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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

MARCEL MIRANDA DE MEDEIROS SILVA

FLEBOTOMINEOS (DIPTERA: PSYCHODIDAE: PHLEBOTOMINAE) DE UMA

ZONA DE PROTEÇÃO AMBIENTAL E SEU ENTORNO: RESPOSTA

COMPORTAMENTAL A DIFERENTES FONTES LUMINOSAS

Natal, RN

2017


FLEBOTOMINEOS (DIPTERA, PSYCHODIDAE, PHLEBOTOMINAE) DE UMA



Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito parcial para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas. Área de Concentração: Biodiversidade. Orientadora : Profª Drª Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes.

Natal, RN

2017

Silva, Marcel Miranda de Medeiros.

Flebotomineos (DIPTERA: PSYCHODIDAE: PHLEBOTOMINAE) de uma zona de proteção ambiental e seu entorno: resposta comportamental a diferentes fontes

luminosas / Marcel Miranda de Medeiros Silva. - Natal, 2017.

115 f.: il.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

Centro de Biociências. Programa de pós-graduação em Ciências Biológicas.

Orientadora: Profa. Dra. Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes.

1. Flebotomíneos - Dissertação. 2. Espectro luminoso - Dissertação. 3.

Vigilância entomológica - Dissertação. 4. LED - Dissertação. 5. Zona de

proteção ambiental - Dissertação. I. Ximenes, Maria de Fátima Freire de Melo.

II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.

RN/UF/BSECB CDU 616.993


FLEBOTOMINEOS (DIPTERA: PSYCHODIDAE: PHLEBOTOMINAE) DE UMA



Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas.

______________________________________________

Prof° Dr. Herbet Tadeu de Almeida Andrade

Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN)

______________________________________________

Profª Dra. Patrícia Batista Barra Medeiros Barbosa

Universidade do Estado do Rio Grande do Norte (UERN)

______________________________________________

Profª Dra. Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes

Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN)

Professora Orientadora – Presidente da Banca Examinadora

Natal, RN

2017

AGRADECIMENTOS

Agradeço primeiramente à minha família, principalmente aos meus pais

Joselita e José Roberto, que sempre me deram força e apoio para seguir nessa

carreira, além de terem toda paciência do mundo para lidar com meus problemas

pessoais e acadêmicos. Sinto-me lisonjeado e emocionado de tê-los como meu norte

e fonte de inspiração para a vida.

Aos meus tios Elias Nobre e Margareth, que me apoiaram desde o começo

de minha peregrinação na universidade, onde sempre pude contar com eles.

Meus irmãos e demais familiares, agradeço também pela inspiração que

vocês me passaram ao sempre me elogiarem por estar fazendo mestrado, vocês não

fazem ideia de como uma simples mensagem positiva me ajudou a permanecer e

enfrentar os obstáculos que surgiam.

Meus sinceros agradecimentos aos trabalhadores das hortas e moradores

do Gramorezinho, especialmente ao Sr. Chico, Sr. Marcelo, Dona Neuza e Dona Nice,

por terem cedido e autorizado o uso do espaço de suas próprias casas para que a

pesquisa pudesse ser conduzida.

Minha gratidão a Universidade Federal do Rio Grande do Norte e também

à minha orientadora Profª Dra. Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes pelas

oportunidades que tive desde que entrei na universidade e procurei adentrar no campo

da iniciação científica e, por conseguinte, do mestrado.

Retribuo também a Dra. Eunice Aparecida Bianchi Galati (FSP-USP) e seus

alunos Priscila Sábio, Andreia Brilhante e Rodrigo, além da técnica de laboratório

Marcia Bicudo, por terem me recebido de braços abertos e me ajudado no

aprimoramento de meus conhecimentos sobre a taxonomia e identificação dos

flebotomíneos, além de terem fornecido valiosas contribuições ao meu projeto de

pesquisa.

Aos meus amigos Paula e Renato pela ajuda que tive no campo e ideias

para explorar.

Às minhas amigas Maria Luiza e Vanessa, por terem dado contribuições

valiosíssimas no campo estatístico do meu trabalho, me ensinado a “bulir” nos

programas e sugestões em meu texto. Amo vocês, “vinhadas”!

Aos meus amigos do LABENT: Marcos, Maria, Hilário, Joyce, Carlos,

Hannah, Ivan, Paulo, Juliana e Ayrton. Obrigado pelas contribuições na estética do

texto e também na estatística, sem vocês eu não teria terminado esse trabalho,

aprecio o apoio que me deram.

“Há grandeza nessa visão da vida, de

que, com seus vários poderes, tendo sido

originalmente sussurrada em algumas poucas formas,

ou em apenas uma, e que, enquanto nosso planeta

orbita de acordo com a imutável lei da gravidade, a

partir de um início tão simples, infindáveis formas mais

belas e maravilhosas evoluíram, e continuam

evoluindo”.

(Charles Darwin)

RESUMO

O desflorestamento tem impactado diretamente sobre a bionomia e biologia dos

vetores de leishmaniose. A vigilância entomológica, como medida preconizada pela

OMS para o estabelecimento das ações de controle e monitoramento da transmissão

de Leishmania, requer a captura de flebotomíneos em ecótopos diferentes. Para esta

finalidade, as armadilhas luminosas do tipo Center for Disease Control são as mais

utilizadas. Adaptações vem sendo desenvolvidas visando maior atratividade dos

flebotomíneos e, consequentemente, maior número de insetos capturados nas

armadilhas. A percepção de diferentes comprimentos de onda do espectro visível pelo

flebotomíneos ainda não está completamente elucidada. O estudo pautou-se na

investigação da fauna de flebotomíneos de uma zona de proteção ambiental na zona

norte de Natal e seu entorno, observando também a atratividade de cada espécie em

relação ao espectro visível emitido por três lâmpadas diferentes: LED azul, LED

vermelho e controle incandescente. As capturas dos flebotomíneos ocorreram durante

1 ano, com a frequência de 3 dias consecutivos por mês, nos ecótopos de mata e

peridomicílio; Diariamente as armadilhas eram trocadas de posição. A fauna de

flebotomíneos capturados revelou sete espécies divididas em cinco gêneros. O teste

H’ de Kruskal-Wallis revelou uma influência significante entre o espectro luminoso

emitido pela lâmpada da armadilha e a abundância de insetos capturados. O teste do

modelo linear generalizado demonstrou uma influência significante entre os conjuntos

área-sexo e cor-área com o número de flebotomíneos coletados. As armadilhas que

utilizam LED azul apresentaram uma maior eficácia na captura dos flebotomíneos,

apresentando valores quase duas vezes maior que a lâmpada incandescente. As

lâmpadas com tecnologia LED substituem favoravelmente a atração e captura das

espécies de flebotomíneos, aumentando a eficácia na diversidade e abundância.

Palavras-chave: espectro luminoso; flebotomíneos; vigilância entomológica; LED;

zona de proteção ambiental.

ABSTRACT

Deforestation has directly impacted the biology and bionomy of leishmaniasis vectors.

Entomological surveillance, as a measure recommended by the WHO for the

establishment of control actions and monitoring of Leishmania transmission, requires

the capture of sandflies in different ecotopes. For this purpose, light traps of the Center

for Disease Control type are the most commonly used. Adaptations have been

developed to enhance the attractiveness of sand flies and, consequently, capture more

insects in the traps. The perception of different wavelengths of the spectrum visible by

sand flies is not yet fully elucidated. The study was based on the investigation of

phlebotomine sand fly fauna of an environmental protection zone in the north of Natal

city and its surroundings, also observing the attractiveness of each species in relation

to the visible spectrum emitted by three different lamps: blue LED, red LED and glow

control. Phlebotomine catches occurred for one year, with a frequency of three

consecutive days per month, in forest and peridomicillary ecotopes; Traps were

changed every day. The fauna of captured sand flies revealed seven species divided

into five genera. The Kruskal-Wallis H' test revealed a noteworthy difference between

the light spectrum emitted by the trap lamp and the abundance of captured insects.

The test of the generalized linear model demonstrated a significant influence between

the area-sex and color-area sets with the number of sandflies collected. Traps using

blue LED showed a greater efficiency in the capture of sand flies, presenting values

almost twice as great as the incandescent lamp. Lamps with LED technology favorably

replace the attraction and capture of phlebotomine sandflies species, increasing the

effectiveness in diversity and abundance.

Keywords: luminous spectrum; phlebotomine; entomological surveillance; LED;

environmental protection zone.

LISTA DE ILUSTRAÇÕES

Figura 1 – Genitália externa de um macho de Evandromyia (Aldamyia) walkeri

(superior) em comparação com o abdômen de uma fêmea (inferior) da mesma

espécie. ..................................................................................................................... 21

Figura 2 – Espermateca de uma fêmea de Ev. (Ald.) walkeri. .................................. 22

Figura 3 – Ciclo de vida geral de Leishmania. .......................................................... 29

Figura 4 – Mapa demonstrando os países em que há maior concentração de casos

de LV (cinza) e LT (pontilhado) segundo dados epidemiológicos de 2014. Destaca-se

o Brasil como o único país com alta concentração das duas formas clínicas. .......... 30

Figura 5 – Número de casos de LV confirmados nas cinco regiões administrativas do

Brasil no período de 2007 a 2015. ............................................................................ 31

Figura 6 – Número de casos de LTA confirmados nas cinco regiões administrativas

do Brasil no período de 2007 a 2015. ....................................................................... 35

Figura 7 – Fotografia de uma fêmea de Ev. evandroi com um par de olhos compostos

e seus omatídeos. ..................................................................................................... 41

Figura 8 – Esquema histológico do omatídio de um olho de aposição (esquerda) e de

superposição (direita). Neste último tipo, além da existência da zona clara, o local de

concentração dos pigmentos visuais (representado em cinza escuro) muda de acordo

com a situação (visão no escuro versus no claro). .................................................... 43

Figura 9 – Mapa destacando a localização da ZPA-9. ............................................. 49

Figura 10 – Fotografia demonstrando o uso de terra para atividades agrícolas e a

intensa pressão que esta atividade exerce sobre a mata (ao fundo). ....................... 50

Figura 11 – Supressão vegetal observada na mata do entorno da ZPA-9. .............. 50

Figura 12 – Fotografia demonstrando um exemplo de construção irregular não-

planejada próximo à mata do entorno da ZPA-9. ...................................................... 51

Figura 13 – Fotografias demonstrando o perfil peridomiciliar das casas em que a

pesquisa foi realizada. ............................................................................................... 53

Figura 14 – Visão geral da trilha na mata limítrofe com a ZPA-9. ............................ 55

Figura 15 – Exemplar de Rhinella jimi (sapo-cururu) encontrado em uma das

expedições na trilha. ................................................................................................. 56

Figura 16 – Lâmpadas utilizadas durante a pesquisa. (A) lâmpada incandescente; (B)

LED azul; (C) LED vermelho. .................................................................................... 57

Figura 17 – Esquema da matriz 3x3 e a permuta que ocorreu entre as lâmpadas em

cada dia de coleta nas áreas..................................................................................... 58

Figura 18 – Armadilha CDC com lâmpada LED azul instalada no peridomicílio de uma

das casas selecionadas na pesquisa no início do horário crepuscular. .................... 58

Figura 19 – Armadilha CDC instalada na área de mata no final do período crepuscular.

.................................................................................................................................. 59

Figura 20 – Valores do índice de diversidade de Shannon-Wiener (H’) calculado para

a área de mata, peridomicílio e sua junção em relação às cores utilizadas nas

armadilhas. ................................................................................................................ 64

Figura 21 – Abundância dos flebotomíneos capturados na área de mata (SISA =

Standardized Index of Species Abundance). ............................................................ 65

Figura 22 – Abundância dos flebotomíneos capturados na área de peridomicílio (SISA

= Standardized Index of Species Abundance). ......................................................... 65

Figura 23 – Relação entre o número de flebotomíneos capturados e os dados mensais

de umidade relativa do ar média (URA), temperatura mínima média (TMM) e

pluviosidade mensal total (PMT) no período de novembro de 2015 a outubro de 2016

na ZPA-9 e entorno. .................................................................................................. 66

Figura 24 – Correlações cruzadas e significância das defasagens identificadas acerca

da relação entre o total de flebotomíneos (A), Evandromyia walkeri (B) e

Micropygomyia schreiberi (C) e os níveis de pluviosidade da ZPA-9 e entorno. ....... 67

Figura 25 – Correlações cruzadas e significância das defasagens identificadas acerca

da relação entre Lutzomyia longipalpis (A), Sciopemyia sordellii (B) e os níveis de

pluviosidade da ZPA-9 e entorno. ............................................................................. 69

Figura 26 – Resultados da Correlação de Pearson entre o número de flebotomíneos

(eixo Y) e a pluviosidade mensal total (eixo X) na ZPA-9 e seu entorno. .................. 70

Figura 27 – Resultados da Correlação de Pearson entre o número de flebotomíneos

(eixo Y) e a umidade relativa do ar média (eixo X) na ZPA-9 e seu entorno. ............ 70

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 – Espécies de plantas, famílias e fitofisionomias presentes na ZPA-9 e seu

entorno ...................................................................................................................... 51

Tabela 2 – Lista de espécies de flebotomíneos coletadas nas áreas de estudo ...... 62

Tabela 3 – Valores absolutos dos flebotomíneos coletados nas duas áreas,

destacando-se a cor da luz utilizada, o sexo e a proporção sexual .......................... 63

Tabela 4 – Valores absolutos referentes às capturas realizadas nas duas áreas,

discriminando-se o espectro luminoso emitido e o sexo das espécies capturadas ... 72

Tabela 5 – Análise da influência da cor em relação ao número de flebotomíneos de

cada espécie e seu total capturados na ZPA-9 e entorno ......................................... 73

Tabela 6 – Média de flebotomíneos capturados na ZPA-9 e entorno. ...................... 74

Tabela 7 – Modelo linear generalizado demonstrando a análise da influência da cor,

área e sexo sobre a abundância de flebotomíneos coletados .................................. 75

Tabela 8 – Análise do Modelo Linear Generalizado relacionando cor-área sobre a

abundância de flebotomíneos coletados. .................................................................. 76

Tabela 9 - Análise do Modelo Linear Generalizado relacionando área-sexo sobre a

proporção sexual e abundância média de flebotomíneos coletados. ........................ 76

LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS

Ald. (Aldamyia)

DDT Dicloro-Difenil-Tricloroetano

DTN Doença Tropical Negligenciada

E.G. Exempli gratia

Ev. Evandromyia

GLM Generalized Linear Model ou Modelo Linear Generalizado

INMET Instituto Nacional de Meteorologia

ISA Index of Species Abundance ou Índice de Abundância de Espécies

L. Leishmania

LABENT Laboratório de Entomologia

LED Light-Emitting Diode

LD Leishmaniose Difusa

LMC Leishmaniose Mucocutânea

LT Leishmaniose Tegumentar

LTA Leishmaniose Tegumentar Americana

Lu. Lutzomyia

Lut. (Lutzomyia)

LV Leishmaniose Visceral

L1 Estádio Larval 1




Mg. Migonemyia

Mi. Micropygomyia

Mic. (Micropygomyia)

Ny. Nyssomyia

Pa. Psathyromyia

Pi. Pintomyia

PMT Pluviosidade Média Total

Ps. Psychodopygus

Psa. (Psathyromyia)

R. Rhipicephalus

Sc. Sciopemyia

SISA Standardized Index of Species Abundance ou Índice de Abundância de

Espécies Padronizado

TMM Temperatura Mínima Média

UFRN Universidade Federal do Rio Grande do Norte

URA Umidade Relativa do Ar Média

UV Ultravioleta

VE Vigilância Entomológica

ZPA Zona de Proteção Ambiental

LISTA DE SÍMBOLOS

N Norte

S Sul

µg Micrograma

µm Micrometro

mA/h Miliampère por hora

Nm Nanometro

λ Comprimento de onda

Mcd Milicandela

Lm Lúmen

V Volt

H’ Índice de Diversidade de Shannon-Wiener

µ Média

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO ....................................................................................................... 17

1.1 ASPECTOS GERAIS ....................................................................................... 17

1.2 BIOLOGIA DOS FLEBOTOMÍNEOS ............................................................... 18

1.2.1 FORMAS IMATURAS E ADULTOS ..................................................................... 19

1.2.3 REPRODUÇÃO E CRIADOUROS ....................................................................... 22

1.2.4 ALIMENTAÇÃO E HEMATOFAGIA ...................................................................... 24

1.3.1 LEISHMANIOSE VISCERAL .............................................................................. 31

1.3.2 LEISHMANIOSE TEGUMENTAR ........................................................................ 34

1.4 VIGILÂNCIA E CONTROLE ENTOMOLÓGICO .............................................. 37

1.5 A LUZ COMO ISCA DE CAPTURA ................................................................. 40

2 OBJETIVOS ........................................................................................................... 47

2.1 OBJETIVO GERAL .......................................................................................... 47

2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS ............................................................................ 47

3 MATERIAIS E MÉTODOS ..................................................................................... 48

3.1 CARACTERIZAÇÃO GERAL DA ÁREA DE ESTUDO .................................... 48

3.1.1 ÁREA PERIDOMICILIAR .................................................................................. 52

3.1.2 ÁREA DE MATA ............................................................................................. 54

3.2 PROCEDIMENTOS METODOLÓGICOS E CAPTURAS EM CAMPO ............ 56

3.3 PROCEDIMENTOS METODOLÓGICOS EM LABORATÓRIO ....................... 59

3.4 INDICADORES DE DIVERSIDADE BIOLÓGICA E ABUNDÂNCIA ................. 60

3.5 ANÁLISE ESTATÍSTICA .................................................................................. 60

4 RESULTADOS ....................................................................................................... 62

4.1 DIVERSIDADE E ABUNDÂNCIA ..................................................................... 62

4.2 ABUNDÂNCIA DE FLEBOTOMÍNEOS E VARIÁVEIS CLIMÁTICAS .............. 66

4.3 RESPOSTA COMPORTAMENTAL A DIFERENTES COMPRIMENTOS DE

ONDA DO ESPECTRO LUMINOSO ...................................................................... 71

5 DISCUSSÃO .......................................................................................................... 77

6 CONCLUSÕES ...................................................................................................... 88

REFERÊNCIAS ......................................................................................................... 90

17

1 INTRODUÇÃO

1.1 ASPECTOS GERAIS

Os artrópodes são invertebrados que apresentam corpo dividido em

tagmas, com esqueleto externo quitinoso e apêndices articulados. Na classe Insecta,

a ordem Diptera é considerada extremamente importante, pois muitos grupos de

espécies ajudam a manter o equilíbrio populacional nos ecossistemas, enquanto

outros apresentam elevada importância no âmbito econômico ou médico, este último

principalmente devido à conexão com os humanos, transmitindo-lhes doenças

(CARVALHO et al., 2012).

