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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIROINSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
HERBIVORIA EM Clusia hilariana (CLUSIACEAE) NO PARQUE NACIONAL
DA RESTINGA DE JURUBATIBA (RJ)
VAGNER REIS DA SILVEIRA
ORIENTADOR: DR. RICARDO FERREIRA MONTEIRO
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Ecologia do Instituto de
Biologia da Universidade Federal do Rio de
Janeiro, como parte dos requisitos
necessários à obtenção do título de Mestre
em Ecologia.
Rio de Janeiro, RJ – BrasilFevereiro de 2007
Livros Grátis
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ii
FICHA CATALOGRÁFICA
SILVEIRA, VAGNER REIS
Herbivoria em Clusia hilariana (Clusiaceae) no Parque Nacional da Restinga de
Jurubatiba (RJ) [ Rio de Janeiro] 2007
XXp. 29,7cm (Instituto de Biologia/UFRJ, MSc., Ecologia,2005)
Dissertação – Universidade Federal do Rio de Janeiro, PPGE
1. Restinga de Jurubatiba 2. Insetos fitófagos 3. Clusia hilariana
I. IB/UFRJ II. Título (série)
iii
Vagner Reis da Silveira
Herbivoria em Clusia hilariana (Clusiaceae) no Parque Nacional da Restinga de
Jurubatiba(RJ)
Rio de Janeiro, Fevereiro de 2007
_____________________________________________Prof. Dr. Ricardo Ferreira Monteiro - UFRJ
_____________________________________________Profa. Dra. Helena Piccoli Romanowski - UFRGS
_____________________________________________Prof. Dr.Marcelo Trindade Nascimento - UENF
iv
AGRADECIMENTOS
Gostaria de agradecer primeiramente a maravilhosa turma 2000/2. Wellington,
Pingüim, Marcio, Edgard, Bela, Bateman, Ada, André, Titi, Glauber, “as panteras”,
Thiago, Luiz, Thadeu, Fernanda, Priscila Lange, “Pripous”, Carla, Guilherme, Isabel,
Rachel, Aline, Xana, Mucuna e a todos outros.
Aos meus amigos de tantos eventos biológicos como a Bio Semana, Lorean,
Ursula (Xú), Marcele, Ana, Tio Chico, muito obrigado pela força. Aos amigos do
Interbio, Paulista (UFPR), Marcela (UFPR), Narck (UEL), Xexéu (UNESP), Goku
(UNESP), Lacraia (UNESP), Fratu (UNESP), Moicano (PUC-Camp), Gustavo (UNB),
Xiquinho (Ribeirão), Cabeça (USP), Irene (UNB), Clarice (UNESP), Bigode (UFMG),
Zapa e Java (UNICAMP) e a todos, muito obrigado pelos 4 dias mais engraçados de
minha vida.
Aos meus amigos do C.A., Teo, Livio, Kiko, Karine, Luiza, Carlinha e
Cristiano, eu gostaria não de agradecer, mas de poder apertar a mão de cada um por
tudo que aprendi com vocês.
As três grandes irmãs, Laís, Natália e Sama. Obrigado pelo carinho.
A toda galera do LEI, Milena, Diana, Pimenta, Vivian, Viviane, Abacaxi, Jiraia,
Raquel, Hugo, Luciano, Rafael, Jéssica. Muito obrigado pelas aventuras no campo. Vou
sentir uma saudade enorme de povo doido.
Aos professores Jorge Nessimian e Ricardo Iglesias por compartilharem parte de
sua sabedoria.
Aos professores Fernando Fernandez e Érica Caramaschi pelos ensinamentos e
pela amizade.
Ao professor Jean Valentim pelas aulas extras de estatística.
v
À professora Maria Fernanda e profa. Aglai por todo carinho e confiança
depositados em mim.
À professora Dorothy por toda ajuda que me ofereceu.
Aos meus ex-orientadores Bernardo e Blanche por todo o carinho.
Aos meus irmãos insulanos (ou quase isso) Seguinho, Rato, Rafael, Dani,
Cassuga, Gregu, Pedrão, Rodrigão, Flavio, Chicão, Ceiça, Marcele, Carlinha, Vitor e
Rafa obrigado por tudo.
Aos amigos do Laboratório de Ecologia de Peixes, da Entomologia, da Ecologia
Vegetal, do LabVert pela divertidas saídas de campo.
Aos meus alunos e amigos do Cederj, Isabela, Denise, Carol, Vanessa, Sávio,
Fernando, Roberto, Jak, Ive, Nícia, Bia, Ana Paula, Luciana, Vinícius, Thiago, Vitor,
Zeca, Clicia, Michele, Marcos (Jesus) e a todos os outros um grande abraço.
Aos meus amigos que moraram ou passaram pelo no apartamento, Henrique,
Mauricinho, Vinicius, Rômulo, Mineiro, Ade, Narck, Dani, e a galera do Interbio que
provou que o apartamento era maior que eu imaginava.
A toda minha família, especialmente para minha mãe, por ser um exemplo de
mãe e de ser humano.
A maior amiga do mundo, aquela que segura sua mão quando se precisa de
ajuda e que puxa sua orelha. Para ti, Lori, um agradecimento super especial.
Aos meus orientadores Ricardo e Margarete, por toda a paciência e pelos
ensinamentos.
Ao Professor Marcelo Trindade e a Professora Helena Romanowski pela
generosidade e paciência de d ler minha tese no carnaval.
Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia.
A CAPEs e ao CNPq/Peld pelo financiamento.
vi
RESUMO GERAL
O presente trabalho objetiva contribuir com o conhecimento sobre as espécies de
insetos fitófagos associados à Clusia hilariana (Clusiaceae), uma das espécies de planta
mais abundantes no Parque Nacional de Restinga de Jurubatiba (PNRJ). Além disso,
procurou-se avaliar a intensidade da ação e o papel desses insetos sobre a planta e quais
os efeitos dessas interações.
Durante 36 meses, de janeiro de 2003 a dezembro de 2005, foram vistoriadas 20
plantas maduras por área, totalizando 1440 vistorias, em duas áreas do PNRJ, em dois
sítios a Formação Arbustiva Aberta de Clusia e a Formação de Ericácea. Além dessas
plantas, outras 15 foram selecionadas (cinco de cada sexo e cinco senis) para a
realização de experimento de simulação e observação de herbivoria em campo e analisar
as diferentes respostas de acordo com o sexo e idade da planta hospedeira.
No primeiro capítulo, são apresentados a composição da assembléia de insetos
fitófagos associada à C. hilariana e os aspectos ecológicos relevantes que foram
observados em campo sobre as espécies. Foram encontradas 14 espécies,
exclusivamente da ordem Lepidoptera, sendo Chloropaschia granitalis (Felder & Rog.
1875) (Pyralidae) a espécie mais abundante em ambas as áreas.
No segundo capítulo, são apresentados dados sobre a estrutura da comunidade
associada à planta em questão. Das 14 espécies encontradas, apenas três apresentaram
mais de 100 indivíduos, correspondendo a 93% das lagartas encontradas. Esse padrão
de poucas espécies muito abundantes e a grande maioria deles rara tem sido observado
em outras comunidades na restinga, no cerrado e em outros ecossistemas tropicais. Não
foi encontrada diferença significativa para entre as duas estações (seca e úmida).
Entretanto Chloropaschia granitalis teve predomínio na estação mais seca do ano.
vii
Também não foi encontrada relação entre a produção de folhas novas e a abundância de
lagartas.
No terceiro capítulo, a comunidade de insetos foi avaliada em relação ao sexo e
idade da planta hospedeira e avaliou-se o efeito provocado pela herbivoria das espécies
mais abundantes, em cada sexo e idade de C. hilariana. Não foram encontradas
diferenças nas abundâncias das lagartas entre os sexos. A abundância e riqueza dos
insetos nas plantas maduras foram significativamente maiores em relação às plantas
senis.
Quanto à resposta ao tratamento de poda das plantas, obteve-se um crescimento
significativamente maior quando comparado ao controle. Não foram encontradas
diferenças nas respostas de ataque entre os sexos e idade da planta hospedeira. Porém o
ataque das espécies de lagartas mais abundantes teve um efeito negativo, aumentando a
mortalidade dos ramos em ambos os sexos.
viii
ABSTRACT
This work aims to increase our knowledge on the herbivorous insect species
associated with Clusia hilariana (Clusiaceae), one of the most abundant plant species in
the Restinga of Jurubatiba National Park (PNRJ). Furthermore, it attempts to assess the
intensity and role of these insects on the plant and the effects of these interactions.
During 36 months, from January 2003 to December 2005, 40 mature plants were
inspected, totaling 1440 observations, in two PNRJ plant formations: Clusia open scrub
and Ericaceae open scrub. Besides these plants, 15 others were selected (five of each
sex and five senescent plants) to carry out herbivory simulation experiment in the field
and to observe different responses in accordance with the sex and age of the host plant.
In the first chapter, the composition of herbivorous insects associated with C.
hilariana is given as well as relevant ecological aspects that were observed in the field
on the species. Fourteen species of Lepidoptera were recorded, with Chloropaschia
granitalis (Felder & Rog. 1875) (Pyralidae) the most abundant species in both
vegetation types.
In the second chapter, the structure of the community associated with the plant
in question is presented. Of the 14 species recorded, only three had over 100
individuals, constituting 93% of the caterpillars. This pattern of few, very abundant, for
the most part rare species has been observed in other restinga communities, in cerrado
and other tropical ecosystems. There was no significant difference between the two
seasons (dry and humid). However, Chloropaschia granitalis predominated in the dry
season. Also, there was no relationship between the production of new leaves and
abundance of caterpillars.
In the third chapter, the insect community was assessed in relation to sex and age
of the host plant. The effect of herbivory by the most abundant species was assessed for
ix
each sex and age of C. hilariana. No difference was found in the abundance of
caterpillars between the sexes. The abundance and richness of insects in the mature
plants were significantly greater in relation to the senescent plants.
