s p o t a l g a e )P h y l u m P r - 1 6 B a c i l l a r i o p h y t a * ( d i a t o m s , N a v i c u l a )P h y l u m P r - 1 7 P h a e o p h y t a * ( k e l p , b r o w n a l g a e , F u c u s )P h y l u m P r - 1 8 L a b y r i n t h u l i d s / T h r a u s t o c h y t r i d s ( s l i m e n e t s )P h y l u m P r - 1 9 P l a s m o d i o p h o r i d s ( p l a n t p a r a s i t e s )P h y l u m P r - 2 0 O o m y c o t a * ( P h y t o p t h o r a )P h y l u m P r - 2 1 H y p h o c h y t r i o m y c o t a ( z o o s p o r i c m y c e l i a )P h y l u m P r - 2 2 H a p l o s p o r i d i a ( h a p l o s p o r o s o m e f o r m e r s )P h y l u m P r - 2 3 P a r a m y x e a ( n e s t i n g c e l l - f o r m i n g p a r a s i t e s )P h y l u m P r - 2 4 M y x o z o a ( A c t i n o m y x a )P h y l u m P r - 2 5 R h o d o p h y t a * ( r e d s e a w e e d s , G r a c i l a r i a )P h y l u m P r - 2 6 G a m o p h y t a * ( C o n j u g a p h y t a , d e s m i d s )P h y l u m P r - 2 7 C h l o r o p h y t a * ( C h l a m y d o m o n a s )P h y l u m P r - 2 8 A c t i n o p o d a * ( h e l i o z o a , r a d i o l a r i a )P h y l u m P r - 2 9 C h y t r i d i o m y c o t a * ( B l a s t o c l a d i e l l a N e o c a l l i m a s t i x )

H i s t o r y o f u s e o f t e r m . J o h n H o g g s f o u r k i n g d o m s , i l l u s t r a t e d i n c o l o r ,a r e A n i m a l , V e g e t a b l e , M i n e r a l , a n d P r i m o g e n i u m . He p l a c e d P r o -t o c t i s t a , a l l o r g a n i s m s n e i t h e r a n i m a l n o r p l a n t , i n k i n g d o m P r i m o -g e n i u m ( 3 0 ) . C o p e l a n d ( 3 1 ) a d d e d p h y l u m I n o p h y t a ( t h e a k o n t o u sz y g o - , a s c o - , a n d b a s i d i o m y c e t o u s f u n g i ) t o P r o t o c t i s t a m a k i n g f o u rK i n g d o m s o f l i f e : M o n e r a ( H a e c k e l s b a c t e r i a ) , P l a n t a e , A n i m a l i a ,a n d H o g g s P r o t o c t i s t a . A f t e r W h i t t a k e r r a i s e d f u n g i t o k i n g d o ms t a t u s ( 3 2 , 3 3 ) S c h w a r t z a n d I r e u n i t e d e u k a r y o t i c m i c r o o r g a n i s m sw i t h t h e i r m u l t i c e l l u l a r r e l a t i v e s a s p r o t o c t i s t s m o d i f y i n g W h i t t a k e r sf i v e k i n g d o m s c h e m e ( 3 4 ) .D e f i n i t i o n . P r o t o c t i s t a i n c l u d e e u k a r y o t i c m i c r o o r g a n i s m s a n d t h e i rl a r g e r d e s c e n d a n t s e x c l u s i v e o f t h r e e l a r g e t a x a : ( A n i m a l i a ) d i p l o i d st h a t d e v e l o p f r o m b l a s t u l a s , ( P l a n t a e ) h a p l o - d i p l o i d e m b r y o - f o r m e r st h a t u n d e r g o s p o r o g e n i c m e i o s i s , a n d F u n g i ( = M y c h o t a ) a k o n t o u sc o n j u g a t i n g m y c e l i a l s p o r e - f o r m i n g h a p l o i d o r d i k a r y o t i c o s m o t r o p h s .P r o t o c t i s t a , p r o d u c t s o f s y m b i o g e n e s i s , e v o l v e d b y p e r m a n e n t c e l lf u s i o n a s a s s o c i a t i o n s b e t w e e n d i f f e r i n g b a c t e r i a . F u s e d D N A - p r o t e i ns y s t e m s l e d t o c h r o m a t i n [ 1 2 5 - A ( d i a m e t e r ) u n i t f i b r i l s ] , i n t r a c e l l u l a rm o t i l i t y i n c l u d i n g m i t o s i s , a n d c e l l f u s i o n s ( s y n g a m y , k a r y o g a m y )c y c l i c a l l y r e l i e v e d b y m e i o s i s ( 2 8 ) . M e m b r a n e s c o n t a i n s t e r o i d s a n dp o l y u n s a t u r a t e d f a t t y a c i d s p e r h a p s r e l a t e d t o p e r i o d i c c e l l f u s i o n s .M a n y f o r m c e l l u l o s i c , c h i t i n o u s , p o l y s a c c h a r i d e , p r o t e i n a c e o u s , m i n -e r a l i z e d ( c a r b o n a t e , s i l i c e o u s ) w a l l s o u t s i d e t h e m e m b r a n e s . I n c l u d e da r e a l l a l g a e , m i c r o s c o p i c p h a g o t r o p h s a n d o t h e r h e t e r o t r o p h s ( m i s -t a k e n l y c a l l e d P r o t o z o a w h i c h a r e n o t a n i m a l s ) , w a t e r m o l d s , o t h e rl i n e a g e s , e a c h w i t h u n i c e l l u l a r a n d d e r i v e d m u l t i c e l l u l a r m e m b e r s .A q u a t i c i n a l l h a b i t a t s b e l o w 7 0 C , t h e y r a n g e i n s i z e f r o m 1 0 0 m . A l t h o u g h t h e t e r m P r o t o c t i s t a e n c o m p a s s e s t h e e n t i r e g r o u p ,some u s e P r o t i s t a ( w h i c h g e n e r a l l y r e f e r s t o s m a l l e r p r o t o c t i s t s ) a ss y n o n y m f o r t h i s h i g h e r t a x o n .* A l l e x c e p t P r - 1 h a v e m i t o c h o n d r i a . M e i o t i c - f e r t i l i z a t i o n m e n d e l i a ng e n e t i c s y s t e m s w e l l - e s t a b l i s h e d i n some s p e c i e s .m o n t s , w ho a t m a t u r i t y a r e c a p a b l e o f b e c o m i n g o r p r o d u c i n gg a m e t e s , a r e e i t h e r h a p l o i d o r d i p l o i d o r g a n i s m s . ( G a m o n ta nd / o r g a m e te d i f f e r e n t i a t i o n a n d f u s i o n a r e o f t e n s t r e s s i n -