A família Psychodidae se divide em 6 subfamílias: Bruchomyiinae,

Horaiellinae, Trichomyiinae, Psychodinae, Sycoracinae e Phlebotominae, no entanto,

apenas a última possui relevância médica, por abranger os flebotomíneos: vetores

naturais de doenças como as leishmanioses, bartonelose – também conhecida como

Doença de Carrión, Febre de Oroya ou Verruga Peruana – além de vários arbovírus.

Os flebotomíneos também são conhecidos pelos nomes populares “asa branca”,

“mosquito-palha”, “birigui”, “cangalhinha” e “tatuquira” (MARTINS et al., 1978). Até o

momento, o checklist de táxons válidos de flebotomíneos contabiliza cerca de 1000

espécies e subespécies no mundo, das quais, 530 ocorrem na região das Américas

(SHIMABUKURO et al., 2017).

A subfamília Phlebotominae na maior parte de sua história tinha apenas

seis gêneros em sua classificação – Warileya, Brumptomyia, Lutzomyia no novo

mundo; Sergentomyia, Phlebotomus e Chinius no velho mundo (LEWIS, 1982 apud

GRACE-LEMA et al., 2015; YOUNG; DUNCAN, 1994). No entanto, avanços no estudo

da filogenia dos flebotomíneos do novo mundo realizados por Galati (1995) resultaram

em um desmembramento de Lutzomyia e elevação dos subgêneros à categoria de

gênero, resultando em 19 táxons e, posteriormente, a descrição do 20°: Edentomyia,

até então com apenas uma espécie catalogada (GALATI et al., 2003). Esta subfamília

atualmente é dividida em duas tribos: Hertigiini e Phlebotomini, sendo a última, até o

18

momento, a única de relevância na saúde pública por englobar os vetores dos

parasitos Leishmania (Ross, 1903) (Euglenozoa, Kinetoplastida, Trypanosomatidae)

aos humanos.

O estudo da biologia de artrópodes veiculadores de doenças criou os

fundamentos para a compreensão da dinâmica de transmissão de patógenos, no

entanto, a priori, os fatores determinantes são significativamente mais ecológicos

(MEDLOCK et al., 2014; PATZ; NORRIS, 2004).

A literatura relata que existem espécies de flebotomíneos antropofílicas e

que se adaptam bem em áreas expostas às diversas intempéries, com isso, as

interações ecológicas são intensificadas quando se observa a pressão que áreas

conservadas sofrem com o desmatamento – pela construção de estradas e

desenvolvimento da agricultura, por exemplo, gerando novos sítios de procriação e

provocando uma expansão nas áreas de ocorrência desses insetos. Quando

satisfeitas as condições, esses fatores sugerem tendência para uma rápida

colonização e invasão de novos habitats, agravando quando em associação com o

manejo inadequado de matéria orgânica (e.g. lixo doméstico), criação de animais

domésticos e novos assentamentos humanos com condições sanitárias precárias, que

acabam por atrair reservatórios naturais silvestres, iniciando surtos e epidemias de

leishmanioses (HORBY et al., 2014; HOYOS-LÓPEZ et al., 2016).

1.2 BIOLOGIA DOS FLEBOTOMÍNEOS

Os flebotomíneos são insetos pequenos que possuem um corpo

densamente piloso, não excedendo os três milímetros de comprimento e com um

período de atividade predominantemente crepuscular ou noturno, embora algumas

espécies também possam apresentar hábitos diurnos. Podem ser encontrados em

repouso em locais relativamente frios e úmidos, como casas, estábulos, cavernas,

matas, abrigo de animais, entre outros. A distribuição mundial dos flebotomíneos

estende-se acima da latitude 50° N no sudoeste do Canadá e 40° S na direção austral;

ainda, em relação à altitude são encontrados abaixo do nível do mar até 3300 metros

19

acima do nível do mar, porém são ausentes na Nova Zelândia e ilhas do pacífico

(KILLICK-KENDRICK, 1999, 2002; RIVAS et al., 2014).

Assim como nos demais grupos da ordem Diptera, os flebotomíneos

apresentam holometabolia, ou seja, seu ciclo de vida é caracterizado por quatro fases

bem distintas: Ovo, Larva, Pupa e Adulto (BRAZIL; BRAZIL, 2003). O ciclo completo

– do ovo ao adulto – é bem variável entre as espécies, totalizando, por exemplo, 51

dias para Evandromyia evandroi (Costa Lima & Antunes, 1936), 40 dias para Pi. evansi

e Ev. lenti (Mangabeira, 1938), enquanto em Lu. longipalpis e Lu. cruciata (Coquillett,

1907) observa-se 30 e 53 dias, respectivamente, podendo chegar até 96 dias para

algumas espécies da série Verrucarum (BRAZIL et al., 1997; CASTILLO et al., 2015;

SUÁREZ; RODRÍGUEZ; MARTÍNEZ, 2012; XIMENES; MACIEL; JERÔNIMO, 2001).

No entanto, o ciclo de vida é bem detalhado em poucas espécies, visto as diversas

dificuldades de criação desses insetos em laboratório (MANN; KAUFMAN, 2010;

SOUZA et al., 2009).

1.2.1 FORMAS IMATURAS E ADULTOS

Segundo Claborn (2010), os ovos dos flebotomíneos possuem um aspecto

elipsoidal e tamanho bem reduzido, variando de 300 a 500 µm de comprimento. Além

disso, a deposição dos ovos é realizada de forma isolada ou em pequenos

aglomerados em locais com alta umidade e disponibilidade de nutrientes. A oviposição

e eclosão da larva é altamente dependente de fatores abióticos, principalmente

temperatura e pluviosidade (JUSTINIANO et al., 2004; XIMENES; MACIEL;

JERÔNIMO, 2001), podendo levar de 6 a 17 dias para ocorrer. Fêmeas de

flebotomíneos utilizam pistas semioquímicas para decidir onde colocar seus ovos, as

quais podem ser em superfícies que tenham odor de dejetos putrefatos de animais,

resíduos de sangue de hospedeiros digeridos, restos de ovos conspecíficos não

eclodidos e restos de colônias antigas contendo adultos mortos. Isso demonstra uma

certa influência da microbiota associada aos criadouros do inseto, embora esta não

seja decisiva para seu estabelecimento (KUMAR et al., 2013; MARAYATI et al., 2015;

PETERKOVA-KOCI et al., 2012; WASSERBERG; ROWTON, 2011). É oportuno frisar

20

que, após a escolha de um criadouro, desenvolvimento do embrião e ocorrência de

condições ambientais favoráveis, o flebotomíneo passa à fase larval, cujo habitat é

totalmente terrestre.

Em flebotomíneos do Novo Mundo, a maioria das larvas das espécies

possuem um par de cerdas caudais durante o primeiro estádio (L1), duplicando em

quantidade ao realizar ecdise para L2 e permanecendo em mesma quantidade até o

quarto estádio (L4); a única exceção é para o gênero Brumptomyia, no qual as larvas

possuem apenas um par de cerdas caudais em todos os estádios (LEITE; WILLIAMS,

1996, 1997; MANGABEIRA, 1942). Suspeita-se que tais cerdas possuam função

quimiosensorial (PESSOA; QUEIROZ; WARD, 2001).

As pupas de flebotomíneos caracterizam-se por possuírem uma coloração

amarelada e olhos bem claros. Seu corpo é totalizado em 13 segmentos, sendo os

quatro primeiros fundidos e constituintes do cefalotórax, os nove restantes são bem

individualizados e formam o abdômen. À medida que vão maturando, o tegumento da

pupa e os olhos vão escurecendo e permanecem assim até a emergência do adulto

(RIBEIRO et al., 2015).

Segundo Brazil e Brazil (2000), neste momento já é possível observar a

separação dos sexos. O último segmento pupal dos machos é mais largo,

arredondado e de coloração clara em relação à pupa da fêmea. Em uma visão geral,

os segmentos abdominais pupais da fêmea decrescem do cefalotórax ao final do

abdômen, sendo assim, o último segmento abdominal é menor que os demais.

Após certo tempo, a pupa do flebotomíneo passa por sua completa

metamorfose e torna-se pronta para a emergência do adulto alado.

Depois de emergirem da pupa, os adultos não são muito ativos. Via de

regra, os machos emergem primeiro, cerca de 24 horas antes das fêmeas. Esse

comportamento permite que sua genitália externa sofra uma rotação de 180°,

possibilitando a cópula com a fêmea (BRAZIL; BRAZIL, 2003; INTRODUCTION TO

SAND FLIES apud CHOWDHURY et al., 2016; DINESH et al., 2009).

21

O dimorfismo sexual entre os flebotomíneos é bem acentuado. Ambos os

sexos apresentam na região interna da cabeça uma estrutura quitinizada chamada

cibário, no qual nas fêmeas normalmente apresentam dentes, com a exceção de

machos e fêmeas de Edentomyia e dos machos dos grupos restantes. Externamente,

os sexos podem ser distinguidos pelos últimos segmentos abdominais, sendo o

macho portador de uma genitália externa, enquanto a fêmea apresenta a extremidade

abdominal arredondada e curva para baixo (Figura 1).

Figura 1 – Genitália externa de um macho de Evandromyia (Aldamyia) walkeri (superior) em

comparação com o abdômen de uma fêmea (inferior) da mesma espécie.

Fonte: acervo próprio.

A anatomia da cabeça, características dos dentes cibariais, genitália

externa dos machos e espermateca das fêmeas (Figura 2) são de extrema importância

na taxonomia e identificação das espécies de flebotomíneos (PETERS, 1992).

22

Figura 2 – Espermateca de uma fêmea de Ev. (Ald.) walkeri.


1.2.3 REPRODUÇÃO E CRIADOUROS

A reprodução dos flebotomíneos é pouco conhecida na natureza, as

informações sobre este aspecto do ciclo de vida são praticamente todas originadas

de observações em laboratório (BRAZIL; BRAZIL, 2003).

Os machos dos flebotomíneos produzem feromônios sexuais para atrair

fêmeas. Em Lu. longipalpis sabe-se que nas glândulas tergais de diferentes

populações podem ser encontrados três tipos de feromônios: dois

homoesquiterpenos, 3-metil-α-himacaleno e 9-metilgermacreno-B; e o diterpeno

monocíclico cembreno (C20) (HAMILTON et al., 2002; HAMILTON; DAWSON;

PICKETT, 1996a, 1996b). É importante destacar que o feromônio 3-metil-α-

himacaleno, através da indução de respostas neurofisiológicas, parece agir tanto no

macho quanto na fêmea, promovendo o comportamento de atração e agregação

(SPIEGEL et al., 2005).

23

Supõe-se que o movimento de dobra do abdômen e o bater de asas do

macho facilite a liberação e dispersão dos feromônios sexuais, respectivamente. As

fêmeas, se comparadas com os machos, tem um repertório de comportamento

limitado durante a corte, restringindo apenas ao toque e batimento das asas (BRAY;

HAMILTON, 2007; CHELBI; BRAY; HAMILTON, 2012).

Sabe-se que além dos feromônios sexuais, os cairomônios também

realizam um papel importante no processo de atração dos flebotomíneos. Em Lu.

longipalpis observa-se o fenômeno de agregação – normalmente os machos chegam

antes no local –, sendo o acasalamento dessa espécie feita em forma de “lekking”

sobre ou acima dos hospedeiros, sugerindo que estes últimos são locais frequentes

de cópula na natureza. Essa agregação infere que esta espécie utiliza esse

comportamento como uma forma de escolher com qual fêmea/macho acasalar

(ANDRADE et al., 2008; DOUGHERTY et al., 1999; GIBSON; TORR, 1999; JARVIS;

RUTLEDGE, 1992; KELLY; DYE, 1997).

O comportamento reprodutivo dos flebotomíneos como um todo é bastante

complexo e com vários componentes; além da participação de feromônios sexuais, de

agregação e cairomônios, os flebotomíneos machos também lançam mão de sinais

acústicos (sons de cortejo) na tentativa de acasalar.

Especula-se que este comportamento promova uma seleção sexual e, em

alguns casos, até isolamento reprodutivo, já que demonstra diferenças dos sons em

populações de regiões distintas. Os sons primários emitidos pelas asas dos machos

são divididos três tipos: sons de pulso (pulse-type), sons de estouro (burst-type) e

sons mistos (mix-type); tais sons foram identificados em pelo menos quatro

morfoespécies de flebotomíneos neotropicais: Lu. cruzi, Lu. longipalpis, Ny. intermedia

e Migonemyia migonei (França, 1920) (ARAKI et al., 2009; SOUZA et al., 2004, 2002;

VIGODER et al., 2010; VIGODER; SOUZA; PEIXOTO, 2010, 2011).

Comumente associa-se um local como criadouro de flebotomíneos pela

proximidade do local de repouso dos adultos; No entanto, o verdadeiro criadouro é

difícil de definir, pois normalmente observa-se uma enorme discrepância entre o

número de imaturos e adultos coletados no mesmo local, o que sugere que essas

24

duas fases do ciclo de vida exploram locais diferentes (ALENCAR; QUEIROZ;

BARRETT, 2011; FELICIANGELI, 2004; REINHOLD-CASTRO et al., 2015).

Informações precisas sobre os criadouros de flebotomíneos são

necessárias, pois possuem elevada importância epidemiológica. Para isso, existem

diversas técnicas de coleta de imaturos de flebotomíneos, sendo a armadilha de

emergência o principal método indireto de amostragem (CASANOVA, 2001). Em um

estudo realizado em área endêmica de leishmaniose visceral (LV) por Casanova e

cols. (2013), encontrou-se, proporcionalmente, uma grande quantidade de Lu.

longipalpis, principal vetor da LV no Brasil, em galinheiros. O peridomícilio pode

constituir um ótimo criadouro e abrigo para espécies vetoras, há registro da ocorrência

de criadouros de Ny. intermedia – vetor da leishmaniose tegumentar (LT) – apenas a

20 metros das casas, daí a importância de se identificar tais locais (VIEIRA et al.,

2012).

Em regiões de clima seco, as fendas, cavernas e tocas de animais

adquirem uma grande importância como abrigo de flebotomíneos, pois são locais

bastante sombreados e alguns chegam a reter umidade (MONCAZ et al., 2012;

SANGIORGI et al., 2012).

1.2.4 ALIMENTAÇÃO E HEMATOFAGIA

A base da dieta dos flebotomíneos consiste de alimentação açucarada,

visto que necessitam de grandes aportes de energia para suas atividades diárias de

voo, forrageamento, reprodução e procura por hospedeiros. Ambos os sexos

alimentam-se de carboidratos, os quais são armazenados no divertículo do intestino

anterior (TANG; WARD, 1998). Sem esse aporte energético, a expectativa de vida

desses insetos é de poucos dias após a emergência (SCHLEIN; JACOBSON, 1999).

É de se saber que os flebótomos ingerem carboidratos através da

perfuração de tecidos vegetais para obtenção de seiva de folhas ou frutos, porém, isto

não é necessário quando encontram néctar ou secreções de outros insetos sugadores

25

de seiva (CAVALCANTE et al., 2006; MÜLLER; REVAY; SCHLEIN, 2011; MÜLLER;

SCHLEIN, 2004; WASSERBERG; KIRSCH; ROWTON, 2014).

Os flebotomíneos exibem uma plasticidade em torno do consumo de

açúcares, podem alimentar-se tanto em espécies nativas e exóticas de plantas

arbóreas, arbustivas e até gramíneas (PINHEIRO et al., 2013a), a emissão noturna

de gás carbônico (CO2) das plantas ricas em carboidratos parece ser um chamariz

para os flebótomos (SCHLEIN; JACOBSON, 2008).

Em um estudo envolvendo machos e fêmeas de Phlebotomus papatasi

(Scopoli, 1786), Junnila, Müller e Schlein (2011) identificaram resultados significativos

dessa espécie de flebotomíneo sendo altamente atraída pelos frutos da (a) nectarina

(Prunus persica variante nucipersica L. – Rosaceae), (b) palma (Opuntia ficus-indica

L. – Cactaceae) e (c) goiaba (Psidium guajava L. – Myrtaceae).

A atividade de flebotomíneos em plantas parece ser favorecida pela

contaminação por secreção açucarada (melada) dos afídeos (Hemiptera: Aphididae).

Acredita-se que a melada tenha um papel como fonte de carboidratos (KILLICK-

KENDRICK; KILLICK-KENDRICK, 1987) ou de fagoestimulante para algumas

espécies de flebotomíneos, através da ação do feromônio de alarme dos afídeos, o

trans-β-farneseno (TESH; GUZMAN; WILSON, 1992).

Há relatos significantes da correlação entre a densidade de Lu. longipalpis

com os afídeos Aphis gossypii Glover e A. craccivora Koch; Pintomyia verrucarum

(Townsend, 1913) com Eriosoma lanigerum (Hausmann), Acyrthosiphon pisum

(Harris), Therioaphis trifolii (Monell) forma maculata (Buckton) e também A. gossypii.

No entanto, é inseguro afirmar que a associação entre flebotomíneos e uma

determinada planta se dê pela alimentação açucarada, pois, como já abordado, os

flebotomíneos também podem utilizar esses microhabitats como local de descanso ou

de reprodução (CAMERON et al., 1994, 1995a, 1995b).