As regards the response to pruning the plants, growth was significantly greater in
the adults when compared to the control. No differences were found in the attack
responses between the sexes and age of the host plant. However the attack of the most
abundant caterpillar species had a negative effect, increasing branch mortality in both
sexes.
x
LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Figura 1: Clusia hilariana no Parque Nacional de Restinga de Jurubatiba, Estado do Rio
de Janeiro. .......................................................................................................................10
Figura 1.1 Localização do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba-RJ e detalhe
indicando as três áreas de estudo: área 1 – Formação Arbustiva Aberta de Clusia; área 2
– Formação de Ericaceae; área 3 – Formação Arbustiva Aberta de Clusia................... 15
Figuras 1.2: Figuras 1.2: Lagartas exófiticas associadas à Clusia hilariana...................21
Figura 2.1: Localização do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba e detalhe
indicando as duas áreas de estudo: área 1 – Formação Arbustiva Aberta de Clusia e área
2 – Formação de Ericaceae..............................................................................................29
Figura 2.2: Diagrama climático da área de estudo, construído a partir dos dados
coletados de janeiro de 2003 a dezembro de 2005 em uma estação a cerca de 1 km da
área de estudo. Área preta – período com alta pluviosidade (outubro a março); área
cinza – período com pluviosidade moderada; área rachurada – período seco (abril a
setembro).........................................................................................................................30
Figura 2.3: Flutuação mensal da abundância total de lagartas encontradas em Clusia
hilariana durante os três anos de vistoria (2003 a 2005), no Parque Nacional da Restinga
de Jurubatiba-RJ..............................................................................................................34
xi
Figura 2.4: Correlação entre a abundância total mensal de lagartas e a variação de
temperatura atmosférica no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba ao longo dos três
anos de estudo................................................................................................................35
Figura 2.5: Flutuação populacional de Chloropaschia granitalis durante os três anos de
vistoria. Em 03 de julho de 2005 (seta), poucos dias antes da amostragem, a restinga foi
afetada por fortes ventos, o que pode ter ocasionado grande mortalidade de lagartas
dessa mariposa.................................................................................................................38
Figura 2.6: Correlação entre a abundância total mensal de lagartas de C. granitalis e a
variação de temperatura atmosférica no Parque Nacional de Restinga de
Jurubatiba.........................................................................................................................38
Figura 2.7: Variação no número de lagartas de C. granitalis e variação no número de
ramos com folhas novas por mês. ..................................................................................38
Figura 3.1: Trecho do PNRJ indicando a área (1) no do Parque Nacional de restinga de
Jurubatiba-RJ as plantas de C. hilariana foram vistoriadas............................................47
Figura 3.2: Abundância média das cinco espécies mais comuns em C. hilariana em
relação ao sexo. Chloropaschia granitalis apresentou diferença significativamente
maior nas plantas femininas em relação às plantas masculinas (barra preta – planta
masculina; barra branca – planta fêmea). .......................................................................52
xii
Figura 3.3: Abundância média das cinco espécies mais comuns em C. hilariana em
relação à idade. (barra preta – planta senil; barra branca – planta madura)....................53
Figura 3.4: Porcentagem média de ramos nas plantas masculinas e senis que rebrotaram
após o tratamento de poda...............................................................................................55
Figura 3.5 Crescimento foliar por ramo nas plantas masculinas (x=5,5; dp=±2,04),
femininas (x=5,0; dp=±2,59) e senis (x=3,9; dp=±2,88) após a poda (tratamento). (a)
planta maduras apresentaram crescimento foliar significativamente maior que as (b)
plantas senis.....................................................................................................................56
Figura 3.6: Porcentagem média de ramos mortos depois do ataque de cada uma das duas
espécies de lagartas de mariposas em plantas masculinas e femininas (cg – ataque de
Chloropaschia granitalis; dt – ataque de Deuterollyta sp.)..............................................61
xiii
LISTA DE TABELAS
Tabela 1.1: Espécies de Lepidoptera associadas a C. hilariana, no Parque Nacional da
Restinga de Jurubatiba- RJ, no período de janeiro de 2003 a Janeiro de 2006...............17
Tabela 2.1: Abundância relativa das espécies de lagartas encontrados em Clusia
hilariana..........................................................................................................................31
Tabela 2.2 Freqüência média mensal de plantas atacadas por espécie de Lepidoptera
encontrada em Clusia hilariana durantes os três anos de estudos em 40 plantas
vistoriadas no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba.............................................33
Tabela 3.1: Composição e Riqueza de insetos associados à Clusia hilariana em relação
ao sexo e a idade. ............................................................................................................52
Tabela 3.2: Acompanhamento da simulação de herbivoria em Clusia hilariana,
analisando as taxas de rebrotamento, crescimento foliar e mortalidade dos ramos no
tratamento, controle. s/r (%) - sem resposta....................................................................57
Tabela 3.3: Resposta dos ramos atacados de C. hilariana depois do ataque das lagartas
de Chloropaschia granitalis (cg) e Deuterollyta sp. (dt) (s/r – sem resposta)................61
xiv
SUMÁRIO
0. Introdução Geral.........................................................................................................1
1. ESPÉCIES DE LAGARTAS ASSOCIADAS À Clusia hilariana (CLUSIACEAE)
NA RESTINGA DE JURUBATIBA, RJ-BRASIL..................................................12
1.1 INTRODUÇÃO.............................................................................................12
1.2. MATERIAL E MÉTODOS..........................................................................13
Área de Estudo.........................................................................................13
Amostragem..............................................................................................14
1.3.RESULTADOS E DISCUSSÃO..................................................................15
Composição e riqueza de espécies............................................................15
Aspectos gerais das espécies de lagartas associadas a C. hilariana.........17
1.4 CONCLUSÕES.............................................................................................22
2. ESTRUTURA E DISTRIBUIÇÃO TEMPORAL DA COMUNIDADE DE
INSETOS FITÓFAGOS ASSOCIADOS À Clusia hilariana NA RESTINGA
DE JURUBATIBA (RJ)..........................................................................................25
2.1. INTRODUÇÃO............................................................................................25
2.2. MATERIAIS E MÉTODOS.........................................................................27
Área de Estudo.........................................................................................27
Amostragem.............................................................................................27
Dados Climáticos.....................................................................................30
2.3.RESULTADOS E DISCUSSÃO.................................................................31
Freqüência de plantas atacadas...............................................................32
xv
Distribuição temporal das lagartas............................................................33
Flutuação da população de lagartas de Chloropaschia granitalis.............36
2.4 CONCLUSÕES.............................................................................................39
3. . HERBIVORIA EM RELAÇÃO AO SEXO E IDADE DE Clusia hilariana.42
3.1 INTRODUÇÃO.............................................................................................42
3.2. MATÉRIAS E MÉTODOS..........................................................................46
Área de estudo............................................................................................46
Composição e abundância da entomofauna associada à Clusia hilariana
em relação ao sexo e idade.........................................................................47
Simulação de herbivoria ............................................................................48
Ataque das lagartas.....................................................................................49
Tratamento dos dados.................................................................................49
3.3.RESULTADOS E DISCUSSÃO...................................................................50
Composição e Estrutura da comunidade de insetos fitófagos em Clusia
hilariana em relação ao sexo e idade da planta hospedeira.......................50
Simulação de herbivoria..............................................................................53
Comparação entre os tratamentos de cada sexo e idade.................55
Resposta de C. hilariana ao ataque das lagartas.............................58
Herbivoria x Simulação...................................................................61
3.4.CONCLUSÕES.............................................................................................63
4. DISCUSSÃO GERAL.............................................................................................. 65
5. CONCLUSÕES GERAIS ........................................................................................70
6. BIBLIOGRAFIA GERAL....................................................................................... 73
1
INTRODUÇÃO GERAL
2
Segundo Lewinsohn et al. (2005) as contribuições feitas até agora sobre as
comunidades de insetos, ainda não são suficientes para criar generalizações seguras
sobre a diversidade de insetos e a importância do papel dos herbívoros nos
ecossistemas. Especialmente nos trópicos, com poucas exceções, só dados locais estão
disponíveis e esse conjunto de dados cobre pouco dos diversos habitats, e localidades,
principalmente em áreas de floresta, como a floresta Atlântica e Amazônia.
Somente com o aumento de estudos comparativos percorrendo grandes escalas e
trabalhos que quantifiquem as interações tróficas, além de descrições mais precisas será
possível testar as hipóteses sobre as comunidades de insetos fitófagos (Lewinsohn et al.
2005).
No Brasil, em especial no cerrado, vários levantamentos vem sendo realizados,
buscando o conhecimento da entomofauna, assim como a descrição de padrões da
estrutura da comunidade de insetos fitófagos em suas plantas hospedeiras e também dos
processos que regulam as populações de insetos (Diniz & Morais 1995, 1997; Diniz et
al. 1999, 2001, 2002 e Fernandes et al. 2004). Em outros biomas brasileiros, como a
Mata Atlântica e a restinga do Estado do Rio de Janeiro, um número crescente de
trabalhos têm sido realizados sobre a biologia, composição, estrutura e dinâmica de
insetos imaturos nas suas plantas hospedeiras, os quais vêm demonstrando uma grande
variedade de hábitos e uma considerável diversidade de padrões de ocorrência temporal
(Macedo et al. 1994; Monteiro & Macedo 2000; Flinte et al. 2003; Flinte & Macedo
2004; Grenha et al.2004; Macedo et al. 2004; Monteiro et al. 2004a, b, Flinte et al.
2006). Para o cerrado e a restinga, pode ser traçado padrões comum a esses ambientes
pesquisados, como a alta riqueza de espécies raras, com já havia sido sugerido por Price
et al. (1995). Novotny & Basset (2000) encontraram que 45% das espécies de insetos
associados a uma espécie de planta eram raras. Esses autores ressaltaram, ainda que, na
3
maioria dos casos, a espécie rara em uma espécie de planta era comum em outra espécie
de planta filogenticamente próxima, ou que uma espécie de inseto pode ser rara em uma
planta, mas pode estar distribuída por várias outras, formando então uma grande
população polífaga.