T a b l e 4 . T a x o n o m i c s u m m a r yP r o k a r y a = P r o k a r y o t a eM o n o h o m o g e n o m i c p r o k a r y o t i c c e l l s , c h r o m o n e m a l g e n e t i co r g a n i z a t i o n u l t r a s t r u c t u r a l l y v i s i b l e a s n u c l e o i d s . C e l l - t o - c e l lt r a n s f e r o f g e n o p h o r e s - i . e . , o f t h e c h r o m o n e m e ( l a r g er e p l i c o n s ) a n d o f p l a s m i d s ( a n d o t h e r s m a l l r e p l i c o n s ) . Noc y t o p l a s m i c f u s i o n . F l a g e l l a r ( r o t a r y m o t o r ) m o t i l i t y .B a c t e r i a : ( M o n e r a , P r o k a r y o t a e , P r o c a r y o t a e ) * B a c t e r i a l c e l lo r g a n i z a t i o n , m o n o h o m o g e n o m i c

A r c h a e a ( m e t h a n o g e n s , t h e r m o a c i d o p h i l e s , h a l o p h i l e s , a n dp r o b a b l y s o m e G r a m - p o s i t i v e b a c t e r i a )E u b a c t e r i a ( G r a m - n e g a t i v e a n d m o s t o t h e r b a c t e r i a ,e x t r a o r d i n a r y r a n g e o f m e t a b o l i c m o d e s )E u k a r y a = E u k a r y o t a eP o l y h e t e r o g e n o m i c t e u k a r y o t i c c e l l s , p r o d u c t s o f i n t e g r a t e db a c t e r i a l s y m b i o s e s . C h r o m o s o m a l g e n e t i c o r g a n i z a t i o n i n n u c l e ii n t r a c e l l u l a r m o t i l i t y ( a c t i n - m y o s i n ) , m i c r o t u b u l e o r g a n i z i n gc e n t e r s ( t u b u l i n - d y n e i n - k i n e s i n ) , r e v e r s i b l e n u c l e a r a n d c e l lf u s i o n . M e i o s i s / f e r t i l i z a t i o n c y c l e s u n d e r l i e m e n d e l i a n g e n e t i cs y s t e m s .P r o t o c t i s t a ( 3 0 )M i t o t i c o r g a n i s m s , m o t i l e b y u n d u l i p o d i a ; m e i o s i s /f e r t i l i z a t i o n c y c l e s a b s e n t o r v a r i a b l e :