Assim como em outras famílias de dípteros (e.g. Culicidae), as fêmeas de

flebotomíneos exibem comportamento de atividade hematofágica em vertebrados.

Apesar de raríssimo, há relatos de machos de Brumptomyia sp., Pi. fischeri (Pinto,

26

1926), Mg. migonei e Pi. pessoai (Coutinho & Barreto, 1940) realizando espoliação

sanguínea na natureza, enquanto machos de Lu. longipalpis e Lu. renei (Martins,

Falcão & Silva, 1957) se alimentaram de sangue em condições de laboratório

(COELHO; FALCÃO; FALCÃO, 1967; GONTIJO et al., 1987; SANTOS DA SILVA;

GRÜNEWALD, 1999).

O primeiro repasto sanguíneo ocorre entre 24 e 48 horas após a

emergência, visto que o tegumento das peças bucais necessita do enrijecimento, além

do amadurecimento das glândulas salivares. A probóscide dos flebotomíneos é curta,

o que dificulta uma penetração profunda na pele do hospedeiro, sendo assim, a picada

deste inseto se apresenta como do tipo telmofágica, ou seja, ocorre por laceração da

pele e extravasamento do sangue subcutâneo, o qual é sugado pelo flebotomíneo

(BRAZIL; BRAZIL, 2003).

A necessidade da hematofagia está relacionada diretamente com o

desenvolvimento dos ovos da fêmea. Cabe frisar que o tipo de sangue consumido

influencia diretamente nos parâmetros biológicos dos flebotomíneos. Em um estudo

realizado por Noguera, Rondón & Nieves (2006), constatou-se que o sangue de

galinha (Gallus domesticus) obtido por fêmeas de Pintomyia ovallesi (Ortiz, 1952)

forneceu uma maior longevidade, fecundidade e quantidade de ovos gerados, quando

comparados com sangues de bode (Capra hircus), vaca (Bos taurus), porco (Sus

scrofa domestica), humano (Homo sapiens sapiens), cão (Canis familiaris) e cavalo

(Equus caballus).

A saliva do flebotomíneo detém um importante papel no processo da

hematofagia, pois a mesma apresenta propriedades anti-hemostáticas, anti-

inflamatórias, anestésicas e imunomodulatórias, além de estar relacionado ao

aumento da infectividade pela Leishmania. Na composição da saliva ainda se

encontra o mais potente vasodilatador conhecido, o maxadilan (ANDRADE et al.,

2007; LERNER et al., 1991). Os flebotomíneos também podem lançar mão de

estratégias comportamentais de cooperação para aumentar a eficácia da ação da

saliva e economizar energia, através de agregações espoliativas sobre os

hospedeiros (TRIPET et al., 2009).

27

Assim como na alimentação açucarada, as fêmeas de flebotomíneos

também realizam hematofagia em diversas fontes. A preferência na espoliação

sanguínea pode variar conforme a idade da fêmea, mas, de forma sucinta, existem

espécies que são mais atraídas por humanos (antropofilia), enquanto outras preferem

animais não humanos (zoofilia) ou se apresentam como ecléticas/oportunistas (BRITO

et al., 2014; CHAGAS et al., 2007; MACEDO-SILVA et al., 2014; MAIA et al., 2015;

QUARESMA et al., 2012; SALES et al., 2015; XIMENES; SOUZA; CASTELLÓN,

1999).

Na procura por sangue, os compostos voláteis emitidos pela respiração e

transpiração dos hospedeiros (cairomônios) – como o 1-octen-3-ol, por exemplo –

realizam um papel importante. As plumas de odor advindas do hospedeiro são

utilizadas como pistas químicas pelos insetos hematófagos, atraindo-os e estimulando

a hematofagia (BERNIER et al., 2000; MACHADO et al., 2015; MAGALHÃES-JUNIOR

et al., 2014; PINTO et al., 2011).

A despeito da necessidade hematofágica da fêmea, há registros de

espécies que não necessitam da espoliação sanguínea para o desenvolvimento dos

ovos (autogenia), como é o caso de Phlebotomus chinensis (Newstead, 1916), Lu.

cruciata e Lutzomyia lichyi (Floch & Abonnenc, 1950) (CASTILLO et al., 2015;

GUANG-HUA; XIAN-YIN; JIA, 1981; MONTOYA-LERMA, 1992). Diante dessas

informações, convém ressaltar que existem relatos de pelo menos duas espécies que,

além da autogenia, realizam partenogênese: Deanemyia maruaga (Alves, Freitas &

Barrett, 2008) e Pintomyia mamedei (Oliveira, Afonso, Dias & Brazil, 1994) (ALVES;

FREITAS; BARRETT, 2008; BRAZIL; OLIVEIRA, 1999; SOUSA et al., 2013).

1.3 AS LEISHMÂNIAS COMO AGENTES ETIOLÓGICOS DAS LEISHMANIOSES

As leishmanioses são um grupo de doenças que tem como agentes

etiológicos mais de 20 espécies de protozoários parasitos do gênero Leishmania e

são transmitidas pela picada de uma fêmea de flebotomíneo infectada (Figura 3).

Existem três principais formas clínicas da doença: leishmaniose visceral (LV),

28

leishmaniose mucocutânea (LMC) e leishmaniose difusa (LD). Estima-se que as

leishmanioses ocorram em 102 países, no entanto, poucos países concentram a maior

parte dos casos (Figura 4) (WHO, 2016).

Existe uma correlação muito forte entre as leishmanioses e as populações

que vivem em situação de vulnerabilidade social (e.g. pobreza e saneamento

inadequado ou ausente), as quais são levadas a ter um estreito contato com os

vetores e reservatórios, o que leva as leishmanioses serem classificadas dentro do

grupo das 17 Doenças Tropicais Negligenciadas (DTNs). As DTNs são doenças

parasitárias e bacterianas que afetam mais de 1 bilhão de pessoas em todo o globo,

recebem incipientes investimentos em pesquisa e influenciam negativamente os

acometidos, tornando sua vida difícil e limitando a produtividade nos campos de

trabalho, perpetuando as pessoas em um ciclo vicioso de pobreza e doença (CDC,

2017; GLOBAL NETWORK NEGLECTED TROPICAL DISEASES, 2015; WHO,

2017a).

29

Figura 3 – Ciclo de vida geral de Leishmania.

Fonte: adaptado de Harhay et al. (2011).

30

Figura 4 – Mapa demonstrando os países em que há maior concentração de casos de LV (cinza) e LT (pontilhado) segundo dados epidemiológicos de 2014.

Destaca-se o Brasil como o único país com alta concentração das duas formas clínicas.

Fonte: WHO (2016).

31

1.3.1 LEISHMANIOSE VISCERAL

A LV é considerada uma doença epidemiologicamente diversa e bastante

complexa. Cerca de 6 países concentram 90% dos casos globais da doença

(Bangladesh, Brasil, Etiópia, Índia, Sudão do Sul e Sudão). Globalmente, estima-se

que 300.000 novos casos de LV surjam anualmente (WHO, 2015). Segundo dados do

Sistema de Informação de Agravos de Notificação (SINAN), no Brasil, durante o

período de 2007 a 2015, houve acúmulo de quase de 33.500 casos confirmados de

LV, sendo a maior parte deles notificados na região nordeste (Figura 5).

Figura 5 – Número de casos de LV confirmados nas cinco regiões administrativas do Brasil no período

de 2007 a 2015.

Fonte: Ministério da Saúde/SVS - Sistema de Informação de Agravos de Notificação - SINAN Net.

Dados disponíveis em: http://tabnet.datasus.gov.br/cgi/tabcgi.exe?sinannet/cnv/leishvbr.def. Acesso

em 10 de mai. 2017.

A história da leishmaniose visceral é relativamente recente, apesar de

haver registros dos casos desde dois séculos atrás. Na segunda metade do século

6199

17708

6414

54

3113

0

2000

4000

6000

8000

10000

12000

14000

16000

18000

20000

NO

TIF

ICA

ÇÕ

ES

DE

LV

REGIÕES ADMINISTRATIVAS

Norte

Nordeste

Sudeste

Sul

Centro-Oeste

http://tabnet.datasus.gov.br/cgi/tabcgi.exe?sinannet/cnv/leishvbr.def

32

XIX e começo do séc. XX houve uma verdadeira saga para se descobrir o vetor da

LV, não sem antes a doença espalhar-se e dizimar cidades na Índia, chegando a uma

taxa de mortalidade de 90%. Só então Shortt, em 1942, descobriu que o vetor, na

Índia, tratava-se da fêmea de Phlebotomus argentipes Annandale & Brunette, 1908

(KILLICK-KENDRICK, 2013).

As leishmânias pertencentes as espécies L. donovani, L. infantum e L.

archibaldi são agentes etiológicos das formas clínicas da LV. O período de incubação

varia de 2 semanas a 18 meses, reações inflamatórias viscerais desenvolvem-se

frequentemente entre 2 a 8 meses, mas pode demorar anos. Clinicamente, a doença

é caracterizada por episódios crônicos e irregulares de febre, elevada perda de peso,

hepatoesplenomegalia (inchaço do fígado e do baço), pancitopenia, palidez, mal-

estar, hiporexia, vômito, dor abdominal e anemia. Se não tratada, a taxa de letalidade

é altíssima, variando de 75-95%, embora ocorram casos de cura espontânea

(CANTACESSI et al., 2015; MOURÃO et al., 2014; PETERS; PASVOL, 2008; READY,

2014; WHO, 2017b).

O curso da infecção depende de fatores diversos, tais como, a espécie de

Leishmania e de flebotomíneo envolvida, cepa do protozoário, idade, estado

nutricional e resposta imunológica do paciente (MARCONDES; OTRANTO; DANTAS-

TORRES, 2017).

No novo mundo, os principais vetores comprovados da LV pertencem as

espécies Lu. longipalpis, que fora considerado o único vetor por mais de 50 anos, e

relatos mais recentes incriminam Pi. evansi e Lu. cruzi, sendo esses dois últimos

vetores alternativos, atuando em áreas mais restritas quando comparadas com a

primeira espécie citada (SANTOS et al., 1998; TRAVI et al., 1990; URIBE, 1999).

Como já abordado anteriormente, existem relatos de que Lu. longipalpis

constitui um complexo de espécies, que podem diferir entre si no que concerne à

capacidade e competência vetorial, o que levou à hipótese de que as populações da

região nordeste seriam mais susceptíveis à infecção pela Leishmania, o que explicaria

a quantidade de casos na região (BAUZER et al., 2007; CASANOVA et al., 2015;

SOUZA et al., 2008; SOUZA; BRAZIL; ARAKI, 2017; URIBE, 1999). Apesar da falta

33

de consenso entre os pesquisadores sobre quantas espécies fazem parte desse

complexo ou sobre a distribuição geográfica das espécies-irmãs, evidências de

hibridação introgressiva apontam que Lu. cruzi também é um membro desse

complexo (SANTOS et al., 2013a; VIGODER et al., 2010).

Migonemyia migonei, uma outra espécie de flebotomíneo, é apontada como

possível vetor alternativo de L. infantum na América Latina. Essa espécie demonstrou

ter competência vetorial para a transmissão do parasito, apresentando um alto número

de promastigotas metacíclicas (forma infectante para o humano) colonizando a porção

torácica do intestino médio e a válvula estomodeal do inseto, concluindo sua

permissividade à infecção. Além disso, outras evidências suportam a hipótese de vetor

alternativo, como: relatos de Mg. migonei naturalmente infectado por L. infantum e

casos de LV em locais onde Mg. migonei é abundante e Lu. longipalpis ausente

(CARVALHO et al., 2010b; GUIMARÃES et al., 2016; MOYA et al., 2015;

RODRIGUES et al., 2016; SALOMÓN et al., 2010).

Apesar do flebotomíneo ser o único vetor biológico de Leishmania aceito,

alguns autores citam potenciais modos secundários de transmissão de L. infantum,

como pelo carrapato-marrom-do-cão (Rhipicephalus sanguineus) ou pulgas, por

exemplo, embora sua relevância epidemiológica ainda seja questionável no meio

acadêmico (COUTINHO; LINARDI, 2007; DANTAS-TORRES, 2011; FERREIRA et al.,

2009). Em um estudo realizado por Medeiros-Silva et al. (2015), os pesquisadores

conseguiram isolar com sucesso L. infantum de R. sanguineus que se alimentaram

em cães naturalmente infectados, corroborando com a hipótese de que esse carrapato

pode agir como vetor em determinadas circunstâncias.

Ao passo que alguns autores propõem vetores alternativos, outros sugerem

vias alternativas de infecção não vetorial por L. infantum, como a transmissão vertical

(via transplacentária) de cadelas infectadas para seus filhotes; e transmissão

horizontal de cão para cão, através de ferimentos de mordida em partes infectadas

pelo parasito, no entanto, essas hipóteses necessitam de estudos mais aprofundados

antes de serem acatadas (LATROFA et al., 2016; NAUCKE; AMELUNG; LORENTZ,

2016).

34

1.3.2 LEISHMANIOSE TEGUMENTAR

As formas clínicas de leishmaniose tegumentar se expressam como

leishmaniose cutânea, cutâneo-mucosa e difusa, são causadas por cerca de 22

espécies de Leishmania, com quinze presentes nas Américas. No Velho Mundo as

espécies que causam a LT incluem L. tropica, L. major e L. aethiopica, de forma mais

rara, L. infantum e L. donovani também podem acometer o tegumento do paciente.

No Novo Mundo, onde a doença passa a se chamar leishmaniose tegumentar

americana (LTA), a diversidade é ainda maior, os principais agentes causais

pertencem ao complexo L. mexicana e ao subgênero Viannia (CDC, 2016; PAHO,

2014).

As leishmanioses cutâneas atingem grupos distintos nas diferentes regiões

do planeta. Cada região endêmica possui uma combinação particular de leishmânias,

cepas, espécies de flebotomíneos, vertebrados hospedeiros-reservatórios e

hospedeiros humanos com diferentes origens genéticas (ARONSON et al., 2016).

Cerca de dez países englobam mais de 70% dos casos globais de LT,

sendo eles: Afeganistão, Argélia, Brasil, Colômbia, Costa Rica, Etiópia, Irã, Peru,

Sudão e Síria (REITHINGER et al., 2007; WHO, 2016).

Entre os anos de 2007 e 2015, foram notificados através do SINAN mais

de 202.000 casos de LTA em território brasileiro, sendo as regiões norte e nordeste

com maior incidência, contabilizando 85.933 e 63.998 casos, respectivamente (Figura

6). No Rio Grande do Norte, no mesmo período, foram registrados 199 casos. Apesar

de baixo, o número representa um dado epidemiológico importante, pois a área de

transmissão ativa de LTA no RN acomete somente uma pequena porção do estado,

sendo restrita à região do Alto Apodi (XIMENES et al., 2007).

35

Figura 6 – Número de casos de LTA confirmados nas cinco regiões administrativas do Brasil no período

de 2007 a 2015.

Fonte: Ministério da Saúde/SVS - Sistema de Informação de Agravos de Notificação - SINAN Net.

Dados disponíveis em: http://tabnet.datasus.gov.br/cgi/tabcgi.exe?sinannet/cnv/ltabr.def. Acesso em

10 de mai. 2017.

A relação LT-Homem vem desde a antiguidade, existem relatos e

descrições na literatura desde o séc. I d.C., onde se referiam à doença com o nome

de “úlcera de Balkh”, referente a uma cidade ao norte do Afeganistão. No novo mundo,

foram encontradas cerâmicas incas (400-900 d.C.) contendo imagens de humanos

com mutilações de lábios e nariz, característicos da espúndia ou leishmaniose

mucocutânea (LMC) (CAMARGO; BARCINSKI, 2003).

A LT caracteriza-se por ser um espectro de manifestações clínicas,

podendo causar lesão ulcerativa única no local da picada (leishmaniose cutânea

localizada - LCL), múltiplos nódulos não-ulcerativos na pele (leishmaniose difusa - LD)

ou inflamação destrutiva das mucosas (leishmaniose mucocutânea - LMC) (Figura

17), que afeta tanto a pele quanto as mucosas; os sintomas podem perdurar por

meses ou até anos (REITHINGER et al., 2007).

85933

63998

17582

4213

30300

0

10000

20000

30000

40000

50000

60000

70000

80000

90000

100000

NO

TIF

ICA

ÇÕ

ES

DE

LT

A

REGIÕES ADMINISTRATIVAS

Norte

Nordeste

Sudeste

Sul

Centro-Oeste

http://tabnet.datasus.gov.br/cgi/tabcgi.exe?sinannet/cnv/ltabr.def

36

Apesar de raramente ser fatal, a LT mostra-se uma doença altamente

incapacitante se não controlada. Em casos mais severos, a doença entra em

metástase e, além de acometer estruturas da pele, dissemina-se para a mucosa naso-

orofaríngea, provocando sérias lesões como a perfuração do septo nasal, destruição

do palato e da cartilagem nasal (“nariz de tapir”), gerando sérios problemas de

deglutição, disfunção palatina, fonação, respiração e severa desfiguração, afetando a

autoestima e vivência diária do acometido (CDC, 2016; DANTAS et al., 2014; DINIZ;

COSTA; GONÇALVES, 2011; ITO et al., 2015; MARTINS et al., 2011; PAHO, 2014;

SANTOS et al., 2013b; VELOZO et al., 2006).

No Brasil, a LTA apresenta uma enorme diversidade de espécies vetoras,

geralmente variando de acordo com a localização geográfica, sendo algumas

espécies de incriminação já comprovada e outras permanecendo como putativas,

possivelmente atuando pontualmente em ciclos enzoóticos, silvestres ou

sinantrópicos.

Nyssomyia whitmani, Ny. intermedia, Ny. neivai, Migonemyia migonei,

Pintomyia fischeri, Pi. pessoai, Expapillata firmatoi (Barreto, Martins & Pellegrino,

1956), Psychodopygus complexus (Mangabeira, 1941), Ps. wellcomei, Ps. davisi

(Root, 1934), Pressatia choti (Floch & Abonnenc, 1941), Evandromyia lenti

(Mangabeira, 1938) e Martinsmyia minasensis (Mangabeira, 1942) estão relacionados

com a transmissão de L. (Viannia) braziliensis, o principal agente etiológico da LTA no

Brasil (CARVALHO et al., 2010a; DANTAS-TORRES et al., 2017; DINIZ et al., 2014;

GIL et al., 2003; ODORIZZI; GALATI, 2007; RÊGO et al., 2015; SHIMABUKURO et

al., 2010; VILELA et al., 2013; VIRGENS et al., 2008).