Para tal constatação é necessário mais do que a observação de uma espécie de
inseto em uma única planta hospedeira, mas de trabalhos que explorem um conjunto de
plantas de uma determinada localidade ou de um conjunto de trabalhos que avalia a
distribuição geográfica da espécie de inseto ou mesmo a distribuição temporal, uma vez
que a espécie pode mudar seu hábito alimentar ao longo das estações do ano.
A simples observação de uma espécie de inseto num curto espaço de tempo pode
levar a interpretações equivocadas, quanto às classificações das guildas ou a algumas
propriedades intrínsecas à espécie de inseto fitófago.
Fox e Morrow (1981) discutiram sobre o conceito de especialista ser uma
propriedade da espécie ou um fenômeno local. Os autores reuniram uma série de dados
para demonstrar que as espécie de insetos estudadas pode se alimentar de uma espécie
de planta numa determinada localidade ou num determinado período do ano, mas
quando se avalia a distribuição geográfica de uma espécie de inseto, esta pode ser
encontrada alimentando-se de outra espécie da mesma família taxonômica ou como em
muitos casos até de outras famílias, distante filogeneticamente. Os autores também
demonstram que na maioria dos trabalhos levantados, há erros acerca das afirmações
sobre a eficiência dos especialistas ser maior que dos generalistas. Eles propõem a
utilização do termo especialista local, que sintetiza a idéia da especialização ser um
fenômeno local, influenciado pelas pressões evolutivas locais, demonstrando que a
especialização não uma propriedade da espécie. Entretanto, a dificuldade para a
utilização dessa classificação encontra-se em fazer vistorias em um grande número de
4
plantas da localidade ou estudos com ampla distribuição geográfica, para que se possa
comparar a entomofauna associada a cada uma delas e a similaridade entre elas.
Outro descritor para as taxocenoses é a determinação dos endofíticos (insetos
que consomem a planta internamente, como os galhadores, brocadores e minadores) e
os exofíticos (alimentam-se externamente das plantas, como os folívoros e nectívoros).
Endofíticos tendem a ser mais especialistas que os exofíticos (Gaston et al. 1992).
Porém, o emprego de qualquer um desses termos, permeia dúvidas e artefatos da
metodologia utilizada, ou até usos incorretos ou mal justificados do conceito de
especialista (Fox & Morrow, 1981).
Outra questão pode ser levantada é sobre o porquê a estrutura da comunidade e a
preferência alimentar de insetos pode se modificar espacialmente e/ou temporalmente.
O que sido observado, não apenas nas comunidades de insetos fitófagos, mas também
de outras diferentes taxocenoses, é a influência do clima e fatores bióticos como a
competição, predação e disponibilidade de alimento, na estrutura da comunidade de
insetos herbívoros (Fox & Morrow, 1981).
A precipitação é sugerida como um dos principais fatores reguladores das
populações de insetos na região tropical (Wolda 1988, Stireman et al. 2005) e pode
influenciar no desenvolvimento e em outras atividades tanto dos insetos quanto de suas
plantas hospedeiras (Medeiros & Vasconcellos-Netos, 1994).
Em florestas sazonais, espécies de Lepidoptera podem apresentar diferentes
estratégias em função das variáveis climáticas (Morais et al. 1999). Algumas espécies
de lagartas de Lepidoptera podem entrar em diapausa no instar final dentro de casulos e
emergirem na estação mais úmida (Aiello 1992). Outras regulam seu ciclo de
desenvolvimento para passar a estação seca como pupa e só emergir como adultos no
início da estação chuvosa mais próxima (Janzen, 1987).
5
Estudos no cerrado demonstram a influência da estação seca exercendo forte
regulação sobre a abundância e ciclo de vida de insetos tropicais (Morais et al. 1999).
No entanto, o número de trabalhos que consideram as atividades sazonais de
insetos imaturos ainda é insuficiente para estabelecer um padrão para as regiões
tropicais. O conhecimento da flutuação das populações de insetos é baseado em
diversos estudos de insetos adultos e é restrito geralmente somente a algumas espécies,
carecendo de trabalhos sobre mudanças sazonais de estádios imaturos (Morais et al.
1999).
Flinte et al. (2006) compararam os dados de abundância de lagartas em
Byrsonina sericea na restinga aos resultados do cerrado (Morais et al. 1999) e
encontraram padrão semelhante de distribuição temporal de insetos imaturos, com
lagartas ocorrendo nos meses mais secos do ano, época com escassez de recursos
alimentares. Apesar da aparente desvantagem, algumas hipóteses são formuladas para
explicar tal padrão, como estratégias de defesas para escapar de inimigos naturais,
(Morais et al. 1999), ou em casos mais particulares, a possíveis relações quanto
variação da qualidade alimentar da planta ao longo do ano, que pode variar em função
da produção de compostos secundários (Marsaioli 1997) Entretanto, tais estudos com
análises temporais ainda são escassos.
Apesar da semelhança no período de ocorrência de lagartas entre o cerrado e
restinga, Flinte et al. (2006) encontraram que 60% das plantas de Byrsonima sericea
vistoriadas tinham, pelo menos, uma espécie de lagarta associada, enquanto que no
cerrado, foi observado um valor três vezes menor em estudos similares com outras três
espécies de Byrsonima (Morais et al. 1999). Esse padrão distinto de herbivoria pode
estar relacionado às diferenças climáticas de cada localidade, sendo que no cerrado há
duas estações bem definidas, uma seca e outra chuvosa, enquanto na restinga o período
6
do ano mais seco não é tão rigoroso, ocorrendo chuvas freqüentes, embora menos
intensas no período mais seco do ano.
Herbivoria em Clusia hilariana
Clusia hilariana (Clusiaceae), espécie típica da Mata Atlântica e restinga
(Mariz 1974), popularmente conhecida como abaneiro ou cebola-do-mato, pelo aspecto
do seu botão floral, é uma arvoreta dióica, com cerca de 3 metros de altura e 6 metros de
diâmetro de copa (figura 1). Suas folhas são suculentas e latescentes, sendo umas das
espécies de maior índice de importância no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba
(Araújo et al. 1998).
Figura 1: Clusia hilariana no Parque Nacional de Restinga de Jurubatiba, Estado doRio de Janeiro. Foto: Dorothy A.
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7
No Parque, a espécie exerce um papel antagônico nas formas de interações com
outras espécies de plantas que crescem sob sua copa, uma vez que no inicio do processo
sucessional atua como facilitadora e posteriormente, inibe o desenvolvimento dessas
plantas, principalmente pela obstrução da passagem de luz para os estratos inferiores
(Zaluar & Scarano 2000; Mantuano 2003).
Além de sua importância ecológica no PNRJ, e características como o
dimorfismo sexual, Clusia hilariana, permite o desenvolvimento de um desenho
amostral interessante para o estudo das interações inseto-planta e os efeitos dessa
interação relacionados ao sexo e idade da planta hospedeira.
Entretanto, apesar de sua grande importância fitossociológica e sucessional, não
existem registros sobre insetos herbívoros associados a C. hilariana, exceto uma espécie
de inseto galhador (Maia 2001, Monteiro et al. 2004a).
Embora a herbivoria seja classificada historicamente como uma ação negativa de
um animal sobre a planta, seu efeito poderá seguir inúmeras vias, englobando diferentes
tipos de interações, como predação, parasitismo, comensalismo entre outras formas. A
compreensão do efeito da herbivoria não reside numa mera classificação e descrição de
um efeito, mas num sistema de complexas respostas.
Muitos autores têm sugerido que insetos herbívoros podem reduzir o sucesso
reprodutivo ou o fittness da planta hospedeira (Moore 1978; Janzen 1971; Marquis,
1984). Outros autores sugerem que os insetos podem influenciar na evolução e na
dinâmica populacional das plantas (Ehrlich & Raven 1964, Feeny 1976). Porém, essa
visão do efeito negativo da herbivoria tem sofrido modificações. Belsky (1986) foi um
dos primeiros autores a reunir uma série de dados para demonstrar como a herbivoria
pode ter um aspecto benéfico para a planta hospedeira. No seu estudo intitulado “Does
herbivory benefit plants? A review of evidence”, Belsky (1986) concluiu que a ação da
8
herbivoria em cada um dos casos estudados, sobre as plantas individuais, é benéfica
para a comunidade de gramíneas, favorecendo a diversidade de gramíneas e essa
comunidade depende dos herbívoros para reduzir a biomassa entre as espécies de
gramíneas, reduzindo assim a competição.
Contudo, McNaughton (1986) argumentou que apesar destas experiências
indicarem que as respostas de crescimento compensatórias das plantas são fatores
significantes no fluxo de energia do ecossistema, isto não indica que a relação entre as
plantas e herbívoros são simbiônticas por qualquer definição convencional deste termo.
E, embora as populações de animais e plantas sejam de crescimento interdependente, o
desenvolvimento compensatório dos pastos não foi completamente compensado pela
remoção dos herbívoros, e as gramas evoluíram níveis de silificação, defesa anti-
herbivoria, mais pronunciado do que foi registrado em qualquer outro ecossistema. Por
isso, é impróprio concluir que o ato de pastio por herbívoros seja vantajoso para as
plantas.
A herbivoria não acontece em um ambiente isolado, mas essa interação está
cercada por uma gama de outras interações e seus efeitos exatos dependem das espécies
envolvidas e outras propriedades da planta afetada (McNaughton 1986).
Alguns autores relatam que a interação pode ter efeitos antagônicos à fisiologia
de uma planta. Segundo Zvereva & Kozlov (2001) a herbivoria tem freqüentemente um
impacto negativo em plantas, mas em determinadas circunstâncias seu efeito pode ser
benéfico.