F u n g iH y p h a l f u s i o n , z y g o t i c m e i o s i s t o f o r m r e s i s t a n t p r o p a g u l e s( s p o r e s ) , l a c k u n d u l i p o d i a .P l a n t a e

M a t e r n a l l y r e t a i n e d e m b r y o f o r m e d f r o m f u s i o n o fm i t o t i c a l l y p r o d u c e d g a m e t e n u c l e i , s p o r o g e n i c m e i o s i s .A n i m a l i aB l a s t u l a f o r m e d a f t e r f u s i o n o f a n i s o g a m e t e s ( f e r t i l i z a t i o n o fe g g b y s p e r m ) , g a m e t i c m e i o s i s .

* G r o u p s e q u i v a l e n t t o f o r m e r D o m a i n s o r S u p e r k i n g d o m s i t a l i -c i z e d b o l d t y p e , p r e s e n t s u b k i n g d o m s a r e i t a l i c i z e d , e q u i v a l e n t t of o r m e r K i n g d o m s u n d e r l i n e d ; e x c e p t f o r E u k a r y a ( w h i c h i s s t i l le q u i v a l e n t t o a S u p e r k i n g d o m ) .t P o l y = m a n y , h e t e r o = o t h e r , g e n o m i c = s u m o f a l l g e n e s i n a n i n d i v i d -u a l .t S e e T a b l e 3 a n d r e f . 4 6 f o r f o s s i l r e c o r d .

d u c e d . ) H a p l o i d n u c l e i o r c e l l s , r e p r e s e n t i n g t h e h ap l o i d p h a s eo f t h e h a p l o - d i p l o i d l i f e c y c l e , a r e n o t n e c e s s a r i l y g a m e t e s :many g r o w b y m i t o s i s a n d b e c o m e a d u l t s c a p a b l e n o t o f s e x b u to f r e p r o d u c t i o n . A m a t u r e o r g a n i s m , r e g a r d l e s s o f p l o i d y ,c a p a b l e o f r e p r o d u c t i o n b u t n o t g a m e t e p r o d u c t i o n i s a na g a m o n t . Th e d i p l o p h a s e b e g i n s b y f u l l y v i a b l e i n t r a s p e c i f i cn u c l e a r f u s i o n . C o m p l e m e n t a r y g e n d e r s ( m a t e s , c o n j u g a n t s , o rt h e i r r e p r e s e n t a t i v e s ) p r o c e e d b y c y t o g a m y t o d i k a r y o s i s . Th ed i k a r y o n , f u s e d c e l l s o r m u l t i c e l l u l a r o r g a n i s m s w i t h a t l e a s tt w o n u c l e i e a c h f r o m a d i f f e r e n t s o u r c e , l a t e r f o r m s a z y g o t eb y k a r y o g a m y e s t a b l i s h i n g t h e d i p l o i d n u c l e u s . T h e d i p l o p h a s et er m i na te s w i t h m e i o s i s ( r e d u c t i v e c e l l d i v i s i o n ) . Many E u -k a r y a s e c o n d a r i l y l o s t b i p a r e n t a l s e x o f m e n d e l i a n g e n e t i cs y s t e m s . G r e l l s a n a l y s i s a p p l i e s t o m e i o t i c a l l y s e x u a l r e l a t i v e sa n d p r e d e c e s s o r s : m o s t p r o t o c t i s t s , f u n g i , a n d ( b e c a u s e t h e yd e v e l o p f r o m s e x u a l l y p r o d u c e d e m b r y o s ) a l l a n i m a l s a n dp l a n t s .C r i t e r i a f o r C l a s s i f i c a t i o nM o l e c u l a r s e q u e n c e c h a n g e s , b y - p r o d u c t s o f m e t a b o l i s m a n do f c h a n c e , ma y p e r s i s t u n h o n e d b y n a t u r a l s e l e c t i o n . A l t h o u g hn a t u r a l s e l e c t i o n r e f e r s t o t h e d i f f e r e n t i a l p r o d u c t i o n o f RNAm o l e c u l e s , g e n e s , o r g a n i s m s , c o m m u n i t i e s , o r a n y r e p r o d u c i n gs y s t e m w i t h h i g h h e r i t a b i l i t y , i n n at u r e n o t m o l e c u l e s b u t w h o l eo r g a n i s m s a r e s e l e c t e d . N a t u r a l s e l e c t i o n a c t s t h r o u g h o u t t h el i f e h i s t o r y o f a l l o r g a n i s m s i n s p e c i f i c h a b i t a t s a t g i v e n t i m e s .T h e r e f o r e , w h o l e - o r g a n i s m b i o l o g y ( i n c l u d i n g a l l g e n e t i c s a n dm e t a b o l i s m t h a t d e t e r m i n e s l i f e c y c l e ) n o t j u s t m o l e c u l a rs e q u e n c e m u s t u n d e r g i r d p h y l o g e n e t i c c l a s s i f i c a t i o n . F u r t h e r -