L. (V.) naiffi parece ser transmitido por Ps. davisi e Ps. hirsutus hirsutus

(Mangabeira, 1942), enquanto seus vetores comprovados são Ps. ayrozai (Barreto &

Coutinho, 1940) e Ps. squamiventris maripaensis (Floch & Abonnenc, 1946) (BRAZIL;

RODRIGUES; FILHO, 2015; CARVALHO et al., 2010a; DE SOUZA et al., 2016;

FERREIRA et al., 2014; FOUQUE et al., 2007).

No que se refere a transmissão de L. (Leishmania) amazonensis, agente

causal da leishmaniose cutânea difusa, o vetor primário é Bichromomyia flaviscutellata

37

(Mangabeira, 1942) e Bi. olmeca nociva, de forma secundária (BASANO; CAMARGO,

2004; CARVALHO et al., 2015).

Em espécies com ocorrência epidemiológica mais restrita, como a L. (V.)

guyanensis, o vetor principal é a espécie Nyssomyia umbratilis (Ward & Fraiha, 1977),

enquanto Ny. anduzei (Rozeboom, 1942) e Ny. whitmani transmitem secundariamente

(RANGEL; LAINSON, 2009).

L. (V.) lainsoni tem no Brasil como seu vetor principal e, até então, único,

Trichophoromyia ubiquitalis (Mangabeira, 1942) (DE SOUZA et al., 2016; FERREIRA

et al., 2014; LAINSON et al., 1992). E finalmente, L. (V.) shawi shawi parece ser

transmitida por Ny. whitmani e Lutzomyia gomezi (Nitzulescu, 1931) (DE SOUZA et

al., 2016; RANGEL et al., 1996).

Por ser uma DTN, a superaglomeração humana combinada com outros

fatores como urbanização não planejada, desnutrição, pobreza, condições insalubres

e moradias em locais inadequados nos rincões das cidades, contribuem com a

disparidade da incidência e morbidade da LTA. Esse conjunto de fatores leva a um

aumento da susceptibilidade à infecção (KARIMKHANI et al., 2016; KNUDSEN;

SLOOFF, 1992).

1.4 VIGILÂNCIA E CONTROLE ENTOMOLÓGICO

A Vigilância Entomológica (VE) pode ser conceituada como uma

observação e avaliação assídua de dados originados da análise bioecológica dos

vetores, suas interações com humanos e animais reservatórios, correlacionados com

os fatores ambientais, que possibilitem a detecção de qualquer mudança no

delineamento da transmissão de patógenos (GOMES, 2002).

A VE tem como finalidade o levantamento de informações de caráter

quantitativo e qualitativo acerca dos flebotomíneos e do ambiente em áreas com e

sem transmissão das leishmanioses, contribuindo para o conhecimento sobre a

38

biologia e ecologia dos flebotomíneos e, através disto, propor medidas profiláticas e

controle advertindo de forma precoce aos casos de transmissão (BRASIL, 2006, 2007;

GOMES, 2002).

A relação dos vetores e a população humana pode ser classificada pelo

seu grau de domiciliação, sendo possível observar três padrões distintos: (a)

população doméstica, cuja bionomia envolve a utilização de microhabitats do

intradomicílio como criadouro, onde também realiza o repasto sanguíneo e o repouso;

(b) população peridoméstica, que utiliza microhabitats, realiza espoliação sanguínea

e repousa no peridomicílio; e (c) população silvestre, que utiliza microhabitats naturais

como criadouro, assim como realiza hematofagia e repousa também na floresta

(DONALÍSIO; GLASSER, 2002).

Segundo os manuais do Ministério da Saúde brasileiro sobre a vigilância

da LTA (BRASIL, 2007) e da LV (BRASIL, 2006), quando em área de transmissão

ativa, as capturas dos insetos devem ocorrer em, no mínimo, três ecótopos: (a)

intradomicílio; (b) peridomicílio, preferencialmente nos anexos ou locais alterados por

cultura de subsistência e (c) na margem da mata, se esta estiver à, no máximo, 500

metros do domicílio.

Os programas de VE em flebotomíneos consistem basicamente no

monitoramento das formas adultas, visto que pouco se conhece sobre os criadouros

e ecologia das formas imaturas (CASANOVA, 2001; CASANOVA et al., 2013;

WARBURG; FAIMAN, 2011).

Existe uma diversidade de métodos que podem ser empregados nas

capturas de adultos, embora alguns sejam mais utilizados em detrimento de outros,

sendo eles: busca ativa com tubo de sucção manual (capturador de Castro); busca

ativa com aspirador motorizado (aspirador de Nasci); armadilha adesiva sticky trap;

armadilhas luminosas modelo Center for Disease Control (CDC) ou similares; e

armadilhas com iscas animais, semioquímicos e inseticidas (BRASIL, 2006, 2007,

BRAY et al., 2009, 2010, 2014; CHANIOTIS, 1983; HAMILTON, 2008; HESAM-

MOHAMMADI et al., 2014; HOEL et al., 2011; MASCARI et al., 2007, 2008; MASCARI;

FOIL, 2010; SIGNORINI et al., 2013; WHEELER et al., 1996).

39

O controle dos vetores têm sido um importante componente na estratégia

da luta contra as doenças veiculadas por artrópodes. Nas décadas de 40 e 50, o

objetivo de reduzir os focos e eliminação das espécies vetoras conduziu ao uso de

métodos químicos de controle (e.g. aplicação de Dicloro-Difenil-Tricloroetano - DDT),

no entanto, nos meados dos anos 70, efeitos colaterais em animais não-alvos e

impactos ambientais derivados de seu uso indiscriminado, levou a reconsiderar a

existência e desenvolvimento de métodos alternativos (BOS, 1992).

Os flebotomíneos ainda são considerados bastante sensíveis aos

inseticidas, seu controle consiste na aplicação de produtos residuais – piretróides,

geralmente –, fumigação com permetrina e deltametrina, uso de mosquiteiros e

cortinas tratados com deltametrina, coleiras de cão impregnadas com deltametrina e

uso de repelentes. Além disso, recomenda-se a telagem de portas e janelas e a

cobertura das partes expostas do corpo – com camisas de manga longa e calça – para

pessoas que moram ou trabalham em áreas de risco (ALEXANDER; MAROLI, 2003;

DESJEUX, 2004; FAIMAN et al., 2011; LACERDA, 1994; MÜLLER; XUE; BEIER,

2012; OTRANTO; WALL, 2008; YAGHOOBI-ERSHADI, 2016).

Apesar dos inseticidas serem considerados os principais componentes da

linha de controle vetorial, é preciso cuidado em sua escolha, pois já se tem relatos de

populações de flebotomíneos apresentando tolerância e resistência, principalmente

ao DDT (DINESH et al., 2010; FAWAZ et al., 2016; SAEIDI et al., 2012). Conquanto,

apesar de todos os seus efeitos colaterais, Marcondes e Costa (2014) discutem

reconsiderar a utilização cuidadosa do DDT no Brasil, devido a limitações no

diagnóstico e tratamento das leishmanioses; ineficiência do programa de eutanásia

de cães; e o efeito residual de curto prazo dos piretróides.

Outros métodos de controle da LT e LV são aplicados pelos serviços de

VE. Porém, no caso da LT, sua aplicação é bastante árdua, devido ao hábito

predominantemente exofílico dos vetores e da natureza silvestre dos mamíferos

hospedeiros-reservatórios, o que demanda um manejo ambiental dispendioso e difícil

de manter com regularidade (GRAMICCIA; GRADONI, 2005; REINHOLD-CASTRO et

al., 2013).

40

No caso da LV, o Brasil implementou como um dos métodos do programa

de controle da doença a eutanásia de cães – considerado o principal reservatório na

LV zoonótica – soropositivos para anticorpos anti-Leishmania; todavia, sua eficácia é

questionável, pois o método não resulta em redução da incidência de infecção canina

pela Leishmania em áreas hiperendêmicas, além de ser considerado extremamente

antiético (MOREIRA et al., 2004; PALATNIK-DE-SOUSA; DAY, 2011).

Não obstante, os programas de controle das leishmanioses negligenciam a

educação em saúde como uma das ferramentas de auxílio e, quando presentes, são

avaliados de forma rasa. A escassez de materiais adequados de comunicação

científica para as atividades de extensão em saúde pública intensifica a necessidade

de uma reflexão crítica nos esforços de educar a população, particularmente novas

abordagens audiovisuais (AMÓRA et al., 2009; MAROLI et al., 2013).

O controle biológico também se mostra uma fonte auspiciosa de resultados

no que concerne ao controle vetorial. Como parte de sua relação ecológica natural, as

populações de flebotomíneos podem ser controladas pela ação predatória, tóxica,

endo e ectoparasítica de alguns agentes, como: ácaros, aranhas, toxinas bacterianas

(Bacillus sphaericus), esporos de fungos (Metarhizium anisopliae), nematódeos e

protozoários apicomplexos (DINESH et al., 2014; EL-SHAZLY; SOLIMAN; ZAYED,

2012; ROBERT et al., 1997; ROCHA et al., 2015; SECUNDINO et al., 2002).

Pensando em um contexto de menor impacto ambiental e na saúde

humana, estudos vem sendo desenvolvidos para o controle vetorial indireto, como a

utilização de vacinas quiméricas de subolesina/aquirina por exemplo, cujos resultados

demonstraram capacidade de diminuição de infestações através da produção de

antígenos que atuam na mortalidade, ecdise, oviposição e fertilidade de artrópodes

vetores, como carrapatos, mosquitos e flebotomíneos (DE LA FUENTE et al., 2013;

MORENO-CID et al., 2013).

1.5 A LUZ COMO ISCA DE CAPTURA

41

O fenômeno da visão obedece ao preceito da existência de lentes capazes

de focar o espectro luminoso em células sensíveis a luz e um sistema nervoso com

poder de processar a informação visual. Nos olhos dos insetos, a estrutura de

recepção da luz se chama rabdoma, este é formado por um grupo de células nervosas

(células de retínula) que contém microvilosidades com pigmentos visuais. Quando a

luz atinge o rabdoma, ocorre uma alteração na estrutura tridimensional do pigmento,

acarretando no disparo de um sinal nervoso, que é transmitido por meio de sinapses

até o centro de processamento de informações visuais, o protocérebro (CRANSTON;

GULLAN, 2012; LAND; CHITTKA, 2013).

Insetos possuem olhos compostos, são chamados assim pois consistem

da junção e repetição de unidades similares denominadas omatídeos (Figura 7). Via

de regra, todos os insetos adultos possuem um par de olhos compostos, que cobrem

quase 360° de espaço visual.

Figura 7 – Fotografia de uma fêmea de Ev. evandroi com um par de olhos compostos e seus omatídeos.

Fonte: Acervo próprio.

Cada omatídio é formado pelas seguintes partes: (a) ótica – as lentes, (b)

captadora de luz – o rabdoma – e (c) sensorial – as células de retínula; os receptores

42

das células sensoriais da maioria dos insetos diurnos terminam próximo à lente e

produz um determinado método de formação de imagem e, devido a isso, os olhos

deste tipo de inseto é chamado de olho de aposição (Figura 8). Em contrapartida, a

maioria dos insetos crepusculares e noturnos, como é o caso dos flebotomíneos,

possuem olhos com uma ampla zona clara entre as lentes e o maquinário sensorial,

este tipo é denominado olho de superposição (Figura 8) e produz imagens mais

brilhantes que os olhos de aposição (CRANSTON; GULLAN, 2012; LAND; CHITTKA,

2013).

Os insetos respondem aos estímulos ambientais utilizando pistas visuais e

olfatórias. A capacidade visual varia de simples respostas de diferentes níveis de

iluminação até a percepção dos objetos (DOS SANTOS; DE MELLO GAIA; BRAZIL,

2003; TCHOUASSI et al., 2012). Uma boa parte dos métodos de captura de

flebotomíneos utiliza como princípio o comportamento fototrópico (GALATI et al.,

1997; YANG et al., 2014).

Historicamente, a armadilha de New Jersey (HEADLEE, 1932) era bastante

utilizada nas capturas de artrópodes vetores, no entanto, seu tamanho avantajado

implica em um manejo difícil, além disso, um pré-requisito fundamental para o

funcionamento desta armadilha é uma fonte de energia elétrica que opere em 110

volts, o que torna inviável sua utilização em locais que não ofereçam cobertura de

rede elétrica (KIM et al., 2017; NELSON; CHAMBERLAIN, 1955).

Neste contexto, houve o desenvolvimento da armadilha em miniatura

reconhecida como CDC através do trabalho de Sudia & Chamberlain (1962), que

chamaram atenção à necessidade de os entomologistas disporem de uma ferramenta

de tamanho reduzido; fácil de montar e manusear; e que não exija cobertura de rede

elétrica ou enormes geradores para seu pleno funcionamento. A armadilha CDC

demonstrou ter uma ótima eficácia quando lançada, todavia, durante sua história,

passou por pequenas modificações estruturais posteriores para aumentar seu

rendimento (ADDISON; WATSON; WEBBER, 1979; ELSTON; APPERSON, 1977;

JOHNSTON; WEAVER JR.; SUDIA, 1973; STEWART, 1970).

43

Figura 8 – Esquema histológico do omatídio de um olho de aposição (esquerda) e de superposição

(direita). Neste último tipo, além da existência da zona clara, o local de concentração dos pigmentos

visuais (representado em cinza escuro) muda de acordo com a situação (visão no escuro versus no

claro).

Fonte: adaptado de Land & Chittka (2013).

Apesar da grande mudança, a armadilha CDC também tem suas

limitações. De acordo com Alexander (2000), além do baixo raio de alcance (2 a 6

metros) da armadilha, destaca-se o enviesamento amostral para grupos de

flebotomíneos que apresentam maior fototropismo, em detrimento de outras espécies

que possuem baixa detectabilidade utilizando a mesma metodologia, como a

Bichromomyia flaviscutellata, por exemplo (CARVALHO et al., 2015). De modo

contrário, Davies et al. (1995) demonstraram que estatisticamente as armadilhas

luminosas são equiparáveis à isca humana.

A fototaxia é bem diversa dentro do grupo dos insetos, a maior parte ostenta

fotorreceptores que apresentam sensibilidade máxima (λmáx) em ~530 nanometros,

~440 nm e ~350 nm, que correspondem ao verde, azul e ultravioleta, respectivamente.

O fato de algumas espécies dicromáticas (λmáx verde e λmáx UV) diferirem

44

veementemente em seus estilos de vida (e.g. Ascalaphus macaronius e Periplaneta

americana), fortalece a hipótese de que não há uma causa adaptativa comum para a

perda evolutiva de um tipo de fotorreceptor. Os fotorreceptores vermelhos (λmáx > 565

nm), mais raros, surgiram várias vezes de forma independente em Odonata,

Hymenoptera, Lepidoptera e Coleoptera (BRISCOE; CHITTKA, 2001).

O primeiro trabalho envolvendo a utilização de lâmpadas coloridas do tipo

Light-Emitting Diode (LED) na captura de artrópodes vetores de doenças foi realizado

por Burkett, Butler e Kline (1998); os autores chamam atenção para o baixo consumo

de energia da lâmpada LED (~0,125 mA/h) em relação ao bulbo incandescente padrão

(150 mA/h), resultando em uma economia de tempo de recarga das baterias, aumento

da eficiência amostral e maior custo-benefício, pelo baixo preço da lâmpada. Desde

então, outros autores têm se inspirado a utilizarem do mesmo material para obter

resultados nas pesquisas com flebotomíneos.

LEDs podem ser caracterizados como dispositivos semicondutores com

propriedades de baixo consumo de energia – 50 a 60%, quando comparada às

incandescentes; alta eficiência – aumento da taxa de captura de insetos em 50% – e

durabilidade; operação em baixas temperaturas; e emissão espectral em banda

estreita (cor específica). Ademais, enquanto os LEDs apresentam uma eficácia de

35% na emissão de ondas de luz, os bulbos incandescentes dissipam, praticamente,

toda sua energia na forma de ondas do espectro infravermelho e de calor, enquanto

apenas uma pequena parte (6%) é emitida dentro do espectro visível aos insetos.

Outrossim, o filamento de tungstênio dos bulbos de lâmpadas incandescentes não

emite luz UV, que é visível aos insetos (COHNSTAEDT; GILLEN; MUNSTERMANN,

2008; PRICE; BAKER, 2016).

Diversos trabalhos têm destacado o uso potencial da luz UV como uma

importante ferramenta capaz de melhorar a captura de flebotomíneos, principalmente

em áreas onde a densidade populacional é baixa (BURKETT et al., 2007;

HASHIGUCHI et al., 2014; JERALDO et al., 2012; KLINE; HOGSETTE; MÜLLER,

2011; MÜLLER et al., 2015; MÜLLER; REVAY; BEIER, 2011; OBENAUER et al.,

2012).

45

Em laboratório, Lu. longipalpis, através do uso de eletrorretinografia,

revelou um padrão bimodal na sensibilidade ao espectro luminoso, apresentando um

pico principal na região UV (340 nm) e um pico secundário na região do azul-verde-

amarelo que diferiu entre os sexos (520 nm para os machos, 546 nm para as fêmeas),

apesar de não ter sido estatisticamente significante (MELLOR; HAMILTON;

ANDERSON, 1996). A posteriori, notou-se também que esta mesma espécie exibe

uma resposta que não depende somente do comprimento de onda, mas também de

sua amplitude, ou seja, Lu. longipalpis consegue discriminar diferentes comprimentos

de onda com diferentes amplitudes, logo, tem visão verdadeira. Além disso, em baixa

amplitude, houve diferença na atração de machos e fêmeas, que responderam melhor

à luz verde-amarela (546 nm) e azul-verde (490 nm), respectivamente (MELLOR;

HAMILTON, 2003).