A resposta dependeria da espécie concernida, como também do sincronismo, o
tipo e a intensidade dos danos provocados pelo herbívoro. Em plantas dióicas, o sexo
pode afetar a qualidade nutricional da planta hospedeira. Plantas femininas apresentam
um maior gasto de energia e nutrientes com a maturação de estruturas reprodutivas,
9
aumentado à razão de carbono/nutrientes nas partes vegetativas (Herms & Mattson
1992). Este excesso de carbono seria utilizado na produção de compostos químicos
defensivos (Boecklen & Hoffman 1993). Desta forma, embora plantas femininas
cresçam menos, seriam mais resistentes ao ataque dos herbívoros do que as plantas
masculinas (Jing & Coley 1990). Entretanto, outros autores defendem que as plantas
femininas, por apresentarem maior investimento em reprodução, apresentam
crescimento vegetativo é menor, enquanto que as plantas masculinas podem investir
mais em defesas físicas e químicas (De Jong et al. 1995). Assim, a qualidade e a
quantidade de recursos oferecidos pela planta hospedeira exercem papel preponderante
sobre diversidade de insetos herbívoros (Price et al. 1995). Porém, muitos trabalhos,
principalmente em regiões tropicais, não tem encontrado diferenças na entomofauna e o
efeito da herbivoria em relação ao sexo da planta (Araujo et al. 2003), mas existe a
necessidade de ampliar o número de dados empíricos e estudos experimentais para
testar hipóteses como essas.
Nesse sentido, o presente trabalho visa contribuir para um conhecimento mais
detalhado sobre a natureza das interações dos insetos com suas plantas hospedeiras e em
ambientes tropicais e, em especial, a compreensão sobre a estrutura e dinâmica da
taxocenose associada a C. hilariana no ambiente de restinga.
O primeiro capítulo descreve a composição das assembléias dos insetos
associadas a C. hilariana e a alguns aspectos relevantes sobre a biologia das espécies
presentes. O segundo capítulo apresenta a estrutura da comunidade e como varia ao
longo do tempo, identificando alguns dos fatores que determinam os tamanhos
populacionais. O terceiro capítulo foi realizado um experiemento sobre a herbivoria
entre plantas de sexo e idade diferentes e verifica-se as respostas das plantas
10
(rebrotamento) após o ataque das duas espécies mais abundantes em C. hilariana, e
comparativamente, a resposta da simulação da herbivoria em campo, através da poda.
11
Capítulo 1
12
1. ESPÉCIES DE LAGARTAS ASSOCIADAS À Clusia hilariana
(CLUSIACEAE) NA RESTINGA DE JURUBATIBA, RJ-BRASIL.
1.1 INTRODUÇÃO
Registros de plantas hospedeiras de insetos são escassos para a vasta maioria das
espécies de insetos fitófagos no Brasil e são constituídos principalmente por espécies de
interesse agrícola ou vetores de doenças, sendo o Quarto Catálogo dos Insetos que
Vivem no Brasil (Silva et al. 1968), ainda hoje, uma das principais fontes de dados.
Nas últimas duas décadas, um número crescente de trabalhos sobre comunidade
de insetos herbívoros e suas plantas hospedeiras, vem sendo realizados no cerrado
(Diniz & Morais 1995, 1997; Diniz et al. 1999, 2001, 2002; Fernandes et al. 2004), mas
pouco ainda se conhece sobre o assunto em outros biomas brasileiros. Nas restingas do
Estado do Rio de Janeiro e do Rio Grande do Sul, que tem sofrido forte impacto com o
crescimento urbano na região litorânea, tem havido um esforço grande para o avanço no
conhecimento de sua fauna, flora e a dinâmica desse ecossistema (Esteves 1998;
Esteves & Lacerda 2000; Rocha et al. 2004; Marchiori et al. 2005). Porém, mesmo
considerando-se as espécies de plantas mais abundantes destas restingas, pouco ainda se
conhece sobre os insetos a elas associados (Macedo et al. 1994; Monteiro & Macedo
2000; Flinte et al. 2003; Flinte & Macedo 2004; Grenha et al. 2004; Macedo et al.
2004; Monteiro et al. 2004a, b, Flinte et al. 2006; Monteiro et al. 2007 - submetido).
Na restinga, uma das espécies de plantas com maior valor de importância
(VI=34) em diferentes Formações, destaca-se Clusia hilariana Schtl. (Clusiaceae). No
Parque, a espécie exerce um papel antagônico nas formas de interações com outras
espécies de plantas que crescem sob sua copa, uma vez que no início do processo
sucessional atua como facilitadora e, posteriormente, inibe o desenvolvimento dessas
13
plantas, principalmente pela obstrução da passagem de luz para os estratos inferiores
(Zaluar & Scarano 2000; Mantuano 2003).
Apesar de sua grande importância fitossociológica e sucessional, não existem
dados sobre insetos herbívoros associados a C. hilariana, exceto o registro de uma
espécie de inseto galhador (Maia 2001; Monteiro et al. 2004).
Nesse sentido, o objetivo principal desse trabalho foi averiguar quais as espécies
de lagartas associadas à C. hilariana e descrever aspectos gerais do comportamento
dessas espécies de insetos.
1.2. MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo
No Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba (22º e 22º 23’S e 41º 15’W),
foram demarcadas três áreas onde anteriormente foram realizados estudos
fitossociológicos.
A Formação Arbustiva Aberta de Clusia (22°16’38.44”S; 41°39’46.66”W), área
onde C. hilariana apresenta alto valor de importância (VI=34,16), é caracterizada por
moitas densas, intercaladas por areia onde a cobertura vegetal é esparsa, cobrindo em
média 5% (Henriques et al. 1986). A segunda área, que é identificada como Formação
Arbustiva Aberta de Ericaceae (22°16’52.20”S; 41°40’25.82”W) é caracterizada por
moitas de tamanho variado, mais ou menos paralelas à praia, separadas entre si por
corredores de vegetação herbácea, densa ou esparsa, cobrindo em média 17%
(Henriques et al. 1986). Durante a estação chuvosa, ocorre o afloramento dos lençóis
freáticos, já que a área ocorre em depressões na restinga. Nessa área, Clusia hilariana,
14
apresenta abundância reduzida, sendo a valor de dominância e freqüência relativamente
menores que na primeira área, sendo a terceira espécie de planta em relação ao seu valor
de importância (Henriques et al. 1986). (Figura 1.1).
Além dessas duas principais áreas, uma terceira área identificada como
Formação Arbustiva Aberta de Clusia, à margem esquerda da lagoa Cabiúna
(22°18’00.04”S; 41°40’30.10”W) foi vistoriada, mensalmente em 2005.
Os três sítios foram escolhidos para estimar um maior número possível de
espécies, sem fins de comparação entre as áreas.
Amostragem
Em cada área foram vistoriadas, mensalmente, 20 plantas maduras de tamanho
similar por área, tomado pelo seu DAS a 30 cm do solo (x=15,09 cm, dp=±5,17)
escolhido pela sua acessibilidade, no período de janeiro de 2003 a janeiro de 2006, em
três áreas distantes aproximadamente 850m, que se distinguem pelo tipo de formação
fitossociológica.
Cada planta foi vistoriada por aproximadamente 10 minutos em toda extensão
acessível de sua copa. Todos os imaturos de insetos herbívoros exofíticos encontrados
pela primeira vez eram coletados e criados em condições controladas de temperatura e
umidade no laboratório, em recipientes plásticos para confirmação de sua alimentação
na planta, obtenção do adulto e sua identificação eram realizadas por especialistas no
grupo. No segundo registro do herbívoro, o número de indivíduos por planta era apenas
registrado e alguns exemplares eram coletados, para evitar erros de identificação, pois
não é possível confirmar a espécie pelo imaturo.
15
Figura 1.1. Localização do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba-RJ edetalhe indicando as três áreas de estudo: área 1 – Formação Arbustiva Abertade Clusia; área 2 – Formação de Ericaceae; área 3 – Formação Arbustiva Abertade Clusia.
1.3. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Composição e riqueza de espécies
Nas 60 plantas de C. hilariana vistoriadas nas duas áreas, foram
encontradas 2632 lagartas, pertencentes a 14 espécies, exclusivamente a ordem
Lepidoptera. Não foi encontrada nenhuma outra ordem de inseto atacando as folhas de
C. hilariana (Tabela 1.1).
As espécies Chloropaschia granitalis (Pyralidae), Deuterollyta sp. (Pyralidae) e
Episimus sp. (Tortricidae) foram as espécies mais abundantes em ambas as áreas,
correspondendo a 94% das lagartas encontradas em Clusia hilariana. Outras três
espécies de mariposas, Cicinnus jaruga (Mimallonidae), Iscadia fuscia (Noctuidae) e
Selenarctia elissa (Arctiidae) corresponderam a cerca de 5% do número de lagartas
associadas à C. hilariana.
3
Fig
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ada:
Est
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L.
D.L
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s.).
200
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16
Oito espécies de lagartas registradas em C. hilariana (57% das espécies) foram
raras (menos de 1% indivíduos encontrados nos três anos de estudos), tais como uma
espécie de geometrídeo não identificado (Figura 1.2.A) e Acharia sp. (Limacodidae)
(Figura 1.2. B). Esse padrão predominante de espécies raras também foi observado, na
mesma restinga, na entomofauna associada à Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae)
(Flinte et al. 2006) e em diferentes plantas do cerrado (Morais et al. 1999). Esses dados
corroboram com Price et al. (1995), que sugerem que as comunidades de insetos de
florestas tropicais apresentam um padrão com alta riqueza de espécies raras.
Lagartas de C. granitalis corresponderam a 64% da abundância relativa de
lagartas, estando presentes em 45% das plantas vistoriadas, sendo a principal espécie
folívora de Clusia hilariana na Restinga de Jurubatiba.
A identificação das espécies associadas à Clusia hilariana é um passo
importante para avaliar o papel potencial das espécies de insetos na herbivoria dessa
planta. Entretanto, são necessários estudos mais detalhados sobre a biologia e
distribuição temporal dessas espécies, especialmente sobre C. granitalis, para entender
melhor o papel dessas mariposas no processo sucessional envolvendo C. hilariana.
17
Tabela 1.1: Espécies de Lepidoptera associadas a C. hilariana, no Parque Nacional daRestinga de Jurubatiba- RJ, no período de janeiro de 2003 a Janeiro de 2006.