5/6

P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 9 3 ( 1 9 9 6 ) 1 0 7 5, F l a v o b a c t e r i a B A C T E R I A PLANTS

C y a n o b a c t e n aI- P u r p l e b a c t e r i a- - G r a m - p o s i t i v e b a c t e r i a

G r e e n n o n s u l p h u r b a c t e r i aARCHAEAP y r o d x i c t i u m CrenarchaeotaThermoproteus ( E o c y t e s )

E u r y a r c h a e o t a

EUCARYA, A n i m i a l sC i l i a t e s

I F u n g iF l a g e l l a t e s

M i c r o s p o n d i a

i p l a n t s

\ ~ ( P r o k a r y o t e s )._

F I G . 2 . T h e t h r e e - d o m a i n s c h e m e ( 2 ) ( L e f t ) c o m p a r e d t o t h e e v o l u t i o n o f f i v e most i n c l u s i v e t a x a d e t a i l e d h e r e a g a i n s t t h e g e o l o g i c a l t i m e s c a l e .D e t a i l s i n r e f . 4 ( R i g h t ) .mor e , i n t e r n a l l y c o n s i s t e n t e v o l u t i o n a r y - t a x o n o m i c s c h e m e sa re e s s e n t i a l f o r t h o s e d ea l in g w i t h l i f e ( n a t u r a l i s t s , e d u c a t o r s ,p h y s i c i a n s ) a n d t i m e ( p a l e o n t o l o g i s t s , s t r a t i g r a p h e r s ) . M o l e c -u l a r b i o l o g i s t s a n d c h e m i s t s , w h o e x t r a c t i n f o r m a t i v e m o l e c u l e sf r o m l i f e , c a n o n l y p r o v i d e c r u c i a l i n d e p e n d e n t m e t h o d s t oc o n f i r m or d i s p r o v e e v o l u t i o n a r y s c e n a r i o s .M a j o r i n n o v a t i o n s e v o l v i n g i n p r o k a r y o t e s ( e . g . , m e t a b o l i cp a t h w a y s a n d n u t r i t i o n a l m o d e s : h e t e r o - , c h e m o l i t h o - o r p h o -t o a u t o t r o p h y , c e l l w a l l c o m p o s i t i o n , l o c o m o t i o n , sensory s y s -t e m s ) a r e u s e l e s s t o d i s t i n g u i s h E u k a r y a . N e i t h e r c a n m u l t i -c e l l u l a r i t y d e l i m i t t a x a b e c a u s e a l l l i n e a g e s i n c l u d i n g t h e o l d e s tk nown l i f e ( P r o k a r y a as 3 5 0 0 my o l d f o s s i l b a c t e r i a ) a n d t h el a t e r - a p p e a r i n g E u k a r y a ( 2 0 0 0 m y ) h a v e m u l t i c e l l u l a r d e s c e n -d a n t s .Th e t h r e e r e m a i n i n g E u k a r y a t a x a i n o r d e r o f a p p e a r a n c e i nt h e r e c o r d a r e as f o l l o w s :