Em campo, estudos tem demonstrado uma certa diversidade e

discordância no que se refere às cores mais atrativas nas espécies de flebotomíneos

do velho e novo mundo. Na Argentina, uma melhor taxa de captura de Lu. longipalpis

foi observada utilizando luz UV (FERNÁNDEZ et al., 2015), enquanto no Brasil a

mesma espécie apresentou a mesma atração, porém, adicionalmente, também exibiu

resposta satisfatória ao espectro verde e à luz incandescente usada como controle

(GALATI et al., 2001; SILVA et al., 2015; SILVA; DA SILVA; REBÊLO, 2016). Já no

Egito, Phlebotomus papatasi respondeu melhor quando exposto à luz vermelha

(HOEL et al., 2007), enquanto que na Etiópia, Phlebotomus spp. responderam melhor

ao tratamento controle (KIRSTEIN et al., 2013).

Alguns autores discutem uma possível influência da fase lunar na captura

de flebotomíneos, especialmente durante a lua cheia (GEBRESILASSIE et al., 2015;

SOUZA et al., 2005), no entanto, a resposta às armadilhas luminosas durante as fases

lunares parece variar entre as espécies e sua correlação só deve ser cogitada quando

a fototaxia da espécie-alvo é conhecida (KASILI et al., 2010).

A pesquisa em áreas de preservação ambiental, como parques, reservas

ou zonas de proteção (ZPAs), contribuem para o conhecimento e informação acerca

da biologia, ecologia e diversidade dos insetos vetores (SILVA et al., 2014).

46

Em termos ecológicos, o uso amplo de lâmpadas elétricas nas cercanias

das residências tem sido alvo de críticas de alguns autores, os quais consideram a

utilização deste artefato como uma fonte de poluição luminosa que gera uma “ecologia

de luzes artificiais”. Em geral, as lâmpadas LED com picos de emissão espectral

máxima na região do amarelo/laranja parecem atrair menos insetos, ao passo que as

lâmpadas de iluminação incandescentes caseiras parecem atrair mais dípteros, o que

sugere um aumento da interferência em processos ecológicos, interrupção de ritmos

circadianos e aumento da exposição humana aos insetos vetores (JUSTICE;

JUSTICE, 2016; LONGCORE et al., 2015; POIANI et al., 2014).

Diante disso, a crescente expansão das áreas de ocorrência das

leishmanioses, a urbanização da forma visceral da doença, adaptação dos vetores,

como Lu. longipalpis e a proximidade humano-mata – através da ocupação de

moradias em situação irregular e atividades de ecoturismo, há necessidade de uma

vigilância entomológica constante sobre os locais onde há risco epidemiológico,

possibilitando futuras ações de controle de transmissão das leishmanioses (AMÓRA

et al., 2010; BARBOSA, 2013; BRITO et al., 2012; CARRANZA-TAMAYO et al., 2010;

CARVALHO et al., 2013; COSTA, 2008; MICHALSKY et al., 2011; NASCIMENTO et

al., 2008; SALOMÓN et al., 2015; VIANNA et al., 2016; XIMENES et al., 2009, 2007).

47

2 OBJETIVOS

2.1 OBJETIVO GERAL

Identificar e estimar a diversidade e abundância da fauna de flebotomíneos

da Zona de Proteção Ambiental nove (ZPA-9) e seu entorno, sobrelevando a

atratividade de cada espécie em relação ao espectro visível da luz.

2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS

➢ Identificar a fauna de flebotomíneos presente nas áreas de mata e

peridomicílio;

➢ Estimar os parâmetros ecológicos básicos (abundância e diversidade) do

local e das espécies;

➢ Investigar a relação das variáveis climáticas temperatura, umidade relativa

e pluviosidade com o número de flebotomíneos;

➢ Averiguar a presença de espécies que são vetoras comprovadas ou

suspeitas de Leishmania;

➢ Comparar a densidade de capturas dos diferentes espectros luminosos

para cada espécie e área;

➢ Analisar se a utilização da lâmpada LED é uma alternativa viável para o

monitoramento de flebotomíneos adultos.

48

3 MATERIAIS E MÉTODOS

3.1 CARACTERIZAÇÃO GERAL DA ÁREA DE ESTUDO

A Zona de Proteção Ambiental nove (ZPA-9), também conhecida como

Complexo de lagoas e dunas ao longo do Rio Doce, abrange uma área territorial de

734,10 hectares limítrofe com o município de Extremoz (entorno); está inserida na

mesorregião Leste Potiguar, Microrregião e município de Natal, Estado do Rio Grande

do Norte, Brasil. Margeia parte dos bairros de Lagoa Azul, Pajuçara e Redinha (Figura

9). Foi instituída pelo Plano Diretor da Cidade do Natal, Lei Complementar nº 082, de

21 de junho de 2007 (NATAL, 2007).

A região apresenta um clima tropical chuvoso quente com verão seco,

temperatura média anual de 26,5°C com um pico médio de 27,5°C nos meses de

fevereiro e umidade relativa do ar anual de 77%. A estação seca, que vai de setembro

a fevereiro, apresenta meses com precipitações abaixo de 60 mm, enquanto a estação

chuvosa estende-se de março até agosto (MOURA, 2016).

Segundo Araújo (2009), a ZPA-9 apresenta uma taxa de ocupação do solo

de 35,5% com imóveis, restando por volta de 64% de área preservada e área de

plantações. Esta ZPA possui um potencial paisagístico e turístico que poderá,

futuramente, ser transformada em um ponto turístico de lazer contemplativo voltado

para a população local.

Além das funções de perenização do rio e de recarga dos aquíferos, este

complexo é utilizado por famílias de renda baixa para atividades agrícolas (Figura 10,

11), cultivando espécies vegetais, como: Lactuca sativa L. (alface); Allium

schoenoprasum L. (cebolinha); Coriandrum sativum L. (coentro); Carica papaya L.

(mamão); Petroselinum crispum (Mill.) Nym. (salsa); Raphanus sativus L. (rabanete);

Allium porrum L. (alho-poró); Spinacia oleracea L. (espinafre); Ocimum gratissimum L.

(manjericão); Brassica oleracea L. (couve); Cichorium intybus (almeirão); Vigna

unguiculata (L., Walp.) (feijão-verde); Manihot esculenta Crantz (macaxeira); Solanum

49

melongena L. (berinjela); Solanum lycopersicum L. (tomate); Cucurbita maxima

Duchesne (jerimum); Musa sp. (banana); Cocos nucifera L. (coco) e Citrus sp. (limão).

Figura 9 – Mapa destacando a localização da ZPA-9.

Fonte: ROCHA (2015).

50

Figura 10 – Fotografia demonstrando o uso de terra para atividades agrícolas e a intensa pressão que

esta atividade exerce sobre a mata (ao fundo).


Figura 11 – Supressão vegetal observada na mata do entorno da ZPA-9.


A ocupação por residências construídas de forma desordenada e sem um

sistema de esgotamento sanitário adequado (Figura 12) ocorrem em áreas de dunas,

51

próximo à mata ou em Áreas de Preservação Permanente (APPs) às margens do rio

Doce, cuja situação se agrava pelo fato da ZPA-9 não possuir regulamentação por lei

específica (AZEVEDO, 2010).

Figura 12 – Fotografia demonstrando um exemplo de construção irregular não-planejada próximo à

mata do entorno da ZPA-9.


Possui cobertura vegetal dos tipos tabuleiro e vegetação de dunas; a mata

ciliar é composta de espécies herbáceas (margem do rio), arbustivas e arbóreas

(encostas e topo das dunas fixas), apresentando nestas últimas uma vegetação mais

densa (Tabela 1) (SOARES, 2006).

Tabela 1 – Espécies de plantas, famílias e fitofisionomias presentes na ZPA-9 e seu entorno.

Família Espécie Nome popular Fitofisionomia

Asteraceae Acanthospermum hispidum Cabeça-de-boi Restinga herbácea

Asteraceae Spilanthes urens Cabeça-de-velho Restinga herbácea

Asteraceae Tridax procumbens Erva-de-touro Restinga herbácea

Asteraceae Wedelia villosa - Restinga herbácea

Convolvulaceae Ipomoea pes-caprae Salsa-da-praia Restinga herbácea

Cyperaceae Cyperus sp. - Restinga herbácea

Cyperaceae Eleocharis sp. - Restinga herbácea

52

Verbenaceae Stachytarpheta angustifolia - Restinga herbácea

Poaceae Cenchruse chinatus Carrapicho Restinga herbácea

Poaceae Dactyloctenium aegyptium Pé-de-galinha Restinga herbácea

Poaceae Eleusine indica Pé-de-galinha Restinga herbácea

Poaceae Eragrostis ciliaris Capim penacho Restinga herbácea

Rubiaceae Richardia grandiflora - Restinga arbustiva

Bromeliaceae Hohenbergia ramagaenae - Restinga arbustiva

Bromeliaceae Aechmea aquilega - Restinga arbustiva

Cactaceae Cereus fernambucensis - Restinga arbustiva

Cactaceae Melocactus bahiensis - Restinga arbustiva

Apocynaceae Hancornia speciosa Mangabeira Rest. arbustiva-arbórea

Myrtaceae Eugenia sp. Ubaia-azeda Rest. arbustiva-arbórea

Myrtaceae Eugenia luschnathiana Ubaia-doce Rest. arbustiva-arbórea

Myrtaceae Myrciaria tenella Cambuí Rest. arbustiva-arbórea

Myrtaceae Psidium sp. Araçá Rest. arbustiva-arbórea

Anacardiaceae Anacardium occidentale Cajueiro Rest. arbustiva-arbórea

Salviniaceae Salvinia auriculata Salvínia Vegetação hidrófila

Pontederiaceae Eichhornia crassipes - Vegetação hidrófila

Nymphaeaceae Nymphaea sp. - Vegetação hidrófila

Cabombaceae Cabomba sp. - Vegetação hidrófila

Pteridaceae Acrostichum aureum - Veg. de áreas alagadas

Pteridaceae Acrostichum danaeifolium - Veg. de áreas alagadas

Poaceae ? - Veg. de áreas alagadas

Convolvulaceae ? - Veg. de áreas alagadas

Euphorbiaceae Ricinus communis Mamona Vegetação Ruderal

Euphorbiaceae Jatropha gossypiifolia Pinhão-roxo Vegetação Ruderal

Euphorbiaceae Cnidoscolus urens Urtiga Vegetação Ruderal

Fonte: Adaptado de Rocha (2015).

(?) o autor não citou a espécie.

3.1.1 ÁREA PERIDOMICILIAR

O peridomicílio pode ser definido como a área externa ao redor das casas

e limitada até os 100 metros de raio. Via de regra, nesta região estão inseridos,

quando existentes, os anexos cobertos (Figura 13C) e descobertos, como abrigos de

53

animais (galinheiros, canis, gatis, currais, etc.) e materiais acumulados (areia, tijolos,

lenha, sucata e outros objetos).

O peridomicílio deste trabalho está inserido dentro da ZPA-9 e envolve três

casas distintas. Esta área caracteriza-se pela presença de porções de terra com

pouca ou nenhuma cobertura vegetal, rica em matéria orgânica, geralmente fezes de

animais ou esgoto; além das atividades agrícolas realizadas nesta área, ainda há

presença de plantas, como: cajueiro (Anacardium occidentale); coqueiro (Cocos

nucifera); mangueira (Mangifera indica); bananeira (Musa sp.); goiabeira (Psidium

guajava); pinheira (Annona squamosa); macaxeira (Manihot esculenta) e Nim

(Azadirachta indica) (Figura 13A).

Quanto a fauna, o animal mais comum entre os peridomicílios pesquisados

é a galinha (Gallus gallus domesticus) e, em menor número, também há presença de

cachorros (Canis familiaris); patos (Cairina sp.); bodes (Capra aegagrus hircus) e

cavalos (Equus caballus) (Figura 13B).

Figura 13 – Fotografias demonstrando o perfil peridomiciliar das casas em que a pesquisa foi realizada.

54


3.1.2 ÁREA DE MATA

55

A região de mata localiza-se na área limítrofe com a ZPA-9, cerca de 350

metros do ponto de coleta do peridomicílio mais próximo até sua borda.

A vegetação corresponde ao tipo mata atlântica de restinga, com

predominante fitofisionomia do tipo arbóreo-arbustiva (Figura 14), que consiste de

uma considerável diversidade de espécies (Tabela 1), no entanto, este fragmento de

mata sofre intensa pressão antrópica por supressão de madeira utilizada nas

atividades agrícolas que são realizadas nas proximidades.

Figura 14 – Visão geral da trilha na mata limítrofe com a ZPA-9.


Não há trabalhos que relatem levantamentos de fauna desta área. Porém,

a partir de observações em campo constatou-se uma grande quantidade de aves,

como: Nyctidromus albicollis (Gmelin, 1789) (bacurau), Paroaria dominicana

(Linnaeus, 1758) (galo-de-campina) e Crotophaga ani Linnaeus, 1758 (anu-preto);

posteriormente observou-se outros animais, como: Gymnodactylus geckoides Spix,

1825 (lagartixa), Rhinella jimi (Stevaux, 2002) (sapo-cururu) (Figura 15); Boa

constrictor (jibóia) e Callithrix jacchus Linnaeus, 1758 (saguí).

56

Figura 15 – Exemplar de Rhinella jimi (sapo-cururu) encontrado em uma das expedições na trilha.


3.2 PROCEDIMENTOS METODOLÓGICOS E CAPTURAS EM CAMPO

As capturas dos flebotomíneos ocorreram mensalmente, durante o período

de novembro de 2015 a outubro de 2016. Foram instaladas armadilhas luminosas do

tipo Center for Disease Control (CDC) (Hausherr’s Machine Works, NJ, U.S.A.) com

três lâmpadas de espectros distintos: lâmpada incandescente “controle” (Modelo

Philips 8008-N, 6,3 V, 0,15 A) (Figura 16A), LED azul 5 chips (Modelo LED SMD

5050B, λ emitido 460-470 nm, 900-1200 mcd, 2,83-3,77 lm por chip, 12 V) (Figura

16B) e LED vermelho 5 chips (Modelo LED SMD 5050R, λ emitido 620-630 nm, 1500-

1800 mcd, 4,7-5,65 lm por chip, 12 V) (Figura 16C).

Os locais de coleta foram divididos em duas áreas distintas, uma

margeando a ZPA-9 (mata) e a outra inserida em sua parte interna, o peridomicílio.

Em cada área, três pontos foram selecionados – totalizando 6 pontos e, quando

possível, a distância entre cada armadilha dentro da mesma área foi fixada em 80

metros.

57

Figura 16 – Lâmpadas utilizadas durante a pesquisa. (A) lâmpada incandescente; (B) LED azul; (C)

LED vermelho.


As armadilhas foram expostas em campo seguindo a metodologia

adaptada do quadrado latino em uma matriz 3x3 (Figura 17), fixadas na altura de 1,5

metros (Figura 18, 19) e permaneceram 12 horas ininterruptas em funcionamento

(17:00 as 05:00) durante 3 dias consecutivos, totalizando 2592 horas de esforço

amostral (432 horas por armadilha).

Por conseguinte, os insetos capturados foram transportados para o

laboratório de Entomologia (LABENT) da Universidade Federal do Rio Grande do

Norte (UFRN), onde passaram pelo processo de “eutanásia” por congelamento,

triagem, separação dos sexos, clarificação, diafanização e montagem em lâmina para

identificação à nível de espécie.

Os dados climáticos foram obtidos por meio da série histórica do Instituto

Nacional de Meteorologia (INMET) na estação climatológica localizada na UFRN.

Quanto aos dados de temperatura, utlizou-se preferencialmente os valores da

58

temperatura mínima média mensal, visto que é uma temperatura mais condizente com

o horário em que há maior atividade dos flebotomíneos, que remete às horas mais

frias do dia.

Figura 17 – Esquema da matriz 3x3 e a permuta que ocorreu entre as lâmpadas em cada dia de coleta

nas áreas.

Fonte: elaborado pelo autor.

Figura 18 – Armadilha CDC com lâmpada LED azul instalada no peridomicílio de uma das casas

selecionadas na pesquisa no início do horário crepuscular.


59

Figura 19 – Armadilha CDC instalada na área de mata no final do período crepuscular.


3.3 PROCEDIMENTOS METODOLÓGICOS EM LABORATÓRIO

Após serem “eutanasiados”, triados e separados de acordo com o sexo, os

flebotomíneos passaram pelo processo de clarificação e diafanização seguindo o

protocolo de referência adotado e fornecido gentilmente pela Dra. Eunice Aparecida

Bianchi Galati da Universidade de São Paulo.

Para a identificação das espécies, foram utilizados microscópio ótico e a

chave de identificação dicotômica proposta por Galati (2003, 2016). As abreviações

dos gêneros e subgêneros das espécies seguiram a sugestão elaborada por

Marcondes (2007).

Após a identificação, as lâminas permanentes foram etiquetadas com

informações sobre o local de captura, data, ponto e cor da luz da armadilha.

60

3.4 INDICADORES DE DIVERSIDADE BIOLÓGICA E ABUNDÂNCIA

As estimativas da diversidade e abundância foram realizadas pelo índice

de diversidade de Shannon-Wiener (H’) e pelo Índice de Abundância de Espécies (ISA

- Index of Species Abundance) somado ao Índice de Abundância de Espécies

Padronizado (SISA - Standardized Index of Species Abundance), respectivamente. Os

indicadores foram calculados utilizando o programa PAST e o Microsoft Excel 2016,

respectivamente.