Espécies Família
Chloropaschia granitalis (Felder & Rog., 1875) Pyralidae
Deuterollyta sp. Pyralidae
Episimus sp. Tortricidae
Iscadia fuscia Walker, 1857 Noctuidae
Cicinnus jaruga Jones, 1912 Mimallonidae
Selenarctia elissa (Schaus, 1892) Arctiidae
Acharia sp. Limacodidae
Nystalea aequipars Walker, 1858 Notodontidae
Megalopyge lanata (Stoll, 1824) Megalopygidae
Podalia sp. Megalopygidae
Limacodidae (sp.1) Limacodidae
Megalopyge sp. Megalopygidae
Geometridae (sp.2) Geometridae
Stenoma sp. Elachistidae
Aspectos gerais das espécies de lagartas associadas a C. hilariana.
Deuterollyta sp.(Pyralidae) (Fig. 1.2.C)
Lagartas são geralmente solitárias, formando abrigos de das e fezes com forma
de túnel. Mantém-se nos abrigos presas por fios de seda e fezes, dentro dos quais
formam túneis para se deslocar.
18
Na literatura, há registros de várias espécies desse gênero alimentando-se de
maneira monófaga em diferentes espécies de plantas de duas famílias (Diniz et al. 1999;
Nava et al. 2004) o que corrobora com as nossas observações, uma vez que na restinga
essa mariposa não foi encontrada em nenhuma outra planta (obs. pess.).
Chloropaschia granitalis (Fig. 1.2.D).
Põe de 10 a 12 ovos, agregados, sobre folhas novas de C. hilariana, que levam
cerca de quatro dias para eclodirem. As lagartas passam por cinco instares, que duram
cerca de 15 dias no total, em condições de controladas de laboratório (25°C, 75%U.R.).
As lagartas, agregadas (Fig. 1.2.E), juntam folhas adjacentes, com seda,
formando abrigos (Fig. 1.2.F), alimentando-se dessa forma até o último instar.
Empupam no solo onde permanecem por cerca de oito dias até sua emergência,
totalizando cerca de 27 dias o seu ciclo total de desenvolvimento.
A espécie foi mais abundante durante o período de junho a setembro em todos os
anos de vistorias, sendo que no ano de 2003, foi registrado um pico adicional entre os
meses de março e maio.
Existem registros dessa espécie desde a Guatemala até o norte do Peru e
Amazônia Brasileira (Solis 1993), o que significa que sua ocorrência em uma restinga
do sudeste brasileiro amplia seu limite meridional de distribuição geográfica. Não foi
encontrado na literatura registro de planta hospedeira para essa espécie.
Cicinnus jaruga
Solitária, constrói um cartucho resistente e aberto nas duas extremidades,
utilizando uma ou duas folhas novas de C. hilariana. (Fig. 1.2.G e 1.2.H). Permanece
dentro dele, saindo com, apenas, parte de seu corpo para se alimentar ou mover-se para
outro ramo. Uma das aberturas do cartucho é ocupada pelos últimos segmentos do seu
19
corpo, assemelhando-se a um pedaço de madeira. A outra abertura é preenchida pela
cabeça da lagarta que vibra quando molestada. É encontrada principalmente entre os
meses de outubro e dezembro. Não foi encontrado registro de planta hospedeira para
essa espécie.
Episimus sp.
Lagarta solitária ou em grupos de até oito indivíduos. Constrói abrigos de duas
folhas das quais se alimenta e se desenvolve até a emergência do adulto (Fig. 1.2.I).
Encontrada com maior abundância entre os meses de dezembro e janeiro,
embora ocorra o ano inteiro.
Nystalea aequipars
Solitária, apresenta duas estratégias de defesa de acordo com sua fase de
desenvolvimento. Nos três primeiros estádios larvais apresenta coloração verde na
região dorsal e marrom na parte ventral, a qual ela expõe quando acuada, enrolando-se
em volta de seu corpo, assumindo aparência semelhante a fezes (Fig. 1.2.J). Em estádios
mais avançados, apresenta coloração cinza com a região posterior do seu abdômen
mimetizando a forma da cabeça de um réptil, em um comportamento deimático (Fig.
1.2.L). Espécie rara em Clusia hilariana ao longo de todo o ano.
Iscadia fuscia
Solitária e não constrói abrigos. Apresenta coloração verde (Fig. 1.2.M), no
mesmo tom da folha da planta hospedeira, o que lhe confere camuflagem. Sua pupa fica
presa a folhas secas caídas no chão. Ocorre em baixa abundância durante todo o ano.
Selenarctia elissa
Lagarta é solitária e não constrói abrigos. Seu corpo é coberto por cerdas longas
não urticantes. Sua cor muda do branco (Fig. 1.2.N), para amarelo e até marrom (Fig.
1.2.O) à medida que se desenvolve. Constrói seu casulo pupal com as próprias cerdas do
20
seu corpo, mantendo a crisálida presa à folha seca caída ao solo. Ocorre em baixa
abundância durante todo o ano.
Megalopyge lanata (Fig. 1.2.P)
Solitária e não constrói abrigos. As lagartas são conhecidas vulgarmente como
lagartas de fogo ou taturanas porque possuem pêlos urticantes. O corpo é amarelado
com listras pretas e pêlos vermelhos na base e pretos no ápice. O casulo da pupa é feito
com seda e as próprias cerdas do seu corpo.
É uma espécie polífaga. No cerrado, alimenta-se de diferentes famílias de
plantas, como Malpighiaceae e Clusiaceae (Diniz e Morais 1995) e na restinga foi
observada alimentando-se em outras quatro espécies de plantas, Byrsonima sericea
(Malpighiaceae), Erythroxylum ovalifolium e E. subsessile (Erythroxylaceae) e
Manilkara subsericea (Sapotaceae) (Flinte et al. 2006; Monteiro et al.2007 -
submetido). Espécie rara em todas as plantas observadas na restinga.
Exceto Chloropaschia granitalis, que foi encontrada sempre formando
agregados, as demais espécies de lagartas encontradas são solitárias ou raramente, como
em Episimus sp. e Acharia sp. podem ser encontradas solitariamente ou em pequenos
grupos.
21
Figuras 1.2: Lagartas exófiticas associadas à Clusia hilariana. (A) - Geometridae; (B) -Agregado de Acharia sp; (C) - Deuterollyta sp;(D) - Chloropaschia granitalis; (E) -Agregado de C. granitalis; (F) -. teia formada por C. granitalis entre folhas de Clusiahilariana; (G) - Cicinnus jaruga; (H) - Abrigo de folha feito por Cicinnus jaruga; (I) -Episimus sp. raspando folha; (J) -Segundo instar de Nystalea aequipars; (L) - Últimoinstar da lagarta de N. aequipars; (M) - Iscadia fuscia, (N) - Segundo instar de S.elissa;(O) - Quinto instar de S. elissa; (P) – Megalopyge lanata.
22
1.4 CONCLUSÕES
A riqueza de Clusia hilariana comparada a outras plantas estudadas na restinga
de Jurubatiba está próxima da média estimada para esse conjunto de espécies de
plantas, demonstrando que a alta abundância de C. hilariana não
necessariamente iria determinar o valor da riqueza.
O valor de importância de C. hilariana na Formação Arbustiva Aberta de Clusia
é de 34,16 e a espécie apresenta 14 espécies de Lepidoptera, um galhador e um
minador. Byrsonima sericea (Malpighiacea), com valor de importância de 5,33
foram encontrados 20 espécies. de lepidópteros exofíticos, 17 de coleópteros
exofíticos e uma riqueza consideravelmente maior de galhadores e minadores
(Flinte et al. 2006).
O alto percentual de espécies raras nesse trabalho com C. hilariana, por Flinte et
al. (2006) e Monteiro et al. 2007 (submetido) em outras cinco espécies de
plantas na restinga, sugerem que o padrão de abundância de espécies de lagartas
na restinga é similar ao de outros biomas brasileiros e tropicais.
Chloropaschia granitalis, Deuterollyta sp, Episimus sp., Cicinnus jaruga,
Iscadia fuscia e Selenarctia elissa foram as espécies mais abundantes em ambas
as áreas estudadas no PNRJ.
23
Com exceção de Chloropaschia granitalis, que obrigatoriamente é encontrada
formando agregados, as demais espécies são solitárias ou raramente podem ser
encontras em grupos, como Episimus sp. e Acharia sp.
Apenas Chloropaschia granitalis, Deuterollyta sp, Episimus sp, Stenoma sp. e
Ciccinus jaruga constrõem abrigos, o que representa cerca de 35% do total de
espécies, o que representa uma baixa freqüência, comparada a outras cinco
plantas estudadas da restinga foi estimado que 56% das espécies de Lepidoptera
constroem abrigos (Monteiro et al . 2007). Esse resultado evidencia que o risco
de ressecamento das lagartas associadas a C. hilariana pode ser menor
comparada as demais plantas, possivelmente devido a suculência foliar de C.
hilariana e/ou a distribuição temporal das espécies serem influenciadas pela
pluviosidade.
24
Capítulo 2
25
2. ESTRUTURA E DISTRIBUIÇÃO TEMPORAL DA COMUNIDADE DE
INSETOS FITÓFAGOS ASSOCIADOS À Clusia hilariana NA RESTINGA
DE JURUBATIBA (RJ)
2.1. INTRODUÇÃO
Estudos com comunidades de insetos de florestas tropicais mostram um padrão
com alta riqueza de espécies raras (Price et al. 1995). Novotny & Basset (2000)
propõem que esse padrão de raridade poderia ser resultado, na maioria dos casos, de
uma espécie rara em uma planta, mas comum em outra espécie de planta
filogenticamente próxima, ou que uma espécie de inseto pode ser rara em uma planta,
mas pode estar distribuída por várias outras, formando então uma grande população.
Fatores bióticos como competição, predação, disponibilidade de alimento,
podem afetar a estrutura da comunidade de insetos herbívoros, porém a condução de
experimentos em campo para teste de hipótese e detecção do efeito dos fatores bióticos
sobre as populações é extremamente difícil (Fox & Morrow 1981). Quanto ao clima,
durante décadas seus efeitos sobre a determinação do tamanho das populações de
insetos, já que as estas podem responder rapidamente as mudanças climáticas (Stireman
et al. 2005). Na região tropical, a precipitação age como um dos principais fatores
reguladores das populações de insetos (Wolda 1988) e pode influenciar tanto no
desenvolvimento como em outras atividades (Medeiros & Vasconcellos-Netos 1994).