A n i m a l s . A n i m a l s as mature d i p l o i d gamonts ( a d u l t s ) m e i -o t i c a l l y f o r m u n e q u a l ( a n i s o - ) g a m e t e s ( u n d u l i p o d i a t e d s p e r ma n d e gg c e l l s ) t h a t f e r t i l i z e ( c y t o g a m y ) . A s h o r t d i k a r y o t i cs t a g e , f o l l o w e d b y k a r y o g a m y , f o r m s t h e z y g o t e f r o m w h i c h t h eb l a s t u l a d e v e l o p s . G e n e r a l l y t h e b l a s t u l a g a s t r u l a t e s t o l a ydown t h e a s y m m e t r i c a l a x e s ( m o u t h , a n u s ) o f t h e g r o w i n ge m b r y o ( K i n g d o m A n i m a l i a ) .P l a n t s . P l a n t s a r e h a p l o - d i p l o i d o r g a n i s m s t h a t p r o d u c eh a p l o i d gamonts m i t o t i c a l l y f r o m s p o r e s . H a p l o p h a s e organ-i s m s ( g a m e t o p h y t e s ) f o r m u n e q u a l ( a n i s o - ) g a m e t e s b ym i t o s i s w i t h i n m u l t i c e l l u l a r s e x u a l organs ( a n t h e r i d i a w i t hu n d u l i p o d i a t e d sperm, a r c h e g o n i a , g a m e t a n g i a ) . C y t o g a m y o fc o m p l e m e n t a r y g e n d e r s i s f o l l o w e d b y k a r y o g a m y ( s i n g l e o rm u l t i p l e gamete n u c l e i ) t o f o r m z y g o t e n u c l e i . Th e r e s u l t i n ge m b r y o s ( a g a m o n t s ) o f t h e d i p l o p h a s e a r e r e t a i n e d b y t h ef e m a l e h a p l o i d g a m o n t . Th e mature d i p l o p h a s e a g a m o n t ( t h em u l t i c e l l u l a r s p o r o p h y te ) p r o d u c e s h a p l o i d spores b y m e i o s i s .R e i n i t i a t i n g t h e h a p l o p h a s e , m e i o s i s i n p l a n t s i s s p o r o g e n i c .H a p l o i d spores d e v e l o p i n t o m a l e ( a n t h e r i d i a - or p o l l e n -f o r m i n g ) o r f e m a l e ( a r c h e g o n i a l - o r e m b r y o s a c - f o r m i n g )h a p l o i d g a m o n t s . I n most p l a n t s , h a p l o i d g a m o n t s m i t o t i c a l l yd e v e l o p b o t h m a l e a n d f e m a l e m u l t i c e l l u l a r s e x u a l organs ont h e same i n d i v i d u a l ( K i n g d o m P l a n t a e ) .

F u n g i . F u n g i g e r m i n a t e f r o m r e s i s t a n t p r o p a g u l e s ( f u n g a ls p o r e s ) , h a p l o i d u n i - or m u l t i n u c l e a t e c e l l s . M o s t f u n g i a r eh a p l o i d agamonts c a p a b l e o f r a p i d r e p r o du c ti o n b y a s e x u a la i r b o r n e spores ( c o n i d i a e , c h l a m y d o s p o r e s , e t c . ) . E it h er m i-t o t i c a l l y ( a s e x u a l l y ) o r m e i o t i c a l l y p r o d u c e d spores t e n d t o b emore r e s i s t a n t t o h e a t , d e s i c c a t i o n , s t a r v a t i o n , e t c . , t h a n t h eg r o w i n g p h a s e o f t h e same o r g a n i s m . S p o r e s g e r m i n a t e i n t oagamonts ( s i n g l e c e l l s o f y e a s t s or h y p h a e o f m o l d s , m o r e l s ,m u s h r o o m s ) t h a t r e p r e s e n t e i t h e r t h e agamont o r t h e h a p l o i dg a m o n t . T h e h a p l o p h a s e , e s p e c i a l l y i n b a s i d i o m y c o t e s , d o e sn o t n e c e s s a r i l y t e r m i n a t e w i t h c o n j u g a t i o n ( i s o g a m o n t o u sf u s i o n ) b e c a u s e cytogamy may g r e a t l y p r e c e d e k a r y g a m y t of o r m s t a b l e d i k a r y a . M a n y more t h a n two g e n d e r s ( g e n e t i c a l l yc o m p a t i b l e c o n j u g a n t s ) may b e p r e s e n t i n a s i n g l e s p e c i e s . T h ed i k a r y o t i c f u n g a l h a p l o p h a s e t e r m i n a t e s w i t h k a r y o g a m y ;a f t e r f u s i o n t h e d i p l o i d n u c l e i q u i c k l y u n d e r g o two m e i o t i cd i v i s i o n s ( z y g o t i c m e i o s i s ) . Th e p r o d u c t s o f m e i o s i s ar e n o tg a m e t e s n o r a r e u n d u l i p o d i a p r e s e n t a t a n y s t a g e i n t h e l i f eh i s t o r y . R a t h e r , s e x u a l f u si o ns l e a d t o spores ( a s c o s p o r e s ,b a s i d i o s p o r e s , e t c . ) c a p a b l e o f g e r m i n a t i o n . ( K . M y c h o t a )