O ISA é um indicador de biodiversidade que fornece a abundância relativa

baseado na distribuição espacial e no ranking que as espécies ocupam em cada ponto

de captura. No entanto, os limites mínimos e máximos do ISA variam em cada ponto

analisado, logo, aplica-se o SISA para que haja a padronização destes limites, que

passam a variar de 0 a 1, onde, quanto maior o valor do SISA, mais abundante é a

espécie. O cálculo do ISA e SISA são definidos pelas seguintes fórmulas:

ISA = (a + Rj) / K

SISA = (c – ISA) / (c – 1)

Onde:

a: representa o número de amostras zeradas multiplicado pelo valor de “c”;

c: soma dos rankings ocupados por cada espécie em cada ponto acrescido de uma

unidade;

Rj: soma dos rankings ocupados por cada espécie em cada ponto;

K: número de amostras ou pontos de coleta;

3.5 ANÁLISE ESTATÍSTICA

O teste utilizado para a verificação da normalidade dos dados foi o Shapiro-

Wilk.

61

A análise comparativa dos dados foi realizada através do teste de Kruskal-

Wallis com teste post hoc de Mann-Whitney para a verificação da relação da

distribuição entre as espécies capturadas e as cores utilizadas nos tratamentos.

Utilizou-se um Modelo Linear Generalizado (GLM) com teste post hoc de Bonferroni

para correlacionar a cor da luz do tratamento, área e sexo com a quantidade de

flebotomíneos capturada. O software utilizado para estas análises foi o IBM SPSS

Statistics 20.

Para a relação dos dados climáticos e os flebotomíneos, foi realizada uma

correlação cruzada com o intuito de identificar alguma defasagem no tempo de

resposta da população de flebotomíneos frente as variáveis ambientais,

principalmente a pluviosidade, além do uso de uma regressão linear múltipla e o

cálculo uma correlação de Pearson entre as variáveis, a quantidade de cada espécie

e o total de flebotomíneos capturados. Os softwares utilizados para tais testes foram

o BioEstat 5.3 e o PAST 3.15.

62

4 RESULTADOS

4.1 DIVERSIDADE E ABUNDÂNCIA

Após a montagem e posterior identificação de todo material, chegou-se ao

número de 2211 espécimes de flebotomíneos distribuídos em 5 gêneros:

Evandromyia, Lutzomyia, Micropygomyia, Sciopemyia e Psychodopygus,

compreendendo 7 espécies (Tabela 2).

Tabela 2 – Lista de espécies de flebotomíneos coletadas nas áreas de estudo.

Subtribo Gênero Subgênero Espécie

Lutzomyiina

Evandromyia Aldamyia Ev. (Ald.) walkeri

Evandromyia Aldamyia Ev. (Ald.) evandroi

Evandromyia Aldamyia Ev. (Ald.) lenti

Sciopemyia - Sc. sordellii

Lutzomyia Lutzomyia Lu. (Lut.) longipalpis

Sergentomyiina Micropygomyia Micropygomyia Mi. (Mic.) schreiberi

Psychodopygina Psychodopygus - Ps. wellcomei*

(*) as fêmeas de Ps. wellcomei e Ps. complexus são indistinguíveis, no entanto, não há registro desta

última espécie no RN.

A região de mata apresentou uma maior abundância de flebotomíneos em

relação ao peridomicílio, sendo 1924 e 288 espécimes capturados, respectivamente.

Os 2211 flebotomíneos coletados estão divididos em 3 subtribos:

Lutzomyiina com 2133 (96,48%) indivíduos coletados, Sergentomyiina com 75

exemplares (3,39%) e Psychodopygina com apenas 3 exemplares (0,13%)

capturados. Merecem destaque as espécies Lu. longipalpis e Ps. wellcomei* por

serem vetores comprovados de L. infantum (causador da LV) e L. braziliensis (agente

causal da LTA), respectivamente.

Do total de flebotomíneos capturados, a sexagem das amostras revelou

1396 machos e 815 fêmeas, sendo as espécies de maior representatividade

numéricas: Ev. (Aldamyia) walkeri (69,72%), Lu. (Lutzomyia) longipalpis (11,52%) e

63

Ev. (Ald.) evandroi (11,12%). No que se refere à proporção entre os sexos (♂/♀), em

suma, a maioria das espécies apresentaram valores em torno de um macho para uma

fêmea (1,00:1) ou próximos disso; as exceções foram Lu. longipalpis, Mi. schreiberi,

Sc. sordellii e Ps. wellcomei*, que apresentaram os valores 4,20, 0,23, 0,42 e 0,00,

respectivamente (Tabela 3).

Tabela 3 – Valores absolutos dos flebotomíneos coletados nas duas áreas, destacando-se a cor da luz

utilizada, o sexo e a proporção sexual.

Espécies

Vermelho Azul Controle

♀ ♂ Subtotal % ♂/♀

♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀

Ev. walkeri 58 55 595 286 358 190 531 1011 1542 69,72 1,90:1

Lu. longipalpis 30 9 80 16 96 24 49 206 255 11,52 4,20:1

Ev. evandroi 7 9 90 80 31 28 117 128 245 11,12 1,09:1

Mi. schreiberi 2 9 6 32 6 20 61 14 75 3,39 0,23:1

Sc. sordellii 6 11 5 13 3 9 33 14 47 2,12 0,42:1

Ev. lenti 2 2 17 16 4 3 21 23 44 2,00 1,10:1

Ps. wellcomei* 0 1 0 2 0 0 3 0 3 0,13 0,00:1

Total 105 96 793 445 498 274 815 1396 2211 100 1,71:1



O índice de diversidade de Shannon-Wiener apontou que a armadilha de

LED vermelho, quando considerados os dados gerais e da mata, apresentou os

maiores valores (H’ geral = 1,316; H’ mata = 1,041) (Figura 20), inferindo que esta cor

captura uma maior diversidade de flebotomíneos, apesar de ter apresentado os

menores números de abundância. Por outro lado, na área do peridomicílio, a

armadilha com LED azul apresentou um maior valor entre os três tratamentos (H’ peri

= 0,6847).

64

Figura 20 – Valores do índice de diversidade de Shannon-Wiener (H’) calculado para a área de mata,

peridomicílio e sua junção em relação às cores utilizadas nas armadilhas.

A abundância dos flebotomíneos diferiu quando comparada entre as duas

áreas. Na mata, Ev. walkeri apresentou o valor máximo do SISA (1,000) em todas as

três lâmpadas, enquanto Ps. wellcomei* exibiu valores praticamente nulos (Figura 21).

Ev. evandroi e Sc. sordellii demonstraram valores de abundância bastante

semelhantes nos três grupos de lâmpadas pesquisados. Em contrapartida, no

peridomicílio Lu. longipalpis foi mais abundante nos tratamentos controle e vermelho,

porém, quando observada a sua abundância no LED azul, verificou-se que exibiu valor

idêntico a Ev. lenti e Ev. evandroi (SISA azul peri = 0,4444). Sc. sordellii foi a única

espécie com nenhum exemplar capturado no peridomicílio, apresentando um SISA

nulo nesta área (Figura 22).

1,316

1,041

0,3083

0,9885

0,76440,6847

0,9507

0,6589

0,4816

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

1,2

1,4

Geral Mata Peridomicílio

Valo

r H

'

LED Vermelho LED Azul Controle Incandescente

65

Figura 21 – Abundância dos flebotomíneos capturados na área de mata (SISA = Standardized Index

of Species Abundance).

Figura 22 – Abundância dos flebotomíneos capturados na área de peridomicílio (SISA = Standardized

Index of Species Abundance).



0,00

0,10

0,20

0,30

0,40

0,50

0,60

0,70

0,80

0,90

1,00

Ev. walkeri Lu.longipalpis

Ev. lenti Ev.evandroi

Mi.schreiberi

Sc. sordellii Ps.wellcomei*

Valo

r do S

ISA

SISA vermelho mata SISA azul mata SISA controle mata

0,00

0,10

0,20

0,30

0,40

0,50

0,60

0,70

0,80

0,90

1,00

Ev. walkeri Lu.longipalpis

Ev. lenti Ev. evandroi Mi.schreiberi

Sc. sordellii Ps.wellcomei*

SISA vermelho peri SISA azul peri SISA controle peri

66

4.2 ABUNDÂNCIA DE FLEBOTOMÍNEOS E VARIÁVEIS CLIMÁTICAS

A observação dos dados climáticos e a abundância de flebotomíneos exibiu

um padrão de dois picos de captura, sendo um pico principal no mês de fevereiro/2016

e um secundário em abril/2016 (Figura 23).

Figura 23 – Relação entre o número de flebotomíneos capturados e os dados mensais de umidade

relativa do ar média (URA), temperatura mínima média (TMM) e pluviosidade mensal total (PMT) no

período de novembro de 2015 a outubro de 2016 na ZPA-9 e entorno.

A correlação cruzada exibiu valores significativos quando comparados os

dados de pluviosidade total com o número de flebotomíneos mensal, mostrando uma

defasagem de um (p = 0,017; r = 0,6939) e cinco meses (p = 0,010; r = -0,8704) (Figura

24A). Para Ev. walkeri e Mi. schreiberi, a correlação cruzada demonstrou o mesmo

padrão anterior de defasagem de um (p = 0,048, r = 0,6061; p = 0,05, r = 0,5963) e

cinco meses (p = 0,004, r = -0,9090; p = 0,024, r = -0,8169), respectivamente (Figura

24B e C). Ou seja, a abundância de Ev. walkeri, Mi. schreiberi e da população geral

de flebotomíneos da ZPA-9 e seu entorno correlaciona-se positivamente com os níveis

de pluviosidade, aumentando a abundância de insetos cerca de 1 mês após os

episódios de chuva, no entanto, quando visto sob a ótica de um intervalo maior de

0

50

100

150

200

250

300

350

400

450

500

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

Fle

boto

mín

eos e

Plu

vio

sid

ade

Um

idade

e T

em

pera

tura

Número de flebotomíneos TMM (°C)

URA (%) Pluviosidade Total (mm)

67

tempo (cinco meses), a correlação passa a ser negativa e a abundância desses

insetos tende a responder de forma oposta aos níveis de pluviosidade.

Figura 24 – Correlações cruzadas e significância das defasagens identificadas acerca da relação entre

o total de flebotomíneos (A), Evandromyia walkeri (B) e Micropygomyia schreiberi (C) e os níveis de

pluviosidade da ZPA-9 e entorno.

-1-0,9-0,8-0,7-0,6-0,5-0,4-0,3-0,2-0,100,10,20,30,40,50,60,70,80,91

-6 -5 -4 -3 -2 -1 0

Defasagem (meses)

A Correlação Valor p

-1-0,9-0,8-0,7-0,6-0,5-0,4-0,3-0,2-0,100,10,20,30,40,50,60,70,80,91

-6 -5 -4 -3 -2 -1 0

Defasagem (meses)

BCorrelação Valor p

68

Em tempo, Lu. longipalpis e Sc. sordellii também apresentaram correlações

cruzadas significativas, tendo a primeira espécie apresentado uma discrepância em

seis (p = 0,0484; r = -0,8144), cinco (p = 0,05; r = -0,7523) e quatro (p = 0,037; r = -

0,7349) meses após os episódios de chuva (Figura 25A); Sc. sordellii exibiu

correlações cruzadas com descompassos de seis (p = 0,027; r = -0,8646) e um mês

(p = 0,002; r = 0,8171) (Figura 25B). Entretanto, as duas espécies apresentaram um

resultado altamente significante (p = 0,006) na não-defasagem de sua resposta à

variável pluviosidade mensal total, ou seja, o aumento das populações de Lu.

longipalpis e Sc. sordellii tende a ser mais rápido que nas outras espécies, ocorrendo

dentro de períodos menores que 30 dias após os episódios de chuva.

O teste de regressão linear múltipla demonstrou que há uma relação

significante de no mínimo uma dentre as quatro variáveis climáticas com o total de

flebotomíneos capturados (p = 0,05; r = 0,8378) e com a abundância de Sc. sordellii

(p = 0,018; r = 0,8863). A correlação post hoc de Pearson demonstrou influências

moderadas à forte da pluviosidade mensal total (PMT) com o número de

flebotomíneos (p = 0,014; r = 0,6846); PMT com Ev. walkeri (p = 0,048; r = 0,5805);

PMT com Mi. schreiberi (p = 0,03; r = 0,6243); PMT com Sc. sordellii (p = 0,0009; r =

0,8277) (figura 26); observou-se também correlações significativas moderadas entre

a umidade relativa do ar média (URA) e o número total de flebotomíneos (p = 0,0188,

-1-0,9-0,8-0,7-0,6-0,5-0,4-0,3-0,2-0,100,10,20,30,40,50,60,70,80,91

-6 -5 -4 -3 -2 -1 0

Defasagem (meses)

CCorrelação Valor p

69

r = 0,6628), URA com Ev. walkeri (p = 0,0424, r = 0,5923), URA com Lu. longipalpis

(p = 0,0288, r = 0,6276) e URA com Sc. sordellii (p = 0,0226, r = 0,6483) (Figura 27).

Figura 25 – Correlações cruzadas e significância das defasagens identificadas acerca da relação entre

Lutzomyia longipalpis (A), Sciopemyia sordellii (B) e os níveis de pluviosidade da ZPA-9 e entorno.

-1-0,9-0,8-0,7-0,6-0,5-0,4-0,3-0,2-0,100,10,20,30,40,50,60,70,80,91

-6 -5 -4 -3 -2 -1 0

Defasagem (meses)

A Correlação Valor p

-1-0,9-0,8-0,7-0,6-0,5-0,4-0,3-0,2-0,100,10,20,30,40,50,60,70,80,91

-6 -5 -4 -3 -2 -1 0

Defasagem (meses)

B Correlação Valor p

70

Figura 26 – Resultados da Correlação de Pearson entre o número de flebotomíneos (eixo Y) e a

pluviosidade mensal total (eixo X) na ZPA-9 e seu entorno.

Figura 27 – Resultados da Correlação de Pearson entre o número de flebotomíneos (eixo Y) e a

umidade relativa do ar média (eixo X) na ZPA-9 e seu entorno.

0

50

100

150

200

250

300

350

400

450

500

0 60 120 180 240

Tota

l m

ensal de f

leboto

mín

eos

0

50

100

150

200

250

300

350

0 60 120 180 240

Tota

l m

ensal de E

v.

walk

eri

0

5

10

15

20

25

30

0 60 120 180 240

Tota

l m

ensal de M

i. s

chre

iberi

0

2

4

6

8

10

12

14

16

0 60 120 180 240

Tota

l m

ensal de S

c.

sord

elli

i

0

50

100

150

200

250

300

350

400

450

76 77 78 79 80 81 82

Tota

l m

ensal de f

leboto

mín

eos

0

50

100

150

200

250

300

350

76 77 78 79 80 81 82

Tota

l m

ensalE

v.

walk

eri

71

4.3 RESPOSTA COMPORTAMENTAL A DIFERENTES COMPRIMENTOS DE

ONDA DO ESPECTRO LUMINOSO

A comparação entre as diferentes fontes de espectro luminoso demonstrou,

numericamente, uma certa preferência dos flebotomíneos em relação à cor azul

(Tabela 4). Entretanto, quando separamos as diferentes áreas, os flebotomíneos do

peridomicílio tendem a ser levemente mais atraídos pela luz incandescente utilizada

como controle. Na mata, capturou-se 160, 1125 e 638 flebotomíneos através dos

tratamentos vermelho, azul e controle, respectivamente; enquanto no peridomicílio os

mesmos tratamentos amostraram 41, 113 e 134 espécimes.

0

10

20

30

40

50

60

70

76 77 78 79 80 81 82

Tota

l m

ensal Lu.

longip

alp

is

0

2

4

6

8

10

12

14

16

76 77 78 79 80 81 82

Tota

l m

ensal S

c.

sord

elli

i

72

Tabela 4 – Valores absolutos referentes às capturas realizadas nas duas áreas, discriminando-se o espectro luminoso emitido e o sexo das espécies

capturadas.

Espécies

Mata Peridomicílio

Vermelho Azul Controle Vermelho Azul Controle

♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀

Ev. walkeri 58 54 592 284 355 188 0 1 3 2 3 2

Lu. longipalpis 1 0 3 0 1 0 29 9 77 16 95 24

Ev. lenti 2 2 12 14 3 2 0 0 5 2 1 1

Ev. evandroi 7 7 85 78 27 25 0 2 5 2 4 3

Mi. schreiberi 2 9 6 32 6 19 0 0 0 0 0 1

Sc. sordellii 6 11 5 13 3 9 0 0 0 0 0 0

Ps. wellcomei* 0 1 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0

Total por sexo 76 84 703 422 395 243 29 12 90 23 103 31

Média mensal por sexo 10,86 12,00 100,43 60,29 56,43 34,71 4,14 1,71 12,86 3,29 14,71 4,43

Total geral 160 1125 638 41 113 134

Média mensal geral 11,43 80,36 45,57 2,93 8,10 9,60

(*) as fêmeas de Ps. wellcomei e Ps. complexus são indistinguíveis, no entanto, não há registro desta última espécie no RN.

73

O teste H’ de Kruskal-Wallis (Tabela 5) rejeitou a hipótese nula, cuja

premissa é de que as populações amostrais das três lâmpadas possuem uma

distribuição igual entre si. No entanto, o teste revelou uma influência significante (p <

0,05) entre o espectro luminoso emitido por pelo menos uma das lâmpadas das

armadilhas e a abundância média de insetos capturados.

Tabela 5 – Análise da influência da cor em relação ao número de flebotomíneos de cada espécie e seu

total capturados na ZPA-9 e entorno.

Táxons H’3 Significância2 Vermelho

vs. Azul1

Vermelho vs.

Controle1

Azul vs.

Controle1

Ev. walkeri 6,440 p = 0,040 p = 0,018 p = 0,049 p > 0,05

Lu. longipalpis 4,923 p = 0,085 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05

Ev. lenti 13,832 p = 0,001 p = 0,001 p > 0,05 p = 0,012

Ev. evandroi 15,584 p < 0,001 p < 0,001 p = 0,002 p > 0,05

Mi. schreiberi 4,189 p = 0,123 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05

Sc. sordellii 0,124 p = 0,940 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05

Ps. wellcomei* 2,028 p = 0,363 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05

Todas as espécies 21,400 p < 0,001 p < 0,001 p < 0,001 p > 0,05

(1) Teste post hoc de Mann-Whitney. (2) Nível adotado α = 0,05. (3) Teste H’ de Kruskal-Wallis. (*) as

fêmeas de Ps. wellcomei e Ps. complexus são indistinguíveis, no entanto, não há registro desta última

espécie no RN.