Alguns estudos evidenciam que a duração da estação seca exerce forte influencia
na regulação da abundância e ciclo de vida de insetos tropicais (Wolda 1988; Janzen
1993), mas recentes trabalhos no cerrado encontraram maior abundância de lagartas no
período mais seco do ano (Morais et al. 1999).
26
Grande parte do conhecimento sobre flutuações das populações de insetos é
baseada em diversos estudos de insetos adultos e é restrito geralmente somente a alguns
grupos taxonômicos, carecendo de trabalhos de médio a longo prazo com estádios
imaturos (Morais et al. 1999).
Estudos de flutuação populacional, biologia, ecologia e distribuição espacial de
diferentes grupos taxonômicos como Coleoptera (especialmente Chrysomelidae),
Lepidoptera e insetos galhadores nas restingas do Rio de Janeiro, vêm demonstrando
uma grande variedade de hábitos e uma considerável diversidade de padrões de
ocorrência temporal (Macedo et al. 1994; Monteiro & Macedo 2000; Flinte & Macedo
2003; Flinte & Macedo 2004; Grenha et al.2004; Macedo et al. 2004; Monteiro et al.
2004a, b, Flinte et al. 2006; Monteiro et al. 2007).
Silveira et al. (2007) (capit. 1 submetido) encontraram em Clusia hilariana no
Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba, 14 espécies de lagartas de Lepidoptera,
destacando-se pela abundância Chloropaschia granitalis (Pyralidae). Entretanto, faltam
dados sobre a dinâmica temporal das espécies de lagartas, bem como a variação
temporal no ataque desses insetos sobre Clusia hilariana.
O presente trabalho pretende descrever os padrões de abundância e a dinâmica
temporal das espécies de insetos fitófagos associadas à Clusia hilariana, com ênfase nas
lagartas da mariposa Chloropaschia granitalis.
27
2.2. MATERIAIS E MÉTODOS
Área de Estudo
No Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba (22º e 22º 23’S e 41º 15’W),
foram demarcadas duas áreas onde anteriormente foram realizados estudos
fitossociológicos.
A Formação Arbustiva Aberta de Clusia (22°16’38.44”S; 41°39’46.66”W), área
onde C. hilariana apresenta alto valor de importância (VI=34,16), é caracterizada por
moitas densas, intercaladas por areia onde a cobertura vegetal é esparsa, cobrindo em
média 5% (Henriques et al. 1986). A segunda área, que é identificada como Formação
Arbustiva Aberta de Ericaceae (22°16’52.20”S; 41°40’25.82”W) é caracterizada por
moitas de tamanho variado, mais ou menos paralelas à praia, separadas entre si por
corredores de vegetação herbácea, densa ou esparsa, cobrindo em média 17%
(Henriques et al. 1986). Durante a estação chuvosa, ocorre o afloramento dos lençóis
freáticos, já que a área ocorre em depressões na restinga. Nessa área, Clusia hilariana,
apresenta abundância reduzida, sendo a valor de dominância e freqüência relativamente
menores que na primeira área, sendo a terceira espécie de planta em relação ao seu valor
de importância (Henriques et al. 1986) (Figura 2.1).
Amostragem
Em cada área foram vistoriadas, mensalmente, 20 plantas maduras de tamanho
similar por área, tomado pelo seu DAS a 30 cm do solo (x=15,09, dp=±5,17) escolhido
pela sua acessibilidade, no período de janeiro de 2003 a janeiro de 2006, em três áreas
28
distantes aproximadamente 850m, que se distinguem pelo tipo de formação
fitossociológica.
Cada planta foi vistoriada por aproximadamente 10 minutos em toda extensão
acessível de sua copa. Todos os imaturos de insetos herbívoros exofíticos encontrados
pela primeira vez eram coletados e criados em condições controladas de temperatura e
umidade no laboratório, em recipientes plásticos para confirmação de sua alimentação
na planta, obtenção do adulto e sua identificação eram realizadas por especialistas no
grupo. No segundo registro do herbívoro, o número de indivíduos por planta era apenas
registrado e alguns exemplares eram coletados, para evitar erros de identificação, pois
não é possível confirmar a espécie pelo imaturo.
O número total de lagartas por espécie encontrada em cada uma das duas áreas
foi somado, já que as áreas foram semelhantes quanto a sua abundância (capítulo 1). A
abundância relativa de lagartas foi obtida dividindo-se o número de indivíduos da
espécie pelo número total de indivíduos coletadas.
A freqüência relativa de cada espécie de inseto por planta foi obtida pelo número
de plantas em que a espécie de lagarta estava presente dividido pelo número total de
plantas vistoriadas no mês.
A freqüência relativa de plantas atacadas foi obtida pelo número de plantas com
pelo menos uma lagarta, de qualquer espécie, dividido pelo número total de plantas
vistoriadas.
As espécies de lagartas foram classificadas como abundantes quando o número
de lagartas da espécie foi superior a de 10% (aprox. 200 lagartas) do número total de
lagartas encontradas; abundância intermediária quando o número de lagartas
encontradas da espécie foi entre 10% e 1% (aprox. 200 e 20 lagartas) e raras quando
29
foram encontradas com menos de 1% (aprox. 20 lagartas) do total de indivíduos
encontrados no tempo total de estudo.
Foi aplicada regressão linear entre os fatores climáticos mensurados na restinga,
sendo temperatura média mensal e precipitação média mensal, e o número de total de
lagartas encontradas a cada mês.
O teste t foi utilizado para analisar as diferenças entre as abundâncias das
lagartas entre os meses de menor e maior precipitação. Para isso, o conjunto de dados
das abundancias das lagartas para cada estação foi formado usando os valores de
precipitação do mês anterior ao dá coleta, já que as coletas foram na primeira quinzena
do mês e a oviposição possivelmente ocorreu sob as condições climáticas do mês
anterior.
Em cada planta, do total de 40, foram marcados 10 ramos para poder
acompanhar a fenologia da planta, registrando-se o número de folhas novas e a presença
de flores. Para testar a relação entre a freqüência de ramos com folhas novas com a
abundância de lagartas foi utilizado o teste Qui-quadrado (χ2).
Figura 2.1. Localização do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba-RJ edetalhe indicando as duas áreas de estudo: área 1 – Formação Arbustiva Abertade Clusia; área 2 – Formação de Ericaceae.
Fig
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ada:
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A.&
L.
D.L
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200
0
30
Dados Climáticos
A precipitação e temperatura foram medidos diaríamente pela estação
meteorológica de superfície presente na Fazenda Carapebus, localizada
aproximadamente 1km da área (1) de estudo.
O diagrama climático da área demonstra um verão quente (x=29°C) e chuvoso
(x=91,9mm) e inverno mais seco (x=24°C e 48,8mm em média de precipitação mensal),
um clima típico da Floresta Atlântica. O período de maior precipitação estende-se de
outubro a março, enquanto a época mais seca vai de abril a setembro, com algumas
variações entre os anos (Figura 2.2).
Figura 2.2: Diagrama climático da área de estudo, construído a partir dos dadoscoletados de janeiro de 2003 a dezembro de 2005 em uma estação a cerca de 1km da área de estudo. Área preta – período com alta pluviosidade (outubro amarço); área cinza – período com pluviosidade moderada; área rachurada–período seco (abril a setembro).
31
2.3 RESULTADOS e DISCUSSÃO
De 2327 lagartas pertencentes a 14 espécies de Lepidoptera encontradas, durante
os 36 meses de vistorias (Capítulo 1), apenas três delas apresentaram mais de 200
indivíduos, sendo elas Chloropaschia granitalis (Felder & Rogenhofer, 1875)
(Pyralidae), Deuterollyta sp. (Pyralidae) e Episimus sp. (Tortricidae). C. granitalis
representou 64% do número indivíduos da taxocenose (tabela 2.1). As três espécies
mais abundantes correspondem a 92,5% do total de lagartas encontradas. Outras oito
espécies raras representaram apenas 2,3% do total de indivíduos.
Tabela 2.1: Abundância relativa das espécies de lagartas encontrados em Clusiahilariana, nas duas localidades.* - Porcentagem de indivíduos pertencentes àmesma classe de abundância.
Espécies Abund. relativa Classe de abund. (%)*C. granitalis 63,97 Abundante
92,5Deuterolyta sp. 15,52 AbundanteEpisimus sp. 13,20 AbundanteI. fuscia 3,40 Intermediária
5,2Cicinnus jaruga 1,69 IntermediáriaS. elissa 1,00 IntermediáriaAcharia sp. 0,29 Rara
2,3
N. aequipars 0,30 RaraM. lanata 0,21 RaraStenoma sp. 0,13 RaraGeometridae (sp.2) 0,09 RaraPodalia sp. 0,09 RaraMegalopyge sp. 0,04 RaraLimacodidae (sp.1) 0,04 Rara
Estrutura oligárquica semelhante a essa foi encontrada em comunidades de
lagartas de diferentes ambientes (Price et al. 1995; Novotny & Basset 2000). Flinte et
al. (2006) encontraram também padrão de abundância semelhante na entomofauna de
lagartas associadas à Byrsonima sericea (Malpighiaceae), uma das espécies de plantas
com alto valor de importância na restinga de Jurubatiba.
32
Freqüência de plantas atacadas
Durante os três anos de estudo, por mês em média, 54,6% das plantas
apresentaram lagartas de algumas das espécies associadas. Lagartas de Chloropaschia
granitalis atacaram em média 40% das plantas e lagartas de Deuterollyta sp. atacaram
24% dos indíviduos de Clusia hilariana (tabela 2.2). Flinte et al. (2006) estimaram que
cerca de 60% de plantas de Byrsonima sericea eram atacadas na restinga, o que difere
das freqüências bem menores (cerca de 20%) encontradas no cerrado, por Andrade et al.