T h i s p h y l o g e n e t i c c l a s s i f i c a t i o n s u m m a r i z e d ( T a b l e 4 ) i sc o m p a r e d w i t h W o e s e s ( 2 ) t h r e e - k i n g d o m s c h e m e ( F i g . 2 ) .W h e t h e r p r o k a r y o t i c or e u k a r y o t i c , c e l l s c o n t a i n a t l e a s t f i v et y p e s o f n u c l ei c a c id (DNA, mRNA, t R N A , s m a l l a n d l a r g es u b u n i t rRNA) a n d a t l e a s t 5 0 0 d i f f e r e n t p r o t e i n s ( 4 5 ) , n os i n g l e one o f w h i c h i s u s a b l e a l o n e as a n a d e q u a t e p h y l o g e n e t i cm a r k e r f o r h i s t o r y o f t h e l i n e a g e . Y e t i t i s p r e c i s e l y b e c a u s et h e y may e a c h r e p r e s e n t d i f f e r e n t a s p e c t s o f e v o l u t i o n a r yh i s t o r y o f t h e o r g a n i s m s f r o m w h i c h t h e y a r e e x t r a c t e d t h a tm o l e c u l a r seq u e n c es p e r m i t t e s t s o f p h y l o g e n e t i c i n f e r e n c e sa n d c l a s s i f i c a t i o n s c h e m e s .

I t h a n k D . B e r m u d e s , E . C . d e M a c a r i o , M . D o l a n , P . G o g a r t e n , B .G o l d i n g , R . G u e r r e r o , R . G u p t a , J . L a k e , M. McMenamin, H .M o r o w i t z , G . L . G . M i k l o s , C . O K e l l y , L . O l e n d z e n s k i , J . S a p p , D .S t e i n , T . H . T e a l , 0 L . W e s t , a n d e s p e c i a l l y D . S e a r c y f o r c o n s t r u c t i v ec r i t i c i s m . I am g r a t e f u l t o D . R e p p a r d f o r a i d i n m a n u s c r i p t p r e p a r a -t i o n , t o K . D e l is l e f o r d r a w i n g , a n d t o t h e U n i v e r s i t y o f M a s s a c h u s e t t s ,

T h e r m o t o g a J e s

A N I M A L ST S F U N G II c Z

a s m a 006 -1 0

( E ; ) N )

E v o l u t i o n : M a r g u l i s


6/6

P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 9 3 ( 1 9 9 6 )N a t i o n a l A e r o n a u t i c s a n d S p a c e A d m i n i s t r a t i o n , a n d L o u n s b e r y f o rs u p p o r t .