O teste post hoc de Mann-Whitney (Tabela 6) conferiu par a par a

interferência da luz em relação aos insetos e também encontrou resultados

significativos (p < 0,05). Ev. walkeri apresentou relação significante quando

confrontados os dados de sua abundância frente ao LED azul (µ = 73,42

flebotomíneos) e LED vermelho (µ = 9,42 flebotomíneos) (p = 0,018); assim como

também para LED vermelho e controle incandescente (µ = 45,67 flebotomíneos) (p =

0,049), no entanto, o número de Ev. walkeri capturado não apresentou significância

quando comparados o LED azul e controle (p > 0,05), ou seja, estatisticamente, não

há diferença entre o montante de Ev. walkeri capturado quando se faz uso da

armadilha controle ou a armadilha com LED azul. Ev. evandroi apresentou resultados

semelhantes à espécie citada anteriormente, tendo uma diferença significante entre a

abundância capturada entre o LED azul (µ = 14,17 flebotomíneos) e LED vermelho (µ

74

= 1,33 flebotomíneos) (p < 0,001), como também entre o LED vermelho e o controle

incandescente (µ = 4,92 flebotomíneos); a diferença entre a quantidade de

flebotomíneos capturados entre o LED azul e controle incandescente não apresentou

significância (p > 0,05).

Tabela 6 – Média de flebotomíneos capturados na ZPA-9 e entorno.

Espécies LED Vermelho LED Azul Controle Incandescente

Ev. walkeri 9,42 A, B 73,42 A 45,67 B

Lu. longipalpis 3,25 8,00 10,00

Ev. lenti 0,33 A 2,75 A, B 0,58 B

Ev. evandroi 1,33 A, B 14,17 A 4,92 B

Mi. schreiberi 0,92 3,17 2,17

Sc. sordellii 1,42 1,50 1,00

Ps. wellcomei* 0,08 0,17 0,00

Todas as espécies 16,75 A, B 103,17 A 64,33 B

A, B: Médias com letras iguais indicam que existem diferenças significativas identificadas pelo teste post

hoc de Mann-Whitney. (*) as fêmeas de Ps. wellcomei e Ps. complexus são indistinguíveis, no entanto,

não há registro desta última espécie no RN.

Sem discriminar espécie alguma, a quantidade de flebotomíneos capturada

apresentou uma diferença significativa entre a abundância média do LED azul (µ =

103,17 flebotomíneos) e o LED vermelho (µ = 16,75 flebotomíneos) (p < 0,001); assim

como também demonstrou significância entre a média de flebotomíneos capturada

entre o LED vermelho e o Controle incandescente (µ = 64,33 flebotomíneos) (p <

0,001). Em relação a Ev. lenti, quando observamos os resultados, houve diferenças

significativas entre os pares LED vermelho (µ = 0,33 flebotomíneos) e LED azul (µ =

2,75 flebotomíneos) (p = 0,001); LED azul e controle incandescente (µ = 0,58

flebotomíneos) (p = 0,012), mas não para o par LED vermelho e controle

incandescente (p > 0,05), sendo assim, a armadilha equipada com lâmpada de LED

azul apresenta-se mais eficiente em coletar Ev. lenti quando comparada às demais.

O GLM (Tabela 7) não demonstrou uma influência significativa entre os

conjuntos cor-área-sexo e cor-sexo com o número total de flebotomíneos coletados (p

> 0,05), entretanto, apresentou alguns resultados significativos quando comparados o

75

conjunto área-sexo (p < 0,05) com a abundância de Ev. walkeri, Lu. longipalpis e Mi.

schreiberi; dessa forma, de acordo com a área analisada, existe uma tendência em se

coletar mais indivíduos de um sexo das três espécies citadas, em detrimento do outro.

É oportuno destacar também a relação significativa que o conjunto cor-área (p < 0,05)

teve com o número de Ev. walkeri, Ev. evandroi e o total de flebotomíneos.

Tabela 7 – Modelo linear generalizado demonstrando a análise da influência da cor, área e sexo sobre

a abundância de flebotomíneos coletados.

Grupos comparados

CAS2 CS3 AS4 CA5

F (Pillai’s Trace)1 0,887 0,824 4,503 2,716

Ev. walkeri p > 0,05 p > 0,05 p = 0,007 p < 0,001

Lu. longipalpis p > 0,05 p > 0,05 p = 0,001 p > 0,05

Ev. lenti p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05

Ev. evandroi p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05 p = 0,006

Mi. schreiberi p > 0,05 p > 0,05 p = 0,013 p > 0,05

Sc. sordellii p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05

Ps. wellcomei* p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05

Todas as espécies p > 0,05 p > 0,05 p > 0,05 p < 0,001

(1) Modelo Linear Generalizado. (2) Cor, Área e Sexo. (3) Cor e Sexo. (4) Área e Sexo. (5) Cor e Área.



Conforme pode-se constatar, é que não apenas a cor da luz da armadilha

influencia a captura, mas também o ecótopo onde a mesma está instalada (Tabela 8).

O espectro azul (µ = 93,75 flebotomíneos) demonstrou numericamente ter uma maior

eficácia para os flebotomíneos da região de mata, apresentando uma média de coleta

pouco mais de sete vezes maior que a lâmpada de espectro vermelho (µ = 13,33

flebotomíneos) e 1,76 vezes maior que o controle (µ = 53,17 flebotomíneos). No

peridomicílio, essa diferença não fica tão evidente, sendo as médias de captura do

espectro azul (µ = 9,42 flebotomíneos) e do controle (µ = 11,17 flebotomíneos) bem

semelhantes, sendo estas maiores apenas que a do espectro vermelho (µ = 3,42

flebotomíneos), apesar disso, como já abordado anteriormente, o uso peridomiciliar

da armadilha com LED azul se mostrou estatisticamente mais eficaz, pela sua maior

captura de Ev. lenti.

76

Tabela 8 – Análise do Modelo Linear Generalizado relacionando cor-área sobre a abundância de

flebotomíneos coletados.

Espécies

Mata Peridomicílio

LED vermelho LED azul Controle LED vermelho LED azul Controle

Ev. walkeri 9,33 73,00 45,25 0,08 0,42 0,42

Ev. evandroi 1,17 13,58 4,33 0,17 0,58 0,58

Todas as esp. 13,33 93,75 53,17 3,42 9,42 11,17



A análise do conjunto área-sexo revelou uma discrepância na proporção

dos sexos capturados entre os ecótopos de mata e o peridomicílio (Tabela 9). Para

Ev. walkeri, a proporção sexual na mata é quase o dobro (1,91) de machos em relação

à quantidade de fêmeas, porém, no peridomicílio, esta proporção sexual praticamente

se iguala, atingindo o valor de 1,19 (p = 0,007). Sendo assim, para esta espécie, no

peridomicílio a quantidade de fêmeas tende a parear com a abundância de machos.

Lu. longipalpis também exibiu uma resposta bastante semelhante, embora as

proporções sexuais tenham sido diferentes (p = 0,001).

Mi. schreiberi exibiu um padrão de resposta inversa (p = 0,013) ao

observado em Ev. walkeri e Lu. longipalpis, demonstrando uma quantidade de fêmeas

maior que a abundância de machos, principalmente na mata, onde a proporção sexual

foi bem acentuada, chegando a uma quantidade de fêmeas cinco vezes maior que os

machos.

Tabela 9 - Análise do Modelo Linear Generalizado relacionando área-sexo sobre a proporção sexual e

abundância média de flebotomíneos coletados.

Espécies

Mata Peridomicílio

♂ ♀ ♂/♀ ♂ ♀ ♂/♀

Ev. walkeri 83,75 43,83 1,91 0,50 0,42 1,19

Lu. longipalpis 0,42 0,00 - 16,75 4,08 4,10

Mi. schreiberi 1,17 5,00 0,23 0,00 0,08 -

77

5 DISCUSSÃO

Um dos desafios referentes ao controle das leishmanioses é a falta de

conhecimento sobre as condições epidemiológicas, principalmente as que se referem

a distribuição das populações dos flebotomíneos, seus comportamentos e

identificação destas espécies (SANGUINETTE et al., 2015).

É notória a relação de dependência existente entre os moradores da ZPA-

9 e entorno com as matas fragmentadas de mata atlântica ainda existentes. Diversos

trabalhos tem demonstrado tendência de aumento da adaptação de flebotomíneos ao

peridomicílio como uma resposta à invasão humana e deflorestação, com aumento no

risco de transmissão da Leishmania (BRANDÃO-FILHO et al., 2011; XIMENES;

SOUZA; CASTELLÓN, 1999).

A caracterização das áreas de coleta é bem semelhante à descrita por

Brandão-Filho et al. (2011). A diversidade de espécies de flebotomíneos encontrada

corrobora com o mesmo estudo, tendo os pontos localizados na mata apresentado

maior biodiversidade, quando comparado ao peridomicílio.

A presença abundante de animais domésticos criados no peridomicílio

favorece a atração e ocorrência de espécies de flebotomíneos, que em associação ao

manejo inadequado de matéria orgânica, gera microhabitats favoráveis a colonização

dos vetores de Leishmania, como Lu. longipalpis, aumentando o risco de infecção

(HORBY et al., 2014; HOYOS-LÓPEZ et al., 2016; XIMENES; SOUZA; CASTELLÓN,

1999).

Apesar dos dados serem relativamente incipientes para afirmar uma

sazonalidade das populações de flebotomíneos, estas parecem predominar de forma

mais abundante em dois momentos diferentes do período chuvoso anual, sendo os

meses de fevereiro e abril com maiores picos de captura, corroborando com outros

estudos semelhantes (MARCONDES; SANTOS-NETO; LOZOVEI, 2001; MOSCHIN

et al., 2013; OLIVEIRA et al., 2013; SILVA et al., 2012; XIMENES et al., 2006). Como

os dados de defasagem demonstraram, a resposta de cada espécie é variável,

embora Lu. longipalpis e Sc. sordellii tenham uma resposta de aumento da população

78

mais rápida, compreendendo períodos menores que um mês, o que reforça os

resultados encontrados por Ximenes et al. (2006). É necessário um acompanhamento

de maior período para verificar se ocorre de fato uma sazonalidade nas populações

de flebotomíneos da ZPA-9 e entorno.

A pluviosidade parece ser o principal fator que atua na flutuação das

populações dos flebotomíneos ao longo do ano. A precipitação, aliada à umidade do

solo, aumenta a disponibilidade de alimento, hospedeiros e microhabitats favoráveis

ao desenvolvimento. Isto explica a maior abundância de flebotomíneos capturadas no

período chuvoso.

No Rio Grande do Norte, Lu. longipalpis é o vetor consagrado da LV,

apresentando uma ampla distribuição espacial, embora predomine em ecótopos

peridomiciliares, como os resultados deste trabalho demonstraram, corroborando com

estudos anteriores (CORTEZ et al., 2007; MACEDO-SILVA et al., 2014). Sua

capacidade adaptativa reforça o seu papel antropofílico, apresentando uma grande

importância no fenômeno da urbanização da LV, o que justifica a vigilância

entomológica constante sobre a mesma. Lu. longipalpis apresenta um hábito alimentar

extremamente eclético, alimentando-se de animais domésticos e silvestres, além do

próprio homem. Tende a colonizar habitats secos ou fortemente alterados por ação

humana na Caatinga e no litoral, demonstrando sua ampla valência ecológica. É rara

ou ausente em manchas florestais mais úmidas ou conservadas, como a Mata

Atlântica (DIAS-LIMA; GUEDES; SHERLOCK, 2003; MACEDO-SILVA et al., 2014;

OLIVEIRA et al., 2013). Em um estudo realizado em Minas Gerais, Lu. longipalpis foi

coletado em grande abundância nos habitats com menor influência antropogênica,

este fato favorece a hipótese de que Lu. longipalpis faz parte de um complexo de

espécies, sendo que as diferentes populações exibem padrões de comportamento

diferente e, possivelmente, possuem diferenças acerca de sua capacidade e

competência vetorial, o que explica a grande quantidade de casos no nordeste em

relação às outras regiões (BAUZER et al., 2007; CASANOVA et al., 2015; SOUZA et

al., 2008; SOUZA; BRAZIL; ARAKI, 2017; URIBE, 1999).

No que diz respeito a Ps. wellcomei, apesar da pouquíssima abundância

encontrada, é importante manter a vigilância entomológica e acompanhar a dispersão

79

desta espécie devido à sua intensa antropofilia, realizada até mesmo em período

diurno. No RN, estudos anteriores demonstraram que esta espécie é exclusivamente

associada à ambientes florestais silvestres (PINHEIRO et al., 2013a, 2013b, 2016a,

2016b; SILVA et al., 2013), todavia, neste trabalho houve captura desta espécie em

ambiente peridomiciliar, evidência de que fêmeas estão dispersando-se em direção

às casas, possivelmente à procura de hospedeiros para alimentação sanguínea.

A baixa densidade de Ps. wellcomei no peridomicílio pode ser explicada

pelo seu hábito predominantemente exofílico, tendendo a fêmea ao retorno à mata

após realizar espoliação sanguínea. Esta espécie é um vetor comprovado de L.

braziliensis (BRANDÃO-FILHO et al., 1998; READY et al., 1983; SILVA;

VASCONCELOS, 2005), pondo em risco ocupacional biológico toda a população da

ZPA-9 que depende da mata e seus arredores para o trabalho no cultivo de hortaliças.

Ev. walkeri é uma espécie que merece maior atenção da vigilância

entomológica. Em fragmentos de mata atlântica do Rio Grande do Norte esta espécie

tem demonstrado estar cada vez mais dominante dentro da estrutura comunitária dos

flebotomíneos, embora os trabalhos pioneiros demonstrem esta espécie como sendo

pouco abundante (CORTEZ et al., 2007; XIMENES et al., 2007, 2000). Esta espécie

parece estar associada à fragmentos de mata atlântica que estão passando por

processo de antropização em diferentes escalas, futuramente isto pode levar à um

fenômeno de adaptação semelhante ao sofrido por Lu. longipalpis. Apesar de Ev.

walkeri não ser considerado vetor de leishmaniose, esta espécie já foi encontrada

naturalmente infectada por Leishmania (Viannia) sp. (PINHEIRO et al., 2013a). O alto

índice de abundância (SISA) de Ev. walkeri silvestre encontrado neste estudo

corrobora com outros resultados semelhantes (PINHEIRO et al., 2013a, 2016b).

Em relação a Sc. sordellii, a resposta rápida frente às variáveis climáticas

pode estar relacionada diretamente com a ocorrência de sua fonte de espoliação

sanguínea, os vertebrados de sangue frio, principalmente anfíbios (DORVAL et al.,

2016), que se tornam mais disponíveis em períodos mais chuvosos. Esta espécie já

foi encontrada naturalmente infectada por tripanosomatídeo não identificado e

também por Leishmania (Leishmania) sp. (CARVALHO et al., 2017; SARAIVA et al.,

80

2015), o que sugere um potencial papel desta espécie como vetora, ainda que seja

em ciclos epidemiológicos silvestres restritos.

Segundo Pinto et al. (2012), Ev. lenti é uma espécie que compartilha as

mesmas preferências ecológicas com Lu. longipalpis, podendo ser utilizada como uma

espécie-índice para a detecção precoce do vetor em áreas silenciosas para LV. Além

disso, Ev. lenti já foi encontrado naturalmente infectado por L. braziliensis

(MARGONARI et al., 2010), o que justifica a competência vetorial e o monitoramento

desta espécie. São necessários estudos mais aprofundados a fim de obter

informações acerca da importância desta espécie no ciclo das leishmanioses, visto

que pode ser encontrada no peridomicílio com relativa facilidade, principalmente nos

períodos mais chuvosos.

A dominância de Ev. evandroi mostrou-se menos comum apenas que Ev.

walkeri e Lu. longipalpis, sendo a terceira espécie mais comum nas capturas,

ocupando uma posição semelhante aos achados descritos por Brandão-Filho et al.

(2011) e Ximenes, Souza e Castellón (1999). Ev. evandroi é considerada uma espécie

eclética em relação à escolha de seus biótopos e antropofílica acerca dos

hospedeiros, embora nunca tenha sido incriminada como uma espécie vetora de

Leishmania (XIMENES; SOUZA; CASTELLÓN, 1999). Em contrapartida, os autores

do estudo citado anteriormente encontraram, através da captura em galinheiros com

armadilha CDC, uma proporção sexual favorecendo as fêmeas, enquanto no presente

trabalho o número de machos foi sensivelmente maior. No entanto, na mata, onde

estão inseridos os abrigos de animais silvestres, o resultado demonstrou uma

proporção maior de machos, corroborando com o estudo dos mesmos autores citados.

Segundo Cortez et al. (2007), as interações específicas, competição por

espaço, corte, locais de repouso e alterações no microclima dos habitats pode resultar

na flutuação da densidade de flebotomíneos. Isto explica o fato de espécies

comumente encontradas em áreas de mata, tais como Ev. walkeri, Ev. lenti, Ps.

wellcomei e Mi. schreiberi, também serem encontradas de forma pontual no

peridomicílio. O aumento sazonal das populações destas espécies pode estimular a

competição e promover a dispersão para o peridomicílio, onde há disponibilidade de

abrigo e hospedeiros.

81

Ainda, o estudo de Pinheiro et al. (2013a) sugere que os flebotomíneos

praticam o voo dispersivo para a procura de alimentação em áreas habitadas por

humanos. Constatou-se que os flebotomíneos adaptaram-se em obter carboidratos

de plantas exóticas, cujos monossacarídeos absorvidos pelos flebotomíneos

coincidiram com aqueles encontrados em Eucalyptus sp. e Pennisetum pupureum

(Capim-elefante). O peridomicílio das casas da ZPA-9 possui diversas árvores

frutíferas nativas e exóticas, implicando em uma potencial fonte de açúcar para os

flebotomíneos.