(1999). Morais et al. (1999) encontraram, após dois anos de estudo no cerrado, uma
freqüência média de 15% de plantas, de várias espécies, atacadas. Marquis et al. (2002)
como resultado de vistoria em 40 espécies de plantas no cerrado estimaram que, apenas,
cerca de 10% de plantas eram atacadas por insetos.
Essas diferenças podem ser conseqüências da estacionalidade de reprodução,
que é bastante marcante no cerrado, enquanto que na restinga as diferenças climáticas
são menos acentuadas, permitindo a reprodução e alimentação das mariposas em todas
as estações do ano.
33
Tabela 2.2. Freqüência média mensal de plantas atacadas por espécie deLepidoptera encontrada em Clusia hilariana durantes os três anos de estudos em40 plantas vistoriadas no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba.
Espécies Fr. Média (%)
Chloropachia granitalis 40,10
Deuterollyta sp. 24,50
Episimus sp. 17,40
Iscadia fuscia 4,50
Cicinnus jaruga 3,60
Selenarctia elissa 1,20
Nystalea aequipars 0,50
Megalopyge. lanata 0,30
Stenoma sp. 0,20
Acharia sp. 0,10
Podalia sp. 0,10
Megalopyge sp. 0,10
Limacodidae (sp2) 0,05
Geometridae (sp1) 0,05
Fr. média de plantas atacadas 54,6
Distribuição temporal das lagartas.
Ao longo dos três anos de estudos na restinga, não foi observado um padrão
distribuição temporal de abundâncias, ocorrendo um pico de abundância de lagartas em
períodos diferentes a cada ano (Figura 2.3).
34
Figura 2.3: Flutuação mensal da abundância total de lagartas encontradas emClusia hilariana durante os três anos de vistoria (2003 a 2005), no ParqueNacional da Restinga de Jurubatiba-RJ.
Não foi encontradas diferenças na abundância de insetos entre a estação seca
estação seca (x=65,56; dp=±42,54) e a estação chuvosa (x=65,61; dp=±35,74), como foi
observado por Flinte et al. (2006). A abundância mensal de lagartas foi
significativamente correlacionada com a variação da temperatura ao longo do ano (r
=0,468; F=9,56, p<0,05, N=36) (Figura 2.4).
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2003 2004 2005meses
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Figura 2.4: Correlação entre a abundância total mensal de lagartas e a variaçãode temperatura atmosférica no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba aolongo dos três anos de estudo.
Para C. hilariana foi registrada maior freqüência de ramos com folhas novas no
período de outubro a janeiro, período de maior umidade na restinga. Entretanto, apesar
das potenciais condições favoráveis, não foi obtido correlação significativa entre
número total de lagartas e de ramos com folhas novas (r= 0, 157; p>0,05; N = 300).
Como Chloropaschia granitalis foi a espécie de mariposa mais abundante em C.
hilariana, correspondendo a 64% das lagartas encontradas, ela influenciou fortemente
essa relação e dessa forma essa espécie foi analisada a parte.
Morais et al. (1999) encontraram maior abundância de lagartas no período mais
seco do ano no cerrado. Apesar da aparente desvantagem para as lagartas nessa época,
algumas hipóteses são especuladas para explicar tal padrão, como estratégias de defesas
para escapar de inimigos naturais (Morais et al. 1999), ou em casos mais particulares, o
padrão poderia estar relacionado à variação da qualidade alimentar da planta ao longo
do ano. No período mais úmido do ano, Clusia hilariana inicia sua fase reprodutiva,
alocando seus recursos para a floração e frutificação, o que pode reduzir a qualidade e
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/mês
temperatura (°C)
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quantidade de nutrientes nas folhas. Marsaioli et al.(1998) encontrou compostos
secundários em C. hilariana, porém não investigou possíveis variações químicas entre
os sexos e fenologia. Talvez esses fatores pudessem atuar na dinâmica dos insetos
herbívoros.
Flutuação da população de lagartas de Chloropaschia granitalis.
Foi observado em 2003, um maior número de lagartas dessa mariposa entre os
meses de janeiro e março. Já em 2004, foi registrada alta abundância de abril a agosto, e
em 2005 foram observados dois picos, um em fevereiro e outro em agosto (Figura 2.5).
Esses dados indicam que C. granitalis não possui uma estacionalidade marcada o que
pode ser explicado em parte pela variação na fenologia anual da planta.
Sua abundância foi significativamente maior na estação seca em relação à
estação chuvosa (t =2,98, p<0,05). Porém, distribuição temporal esteve positivamente
correlacionada à variação da temperatura ao longo do ano (r=0,632; F=10,99; p<0,05;
N=36) (Figura 2.6) e não com a distribuição dos períodos de chuvas observadas ao
longo do estudo (r=0,319; F=3,876;p>0,05, N=36). Esse resultado, aparentemente
contraditório, todo ser explicado pelas diferenças sutis que há entre as estações. Apesar
da média de temperatura na estação seca ser inferior a estação chuvosa, nos meses de
abril, maio e junho, a temperatura máxima pode chegar até 30°C e a umidade relativa do
ar varia entre 80% a 90% ao longo do ano, além da própria planta possuir folhas
suculentas, o que reduz as possibilidades de desidratação das lagartas.
Outros fatores possivelmente podem afetar o tamanho populacional das lagartas
e ter contribuído para que os picos de abundâncias ocorressem na estação seca. No
último ano de estudo, a restinga foi afetada por fortes ventos que parecem ter provocado
37
forte mortalidade na população de lagartas de C. granitalis (Figura 2.5). Em
observações em campo feitas em fevereiro de 2003 e dezembro de 2004 verificou-se
também que muitos agregados de lagartas de Chloropaschia granitalis foram destruídos
por ventos ou chuvas fortes. Esses fatores que explicariam, pelo menos em parte, a
menor abundância de lagartas na estação chuvosa em 2005. Não foi, porém possível
testar a influência desse fator devido à ausência de dados suficientes para análise.
O pico de abundância das lagartas de C. granitalis, que consomem folhas novas
nos primeiros instares, não coincidiu com o pico de ramos com folhas novas (Figura
2.7). Sua abundância média (39 lagartas por planta) no período em que C. hilariana
apresentou poucos ramos com folhas novas foi significativamente maior em relação aos
meses que C. hilariana apresentou 100% de ramos novos (6,7 lagartas por planta) (χ2=
75,08; p <0,05; N=12).
Porém, isso não significa que a ocorrência das lagartas esteja associada a um
período de escassez total de alimento, uma vez que C. hilariana apresentou um mínimo
de 10% de seus ramos rebrotando e quando as lagartas atingem um tamanho médio, elas
consomem folhas maduras.
38
Figura 2.5 Flutuação populacional de Chloropaschia granitalis durante os trêsanos de vistoria. Em 03 de julho de 2005 (seta), poucos dias antes daamostragem, a restinga foi afetada por fortes ventos, o que pode ter ocasionadogrande mortalidade de lagartas dessa mariposa.
Figura 2.6: Correlação entre a abundância total mensal de lagartas de C.granitalis e a variação de temperatura atmosférica no Parque Nacional deRestinga de Jurubatiba.
Figura 2.7: Variação no número de lagartas de C. granitalis e variação nonúmero de ramos com folhas novas por mês.
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c/fo
lhas
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s
meses
nº de lagartas
39
2.4. CONCLUSÕES
Clusia hilariana apresentou uma entomofauna com alta riqueza de espécies raras,
com 57% das espécies com menos de 10 indivíduos, o que representa 2,3% do total
de lagartas encontradas e as três espécies mais abundantes corresponderam a
92,55% do total de lagartas.
Em média, 54,6% das plantas apresentaram lagartas de algumas das espécies
associadas. Este alto grau de ataque, que também foi encontrado em B. sericea por
Flinte et al. (2006), difere das freqüências bem menores (cerca de 20%) encontradas
no cerrado, por Andrade et al. (1999).
Não foi encontrada diferença significativa para as abundâncias de lagartas entre as
estações secas e chuvosas, uma vez que a cada ano ocorrem mudanças nos períodos
de chuvas e a resposta dos insetos pode estar relacionada a efeitos pontuais,que
podem estar mascarados pelo tratamento dos dados climáticos através de médias
mensais.
A distribuição temporal das lagartas associadas à Clusia hilariana não segue o
mesmo padrão observado na restinga por Flinte et al.(2006). No caso das espécies
de insetos associadas a C. hilariana, a temperatura está significativamente
correlacionada à variação da abundância das lagartas.
40
Apesar de alimentar-se, preferencialmente, de folhas mais novas, não houve
correlação entre as abundâncias de Chloropaschia granitalis e o período de mais
ramos com folhas novas. Porém, Clusia hilariana apresentou um mínimo de 10% de
seus ramos com folhas novas e as lagartas, instares intermediários, já se alimentam
de folhas maduras, portanto não há escassez de alimento para a espécie de inseto.
41
Capítulo 3
42
3. HERBIVORIA EM RELAÇÃO AO SEXO E IDADE DE Clusia hilariana.
3.1 INTRODUÇÃO
A herbivoria geralmente é vista como uma relação positiva para o inseto e
negativa para a planta hospedeira (Belsky 1986). Em situações particulares, essa
interação pode ser observada sob o aspecto de parasitismo, quando uma espécie de
inseto ingere parte de sua planta hospedeira, sem matá-la. Em outros casos, a herbivoria
pode ser tratada como predação, quando as sementes ou plântulas são mortas pelos
herbívoros.
Muitos autores têm sugerido que insetos herbívoros podem reduzir o sucesso
reprodutivo ou o fitness da planta hospedeira (Moore 1978; Janzen 1971; Marquis
1984). Outros autores sugerem ainda que os insetos podem influenciar na evolução e na
dinâmica populacional das plantas (Ehrlich & Raven 1964, Feeny 1976). Porém, essa
visão do efeito negativo da herbivoria tem sofrido modificações nas últimas décadas.