1 . T a y l o r , F . J . R . ( 1 9 7 4 ) T a x o n 2 3 , 2 2 9 - 2 5 8 .2 . W o e s e , C . R . , K a n d l e r , 0 . W h e e l i s , M . L . ( 1 9 9 0 ) P r o c . N a t l .A c a d . S c i . USA 8 7 , 4 5 7 6 - 4 5 7 9 .3 . C a v a l i e r - S m i t h , T . ( 1 9 8 7 ) N a t u r e ( L o n d o n ) 3 2 6 , 3 3 2 - 3 3 3 .4 . M a r g u l i s , L . ( 1 9 9 3 ) S y m b i o s i s i n C e l l E v o l u t i o n ( F r e e m a n , N e wY o r k ) , 2 n d E d .5 . E b r i n g e r , L . K r a j c o v i c , J . ( 1 9 9 5 ) C e l l O r i g i n a n d E v o l u t i o n( C z e c h o s l o v a k S o c . M i c r o b i o l . , P r a g u e ) .6 . G u p t a , R . S . , A i t k e n , K . , F a l a h , M . S i n g h , B . ( 1 9 9 4 ) P r o c . N a t l .A c a d . S c i . USA 9 1 , 2 8 9 5 - 2 8 9 9 .7 . G o l d i n g , B . T . G u p t a , R . ( 1 9 9 5 ) M o l . B i o l . E v o l . 1 2 , 1 - 6 .8 . B r o w n , J . R . D o o l i t t l e , W. F . ( 1 9 9 5 ) P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA9 2 , 2 4 4 1 - 2 4 4 5 .9 . H e n s e l , R . , Z w i c k l , P . , F a b r y , S . , L a n g , J . P a l m , P . ( 1 9 8 9 ) C a n .J . M i c r o b i o l . 3 5 , 8 1 - 8 5 .1 0 . Z i l l i g , W . , K l e n k , H . - P . , P a i m , P . , L e f f e r s , H . , P u h l e r , G . , G r o p p ,F . G a r r e t t , R . A . ( 1 9 8 9 ) E n d o c y t o b i o s i s C e l l R e s . 6 , 1 - 2 5 .1 1 . G u n d e r s o n , J . , H i n k l e , G . , L e i p e , D . , M o r r i s o n , H . G . , S t i c k e l ,S . K . , O d e l s o n , D . A . , B r e z n a k , J . A . , N e r a d , T . A . , M u l l e r , M . S o g i n , M . L . ( 1 9 9 5 ) J . E u k a r y o t i c M i c r o b i o l . 4 2 , 4 1 1 - 4 1 5 .1 2 . S o g i n , M . L . ( 1 9 9 1 ) C u r r . O p i n . G e n e t . D e v . 1 , 4 5 7 - 4 6 3 .1 3 . P a t t e r s o n , D . J . S o g i n , M . L . ( 1 9 9 2 ) i n T h e O r i g i n a n d E v o l u t i o no f t h e C e l l , e d s . H a r t m a n , H . M a t s u n o , K . ( W o r l d S c i . ,S i n g a p o r e ) , p p . 1 3 - 4 7 .1 4 . F a n i , R . , L i o , P . L a z c a n o , A . ( 1 9 9 6 ) J . M o l . E v o l . 4 1 , 6 9 2 - 7 0 7 .1 5 . D u b i n i n a , G . A . , L e s h c h e v a , N . V . G r a b o v i c h , M . Y . ( 1 9 9 3 )M i k r o b i o l o g i a ( R u s s i a ) 6 2 , 4 3 2 - 4 4 4 .1 6 . B r y a n t , M . P . , W o l i n , E . A . , W o l i n , M . J . W o l f e , R . S . ( 1 9 6 7 )A r c h . M i k r o b i o l . 5 9 , 2 0 - 3 1 .1 7 . G u e r r e r o , R . ( 1 9 9 1 ) i n S y m b i o s i s a s a S o u r c e o f E v o l u t i o n a r yI n n o v a t i o n , e d s . M a r g u l i s , L . F e s t e r , R . ( M I T P r e s s , C a m -b r i d g e , M A ) , p p . 1 0 6 - 1 1 7 .1 8 . M a r g u l i s , L . , C o r l i s s , J . O . , M e l k o n i a n , M . C h a p m a n , D . J . ,e d s . ( 1 9 9 0 ) H a n d b o o k o f P r o t o c t i s t a ( J o n e s B a r t l e t t , B o s t o n ) .1 9 . F i n l a y , B . J . F e n c h e l , T . ( 1 9 9 5 ) i n E c o l o g y a n d E v o l u t i o n i nA n o x i c W o r l d s ( B l a c k w e l l , O x f o r d ) .2 0 . R a i k o v , I . B . ( 1 9 9 5 ) E u r . J . P r o t i s t o l . 3 1 , 1 - 7 .2 1 . M a r g u l i s , L . S a g a n , D . ( 1 9 9 0 ) O r i g i n s o f S e x Y a l e U n i v . P r e s s ,N e w H av en , C T ) .2 2 . G u e r r e r o , R . , A s h e n , J . , S o l e , M . M a r g u l i s , L . ( 1 9 9 3 ) A r c h .M i c r o b i o l . 1 6 0 , 4 6 1 - 4 7 0 .