Diversos trabalhos demonstram que normalmente o ecótopo urbano ou

peridomiciliar abriga uma maior abundância de flebotomíneos em relação ao ambiente

extradomiciliar (FERREIRA et al., 2013; LOIOLA; DA SILVA; GALATI, 2007;

SANGUINETTE et al., 2015; VIRGENS et al., 2015), entretanto, os resultados deste

trabalho demonstram justamente o contrário, a região de mata abriga uma maior

abundância de flebotomíneos em relação ao peridomicílio. O processo de

antropização da ZPA-9 parece ainda estar em curso, isso explica a baixa densidade

de flebotomíneos encontrada no peridomicílio, embora o pouco deste processo já

tenha sido o suficiente para que Lu. longipalpis tenha se estabelecido e colonizado os

espaços peridomiciliares.

A proporção entre os sexos revelou uma maior quantidade de machos em

relação às fêmeas. Esta divergência entre os sexos está relacionada com o perfil de

comportamento e estratégia de corte em “lekking” adotado pelos machos de Lu.

longipalpis (KELLY; DYE, 1997; XIMENES et al., 2006). Ainda, os números de Ev.

walkeri sugerem que os machos desta espécie tenham o mesmo tipo de

comportamento adotado pela espécie citada anteriormente. Em contrapartida, Sc.

sordellii, Mi. schreiberi e Ps. wellcomei são espécies em que, via de regra, fêmeas são

coletadas em maior quantidade – como demonstrado neste trabalho, o que levanta a

hipótese de que as estratégias reprodutivas adotadas por estas três espécies sejam

diferentes.

Em um estudo envolvendo os fatores associados à soroprevalência de

leishmaniose em cães que vivem nos arredores de fragmentos de mata atlântica, as

galinhas foram os animais mais comumente encontrados nas casas investigadas,

82

embora tenha sido atribuído um caráter protetivo à sua presença (CURI et al., 2014).

De forma controversa, apesar de não haver registros de infecções aviárias por

Leishmania, estudos atestam que a alimentação sanguínea fornecida por esses

animais é adequada no que concerne ao fornecimento de nutrientes essenciais para

os flebotomíneos e, tão importante quanto, não inibe o desenvolvimento do parasito

(NOGUERA; RONDÓN; NIEVES, 2006; PRUZINOVA; VOTYPKA; VOLF, 2013;

SANT’ANNA et al., 2010). Deste modo, a vigilância entomológica em locais de criação

destes animais, como os peridomicílio das casas na ZPA-9, se torna mais importante

ainda, visto que claramente são potenciais criadouros e fonte de desencadeamento

de cadeias de transmissão das leishmanioses.

O atual contexto da influência climática sobre os vetores de doenças tem

levantado discussões acerca do impacto causado nas dinâmicas de transmissão de

zoonoses, dentre elas as leishmanioses tegumentar e visceral. Alguns trabalhos

demonstram associações entre a flutuação das populações de flebotomíneos, casos

de leishmanioses e as fases posteriores à Oscilação Sul do El Niño (CHAVES et al.,

2014; FRANKE et al., 2002), o que demonstra um claro impacto das variáveis

climáticas sobre a comunidade dos flebotomíneos, assim como ficou evidenciado

neste trabalho, principalmente pela ação dos níveis de pluviosidade.

O ecoturismo é uma atividade recreativa que tem ocupado um espaço no

crescimento econômico no Brasil (TONELLI et al., 2017). O ecoturismo de baixo

impacto é uma atividade que potencialmente estuda-se implantar na área e

proximidades da ZPA-9, será feita através da implantação de trilhas interpretativas

(NATAL, 2016). Apesar da ausência de evidência da circulação de Leishmania na área

próxima da ZPA-9, o bairro de Lagoa Azul, um dos três bairros onde a ZPA-9 está

inserida, apresenta um dos maiores índices de casos de LV em Natal (BARBOSA,

2016), elevando o risco de exposição dos turistas nas matas (CURI et al., 2014;

SARAIVA et al., 2015). É necessário um estudo mais aprofundado do local para

identificar se o risco de infecção no local do estudo é tolerável ou não.

A Mata Atlântica consiste de um ecossistema que atua como um hot spot,

com altos níveis de endemismo, embora sua distribuição seja altamente fragmentada

e ocupe a porção mais desenvolvida do Brasil. Há uma forte presença de

83

impulsionadores das alterações nas dinâmicas de transmissão das leishmanioses,

como as mudanças ambientais antropogênicas e aproximação da interface entre

humanos, animais domésticos, animais silvestres e vetores. Entretanto, apesar da

existência de programas de prevenção em áreas com características rurais, como a

ZPA-9, locais com a presença de zonas rurais próximas à fragmentos florestais tem

recebido pouca atenção do governo e das pesquisas científicas em termos de atenção

e saúde (CURI et al., 2014).

A perda e fragmentação de habitat, como pode ser visto nas atividades

agrícolas na ZPA-9, junto ao declínio da biodiversidade pode causar, dentre vários

efeitos, alterações na ecologia dos parasitos, resultando em aumento da taxa de

infecção em animais silvestres ou até a adaptação dos vetores à ambientes que

sofreram ação antrópica, como é o caso de Lu. longipalpis (DIAS-LIMA; GUEDES;

SHERLOCK, 2003; SERVICE, 1991).

As armadilhas CDC são mais eficientes em capturar flebotomíneos em

relação à isca humana, até mesmo armadilhas luminosas com iscas animais

apresentaram-se menos eficientes quando comparadas apenas às que emitiam luz

sem isca animal, chegando a atrair espécies que são conhecidamente pouco

fototrópicas, como a Bichromomyia flaviscutellata (GOMES; GALATI, 1989). A

capacidade atrativa da luz não pode ser ignorada, isso justifica seu uso em larga

escala nas pesquisas e estimula os estudos sobre como torná-la mais eficiente.

Existe uma tendência de mercado acerca da redução na produção e no

consumo de lâmpadas incandescentes, isso afeta o custo-benefício deste tipo de

produto, que acaba por se tornar mais dispendioso, colocando o LED em evidência.

A substituição das lâmpadas na vigilância entomológica é apenas uma questão de

tempo, tendo em vista as claras vantagens que a tecnologia LED possui sobre as

lâmpadas incandescentes (ABILUMI, 2017; COHNSTAEDT; GILLEN;

MUNSTERMANN, 2008).

O resultado de uma maior atração dos flebotomíneos pelo LED azul

exposto neste trabalho corrobora com os achados de outros estudos com

flebotomíneos e outros insetos (SERRANO et al., 2016; TCHOUASSI et al., 2012;

84

YANG et al., 2014). É inevitável afirmar que as lâmpadas LED atraem melhor os

flebotomíneos, no entanto, existe uma diversidade de cores que podem ser utilizadas.

Neste trabalho observamos que o LED azul teve uma maior abundância de

flebotomíneos, ao passo que o LED vermelho apresentou uma maior diversidade.

Sendo assim, antes de escolher qual LED utilizar, em futuras capturas é importante

planejar o objetivo a ser alcançado, pois é provável que haja variações nos resultados

se utilizadas cores diferentes.

Diversos trabalhos envolvendo insetos e LED têm demonstrado que a cor

vermelha é menos atrativa, o que corrobora com o resultado encontrado neste estudo

(HOPE et al., 2015; RODRÍGUEZ-ROJAS et al., 2016; SILVA; DA SILVA; REBÊLO,

2016). No entanto, Hoel et al. (2007) afirma que o LED vermelho é mais eficiente em

áreas onde há predomínio de Phlebotomus papatasi. Sendo assim, parece haver uma

divergência no conjunto dos receptores fotossensíveis entre os grupos de

flebotomíneos do Velho e Novo Mundo, que se mostra mais diverso do que aparenta.

Apesar de ter capturado uma menor quantidade de flebotomíneos,

surpreendentemente o LED vermelho mostrou um maior índice de diversidade e

capturou, proporcionalmente, uma considerável quantidade de fêmeas. McCulloch,

Osorio e Briscoe (2016) estudaram o dimorfismo sexual no olho composto da

borboleta Heliconius erato (Lepidoptera: Nymphalidae) e identificaram que os machos

e fêmeas diferem na quantidade de fotorreceptores e na expressão de genes de

proteínas opsinas. Isso sugere a possibilidade dos machos e fêmeas de flebotomíneos

perceberem as pistas visuais de maneiras diferentes. Sabe-se que algumas espécies

de mosquito possuem alguma sensibilidade para ondas infravermelhas (IV) (λ > 630

nm) (BENTLEY et al., 2009); sendo assim, é possível inferir que a maior proporção de

fêmeas de flebotomíneos no LED vermelho com banda espectral próxima ao IV (620-

630 nm) talvez seja uma adaptação para a procura de hospedeiros, visto que

mamíferos naturalmente emitem ondas do espectro infravermelho. Entretanto, uma

provável baixa acuidade visual nesse comprimento de onda comprometa esse sistema

de navegação, podendo as pistas semioquímicas terem um maior peso nesse

comportamento.

85

A atratividade das armadilhas baseadas em lâmpadas de LED é bastante

variável entre as espécies, sendo ideal que sejam realizados experimentos em

laboratório a nível de espécie, a fim de que se tenha uma noção mais exata do quanto

cada espécie é atraída por determinada faixa de comprimento de onda (FERNÁNDEZ

et al., 2015; HOEL et al., 2007; MELLOR; HAMILTON; ANDERSON, 1996; MELLOR;

HAMILTON, 2003; MOSCHIN et al., 2013; SERRANO et al., 2016). Estudos

posteriores podem aprofundar com a adição de mais cores, além da utilização de

unidades de LEDs mistos, potencialmente incrementando a eficácia das capturas,

principalmente das espécies comumente subrepresentadas (HOPE et al., 2015).

Quando analisado o conjunto cor-área do modelo linear generalizado, nota-

se que há uma tendência em se coletar Ev. walkeri, Ev. evandroi e a abundância global

de flebotomíneos em números diferentes utilizando lâmpadas de mesmo espectro em

locais diferentes, isso sugere que a influência externa de outras fontes luminosas não

deve ser ignorada na fototaxia dos flebotomíneos; é provável que a captura destas

espécies seja influenciada através da competição luminosa acarretada pela emissão

de luz por fontes de iluminação externas, como postes de iluminação pública ou até

mesmo lâmpadas das próprias casas.

Por outro lado, quando observamos o grupo área-sexo, tende-se a capturar

mais flebotomíneos de um sexo das espécies Ev. walkeri, Lu. longipalpis e Mi.

schreiberi, desbalanceando a proporção sexual. Globalmente, a proporção entre os

sexos foi de 1,71 macho para cada fêmea, porém, quando observamos os dados do

ponto de vista dos dois ecótopos estudados, a proporção sexual muda bastante no

peridomicílio, apresentando um valor de 3,37 machos para cada fêmea. Este dado

corrobora com comportamento reprodutivo em lekking para Lu. longipalpis (XIMENES

et al., 2006; XIMENES; SOUZA; CASTELLON, 1999) e reforça a hipótese de que Ev.

walkeri também realiza o mesmo tipo de comportamento sexual. No entanto, Mi.

schreiberi apresentou um grande número de fêmeas na região da mata, exibindo uma

proporção sexual de apenas 0,23 machos por cada fêmea, com uma taxa de captura

quase 5 vezes maior que os machos. Este dado demonstra que a estratégia de corte

utilizada por esta espécie provavelmente é diferente da adotada por Lu. longipalpis.

86

Os estudos envolvendo flebotomíneos costumam serem conduzidos em

diferentes contextos ambientais, sazonais e de métodos de captura, isso leva à um

enviesamento dos próprios dados. Existem limitações intrínsecas nos métodos de

captura baseados em luz. Desta forma, trazendo para o contexto da vigilância

epidemiológica, não apenas o melhoramento da eficácia dos métodos de capturas é

necessário, mas também uma mescla das técnicas a fim de obter um resultado mais

fiel e adequado à realidade.

A abundância de flebotomíneos coletados pelo LED azul foi cerca de 1,76

vezes maior que a lâmpada incandescente, corroborando com os dados de outros

estudos (BURKETT; BUTLER; KLINE, 1998; COHNSTAEDT; GILLEN;

MUNSTERMANN, 2008; PRICE; BAKER, 2016). Os flebotomíneos, no geral, parecem

responder melhor aos estímulos visuais pertencentes à banda espectral do

comprimento de onda referente as cores azul-verde e ultravioleta (FERNÁNDEZ et al.,

2015; HASHIGUCHI et al., 2014; JERALDO et al., 2012; MÜLLER et al., 2015;

SERRANO et al., 2016; SILVA et al., 2015; SILVA; DA SILVA; REBÊLO, 2016),

embora outros autores atribuam à lâmpada incandescente um melhor poder atrativo

(RODRÍGUEZ-ROJAS et al., 2016). Os resultados encontrados sugerem que as

lâmpadas incandescentes podem ser perfeitamente substituídas por lâmpadas de

tecnologia LED sem prejuízo algum in situ na sensibilidade de captura do método,

ainda, apresentando maiores valores de diversidade e abundância, principalmente na

mata. Dentre as opções analisadas neste estudo, o LED azul é o mais promissor, por

detectar de forma mais abundante as espécies nos diferentes pontos, como

demonstrado através de sua capacidade atrativa à Ev. lenti no peridomicílio, além das

demais espécies.

O fototropismo dos flebotomíneos parece não ser apenas dependente do

comprimento de onda, mas também da intensidade de luz emitida pelas lâmpadas

(MELLOR; HAMILTON, 2003; SNYDER; CERNICCHIARO; COHNSTAEDT, 2016).

Desta forma, recomenda-se utilizar LEDs que tenham valores de intensidade luminosa

mais elevados, com o intuito de melhorar as capturas.

Em um estudo envolvendo atração espectral de Culicoides sonorensis

Wirth & Jones (Diptera: Ceratopogonidae), Snyder, Cernicchiaro e Cohnstaedt (2016)

87

identificaram mudanças na resposta atrativa à luz UV de acordo com o fornecimento

de carboidratos antes e/ou durante os ensaios experimentais, ampliando o espectro

de resposta dos maruins. Isto demonstra claramente que o comportamento de

forrageio pode influenciar na atração espectral, podendo influenciar na resposta

comportamental a bandas espectrais que em situações comuns não sejam atrativas;

a resposta relativamente exacerbada das fêmeas ao LED vermelho pode ter sido

causada pelo fato das fêmeas estarem procurando carboidratos.

A percepção de cores parece ter um valor adaptativo importante na

sobrevivência e reprodução dos flebotomíneos, as pistas visuais fornecidas pelos

hospedeiros, aliadas aos cairomônios, influenciam diretamente na taxa de sucesso de

grupo de insetos. A atratividade à luz verde relatada por vários estudos (SILVA et al.,

2015; SILVA; DA SILVA; REBÊLO, 2016), pode estar relacionada à percepção do

tecido vegetal, como as folhas, por exemplo; no entanto, a disparidade entre os grupos

de flebotomíneos acerca de seu espectro luminoso ótimo de atração influencia

diretamente em sua bionomia, a atração por frutos e flores (JUNNILA; MÜLLER;

SCHLEIN, 2011; MÜLLER; REVAY; SCHLEIN, 2011; MÜLLER; SCHLEIN, 2004) de

diferentes cores pode estar diretamente relacionada à isso, embora necessite de

estudos mais aprofundados, incluindo aí a identificação dos espectros ótimos dos

fotorreceptores de cada espécie, principalmente as que são vetores comprovados ou

suspeitos.

No campo da profilaxia, a educação em saúde e o estímulo ao uso de

roupagem adequada pelos moradores e ecoturistas podem ser utilizados como

ferramenta no combate à transmissão das leishmanioses, além de unir toda a

comunidade que depende da ZPA-9 para sua subsistência ou como local de moradia.

O poder público possui um papel importante nisto, pois é quem deve informar da

maneira correta e mais eficiente possível (AMÓRA et al., 2009; MAROLI et al., 2013).

88

6 CONCLUSÕES

✓ A fauna de flebotomíneos da Zona de Proteção Ambiental 9 é pouco diversa,

quando comparada a outras áreas abrangendo sete espécies, distribuídas entre

os gêneros: Lutzomyia, Evandromyia, Sciopemyia, Psychodopygus e

Micropygomyia.

✓ A presença de espécies importantes nos ciclos de transmissão das leishmanioses,

como Lu. longipalpis e Ps. wellcomei, em ambientes peridomiciliares chama

atenção para a necessidade de vigilância permanente em relação as duas

espécies e para o risco de transmissão de leishmaniose.

✓ Ev. walkeri é a espécie mais frequente e abundante na ZPA-9 e suas cercanias

durante o ano todo. A dispersão desta espécie para o peridomicílio e o fato de já

ter sido encontrada naturalmente infectada, a faz merecer atenção das autoridades

competentes à vigilância entomológica da região.

✓ Dentre as espécies que ocorrem na área de estudo, as populações de Lu.

longipalpis e Sc. sordellii são as que aumentam de abundância em períodos mais

curtos frente aos níveis de pluviosidade.

✓ A abundância dos flebotomíneos aumenta no período chuvoso, apresentando um

padrão bimodal, com picos de densidade em fevereiro e abril.

✓ Os níveis de pluviosidade e umidade influenciam na abundância dos

flebotomíneos, desta forma, é importante reforçar a vigilância entomológica nos

períodos em que há aumento das populações de flebotomíneos.

✓ Em relação a abundância, as armadilhas que utilizam LED azul apresentaram uma

maior eficácia na captura dos flebotomíneos na mata, apresentando valores quase

duas vezes maiores que a lâmpada incandescente.

89

✓ O LED vermelho, apesar de ter apresentado uma baixa densidade de

flebotomíneos, apresentou o maior índice de diversidade de capturas, desta forma,

seu papel na vigilância entomológica não deve ser desprezado.

✓ As lâmpadas com tecnologia LED podem substituir favoravelmente a atração e

captura das espécies de flebotomíneos, aumentando a eficácia na diversidade e

abundância dos insetos.

90

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