2 3 . K o r o l e v , E . V . , N i k o n o v , A . V . , B r u d n a y a , M . S . , S n i g i r e v s k a y a ,E . S . , S a b i n i n , G . V . , K a m i s s a r c h i k , Y . Y . , I v a n o v , P . I . B o r c h -s e n i u s , S . N . ( 1 9 9 4 ) M i c r o b i o l o g y 1 4 0 , 6 7 1 - 6 8 1 .2 4 . F u e r s t , J . A . W e b b , R . I . ( 1 9 9 1 ) P r o c . N a t l . A c a d . S c i . USA 8 8 ,8 1 8 4 - 8 1 8 8 .2 5 . H a l l , J . L . , R a m a n i s , Z . L u c k , D . J . L . 1 9 8 9 C e l l 5 9 , 1 2 1 - 1 3 2 .2 6 . H a l l , J . L . L u c k , D . J . L . ( 1 9 9 5 ) P r o c . N a t l . A c a d . S c i . US A 9 2 ,5 1 2 9 - 5 1 3 3 .2 7 . C a v a l i e r - S m i t h , T . 1 9 9 3 M i c r o b i o l . R e v . 5 7 , 9 5 3 - 9 9 5 .2 8 . C l e v e l a n d , L . R . ( 1 9 4 7 ) S c i e n c e 1 0 5 , 2 8 7 - 2 8 9 .2 9 . K i r b y , H . , a n n o t . M a r g u l i s , L . ( 1 9 9 4 ) S y m b i o s i s 1 6 , 7 - 6 3 .3 0 . H o g g , J . ( 1 8 6 1 ) E d i n b u r g h Ne w P h i l o s . J . 1 2 , 2 1 6 - 2 2 5 .3 1 . C o p e l a n d , H . F . ( 1 9 5 6 ) T h e C l a s s i f i c a t i o n o f L o w e r O r g a n i s m s( P a c i f i c B o o k s , P a l o A l t o , C A ) .3 2 . W h i t t a k e r , R . H . 1 9 5 9 Q . R e v . B i o l . 3 4 , 2 1 0 - 2 2 6 .3 3 . W h i t t a k e r , R . H . ( 1 9 6 9 ) S c i e n c e 1 6 3 , 1 5 0 - 1 6 0 .3 4 . M a r g u l i s , L . S c h w a r t z , K . V . ( 1 9 8 8 ) F i v e K i n g d o m s ( F r e e m a n ,N e w Y o r k ) , 2 n d E d .3 5 . B e n g t s o n , S . , e d . ( 1 9 9 4 ) E a r l y L i f e o n E a r t h ( C o l u m b i a U n i v .P r e s s , N e w Y o r k ) .3 6 . M c M e n a m i n , M . A . S . M c M e n a m i n , D . L . S . ( 1 9 9 5 ) H y p e r s e a( C o l u m b i a U n i v . P r e s s , Ne w Y o r k ) .3 7 . W e s t , 0 . L . 0 . ( 1 9 9 5 ) M a r i n e M i c r o p a l e o n t o l o g y 2 6 , 1 3 1 - 1 3 5 .3 8 . G r e l l , K . G . ( 1 9 7 3 ) P r o t o z o o l o g y ( S p r i n g e r , B e r l i n ) .3 9 . S c h w e m m l e r , W. ( 1 9 8 9 ) S y m b i o g e n e s i s : A M a c r o - M e c h a n i s m o fE v o l u t i o n ( d e G r u y t e r , B e r l i n ) .4 0 . S c h w e m m l e r , W . S c h e n k , H . A . , e d s . ( 1 9 8 1 ) E n d o c y t o b i o l o g yI I : E n d o s y m b i o s i s a n d C e l l R e s e a r c h , S y n t h e s i s o f R e c e n t R e s e a r c h( d e G r u y t e r , B e r l i n ) .4 1 . d e D u v e , C . ( 1 9 9 1 ) B l u e p r i n t f o r a C e l l ( P a t t e r s o n , B u r l i n g t o n ,N C ) .4 2 . S c a n n e r i n i , S . B o n f a n t e - F a s o l o , P . ( 1 9 9 3 ) i n S y m b i o s i s a s aS o u r c e o f E v o l u t i o n a r y I n n o v a t i o n , e d s . M a r g u l i s , L . F e s t e r , R .( M I T P r e s s , C a m b r i d g e , M A ) , p p . 2 7 3 - 2 8 7 .4 3 . A t s a t t , P . ( 1 9 9 3 ) i n S y m b i o s i s a s a S o u r c e o f E v o l u t i o n a r y I n n o -v a t i o n , e d s . M a r g u l i s , L . F e s t e r , R . ( M I T P r e s s , C a m b r i d g e ,M A ) , p p . 3 0 1 - 3 1 5 .4 4 . P i r o z y n s k i , K . ( 1 9 9 3 ) i n S y m b i o s i s a s a S o u r c e o f E v o l u t i o n a r yI n n o v a t i o n , e d s . M a r g u l i s , L . F e s t e r , R . (MIT P r e s s , Cam-b r i d g e , M A ) , p p . 3 6 4 - 3 8 0 .4 5 . M o r o w i t z , H . J . ( 1 9 9 2 ) i n T h e B e g i n n i n g s o f C e l l u l a r L i f e : M e t a b -o l i s m R e c a p i t u l a t e s B i o g e n e s i s ( Y a l e U n i v . P r e s s , N e w H a v e n ,

C T ) , p p . 6 0 - 6 2 .4 6 . L i p p s , J . , e d . ( 1 9 9 5 ) F o s s i l P r o k a r y o t e s a n d P r o t i s t s ( B l a c k w e l l ,N e w Y o r k ) .


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