Zevereva & Kozlov (2001) relatam que as interações entre os insetos e as plantas
hospedeiras podem ter efeitos antagônicos à fisiologia de uma planta, pois embora a
herbivoria tenha, freqüentemente, um impacto negativo em plantas, mas em
determinadas circunstâncias seu efeito pode ser benéfico.
A resposta dependeria da espécie de planta atacada e de qual herbívoro, como
também do sincronismo, tipo e a intensidade dos danos provocados pelo herbívoro. Em
plantas dióicas, o sexo pode afetar a qualidade nutricional da planta hospedeira. Plantas
femininas apresentam um maior gasto de energia e nutrientes com a maturação de
estruturas reprodutivas, aumentado à razão de carbono/nutrientes nas partes vegetativas
43
(Herms & Mattson 1992). Este excesso de carbono seria utilizado na produção de
compostos químicos defensivos (Boecklen & Hoffman 1993).
Desta forma, embora plantas femininas cresçam menos, seriam mais resistentes
ao ataque dos herbívoros do que as plantas masculinas (Jing & Coley 1990). Entretanto,
outros autores defendem que as plantas femininas apresentam maior investimento em
reprodução, com menor crescimento vegetativo que as plantas masculinas que
investiriam mais em defesas físicas e químicas (Jong 1995). Assim, a qualidade e a
quantidade de recursos oferecidos pela planta hospedeira poderiam exercer papel
preponderante sobre a diversidade de insetos herbívoros (Price 1992).
Nos últimos anos, diferenças entre a riqueza e abundância de insetos entre os
sexos de plantas dióicas foram bem documentadas na região temperada (Jing & Coley
1990; Boecklen et al. 1990; Boecklen & Hoffomann 1993). Porém, muitos trabalhos,
principalmente em regiões tropicais, não tem encontrado diferenças na entomofauna e
efeito da herbivoria em relação aos sexos diferentes da planta (Araújo et al. 2003;
Espírito-Santo & Fernandes 1998; Faria & Fernandes 2001; Carneiro et al. 2006).
C. hilariana (Clusiaceae), é uma árvore dióica do tipo CAM (metabolismo ácido
das crassuláceas), com folhas suculentas e latescentes sendo uma das espécies mais
importantes no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba. As plantas femininas
produzem frutos grandes e duros sugerindo uma particular demanda de recursos para a
frutificação (Liebig et al. 2001), enquanto as plantas masculinas produzem flores com
resina que são utilizadas por polinizadores. Sendo assim, as plantas femininas,
necessitariam utilizar mais nutrientes do solo para alocar para frutificação, tornando-se
um alimento mais pobre para os insetos folívoros.
Liebig et al. (2001) compararam alguns parâmetros de desenvolvimento e
ecofisiológicos de Clusia hilariana na restinga, como circunferências da copa das
44
árvores, altura, número de folhas maduras por ramo e parâmetros florísticos associados
à formação das ilhas de vegetação sob a copa de C. hilariana. Para esses parâmetros,
esses autores não encontraram diferenças entre plantas masculinas e femininas.
Também não foram encontradas diferenças para as características foliares como
suculência foliar, total de clorofilia, peso fresco e variação entre o dia e noite na
mudança de malato e citrato.
C. hilariana pode ser encontrada com dois aspectos fenológicos na restinga que
são os adultos maduros, com copas densas, em contraposição aos adultos senescentes,
com copas mais abertas devida à perda de folhas, já que possivelmente são plantas mais
velhas e que estão morrendo (Scarano et al. 2004). Esses dois estados fenológicos
desempenham papéis essenciais na dinâmica da formação das moitas de vegetação na
restinga. A planta exerce um papel antagônico nas formas de interações com outras
espécies de plantas que crescem sob sua copa, uma vez que no início do processo
sucessional atua como facilitadora e, posteriormente, inibe o desenvolvimento dessas
plantas, principalmente pela obstrução da passagem de luz para os estratos inferiores
devido à alta densidade foliar de sua copa e da maciça deposição de folhiço deixado por
essa planta. Quando a planta desenvolve seu estado senil, a perda de folhas leva o
aumento da luminosidade para os estratos inferiores, alterando o crescimento de
algumas espécies de plantas (Zaluar & Scarano 2000; Mantuano 2003).
Além dessas mudanças provocadas pela alteração do estado fenológico, o
envelhecimento da planta pode provocar alterações na estrutura da comunidade de
insetos fitófago. Silva (2003) comparou indivíduos de C. hilariana adultos e
senescentes e encontrou maiores concentrações de nutrientes, como N, Ca, Mg e Na, em
plantas adultas em relação a plantas senis. Bonadiman et al. (2005) comparou as taxas
45
de herbivoria na serrapilheira formada por C. hilariana e não encontrou diferenças entre
os sexos, somente entre o estádio de desenvolvimento da planta.
Awmack & Leather (2002) reuniram uma série de exemplos e demonstraram que
no geral, à medida que uma planta envelhece, ocorre redução na suculência foliar, queda
do total de nitrogênio e redução da quantidade de nitrogênio solúvel nas folhas, tornado
assim um alimento mais pobre para os insetos herbívoros. A senescência de C. hilariana
nem sempre está ligada idade, pois pode estar também ligada a distúrbios fisiológicos.
Sendo assim, a idade da planta poderia influenciar a abundância de lagartas? E os
ataques dessas lagartas poderiam reduzir a massa foliar alterando a passagem de luz de
forma similar a senescência?
Assim sendo, nesse presente trabalho, os objetivos são realizar um experimento de
simulação em campo para testar os efeito da herbivoria em relação ao sexo e idade de
C. hilariana sobre a composição e estrutura da comunidade de insetos fitófagos
associados e o efeito da herbivoria das mariposas Chloropaschia granitalis e
Deuterollyta sp., que são as duas principais espécies de insetos folívoros mais
abundantes em C. hilariana (capítulo 1 e 2), sobre o desenvolvimento e mortalidade dos
ramos de plantas de sexo e idade distintos.
Para atender os objetivos, baseado nos dados disponíveis de C. hilariana,
propusemos as seguintes hipóteses:
1. Plantas femininas, pela possibilidade de alocar mais recursos para a frutificação,
teria menor taxa de crescimento vegetativo ou a qualidade alimentar das folhas
para os insetos seria menor, então seria esperado menor abundância e riqueza de
lagartas associadas em relação às plantas masculinas;
46
2. Plantas maduras, por possuírem maior vigor, copa mais densa e maior
quantidade de nutrientes, (tanto masculina quanto feminina) apresentam maior
abundância e riqueza de lagartas em relação às plantas senis;
3. Ramos femininos atacados ou podados (tratamento) possuem menor
rebrotamento ou maior mortalidade que os ramos masculinos;
4. Os ramos das plantas senil atacados ou podado rebrotram menos ou morrem
mais freqüentemente que ramos de plantas maduras;
5. As respostas das plantas ao ataque das lagartas são similares ao tratamento de
poda.
3.2. MATÉRIAS E MÉTODOS
Área de Estudo
No Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba (22º e 22º 23’S e 41º 15’W),
foram demarcadas uma áreas onde anteriormente foram realizados estudos
fitossociológicos. Essa área foi identificada como uma Formação Arbustiva Aberta de
Clusia (22°16’38.44”S; 41°39’46.66”W), área onde C. hilariana apresenta alto valor de
importância (VI=34,16), é caracterizada por moitas densas, intercaladas por areia onde a
cobertura vegetal é esparsa, cobrindo em média 5% (Henriques et al. 1986) (Figura 3.1).
Figura 3.1: Trecho dRestinga de Jurubatiba
Composição e abundância da entomofauna associada à
ao sexo e idade
Entre janeiro de 2005
plantas de Clusia hilariana
todas de tamanho semelhante
registrando-se o número de indivíduos por espécie presente
planta foi vistoriada por aproximadamente 10 minutos em
sua copa.
Para caracterizar as plantas maduras e senis foram utilizados
densidade foliares e tamanhos foliares adotados por Mantuano
maduras apresentam uma copa mais densa e folhas maiores em re
apresentam densidade menor de folhas.
1: Trecho do PNRJ indicando a área (1) no Parque Nacional destinga de Jurubatiba-RJ onde as plantas de C. hilariana foram vistoriadas.
Composição e abundância da entomofauna associada à Clusia hilariana
aneiro de 2005 e janeiro de 2006, foram vistoriadas mensa
Clusia hilariana de cada sexo e de cada categoria de idade (
tamanho semelhantes, medidos pelo DAS (x=16,72 cm, dp=±3,45)
o número de indivíduos por espécie presentes em cada
planta foi vistoriada por aproximadamente 10 minutos em toda extensão acessível de
Para caracterizar as plantas maduras e senis foram utilizados
densidade foliares e tamanhos foliares adotados por Mantuano (2003
maduras apresentam uma copa mais densa e folhas maiores em relação às senis, que
apresentam densidade menor de folhas.
47
Parque Nacional daforam vistoriadas.
iana em relação
aneiro de 2006, foram vistoriadas mensalmente, 10
e de cada categoria de idade (madura e senil)
(x=16,72 cm, dp=±3,45),
em cada planta. Cada
toda extensão acessível de
Para caracterizar as plantas maduras e senis foram utilizados os critérios de
2003). As plantas
lação às senis, que
48
Foi aplicado o Teste Qui-quadrado (χ2) para testar as diferenças entre as
abundâncias encontradas, entre as categorias de sexo e idade das plantas.
Simulação de herbivoria
Foram marcadas cinco plantas maduras de cada sexo e cinco senis. Ao redor de
cada uma das plantas, 10 ramos (tratamento) tiveram todas as suas folhas retiradas sem
danificar o caule, com auxilio de uma tesoura de poda e outros 10 ramos mais próximos
aos ramos podados tiveram todas suas folhas apenas contadas (controle).
A unidade do ramo foi definida partindo do prolongamento do caule com uma
única gema apical. Cada ramo selecionado tinha entre 35 a 45 cm, sendo que para cada
par de tratamento e controle possuíam o mesmo número de folhas. Todos os ramos
selecionados estavam entre 90 a 100 cm de altura.
Todos os ramos foram marcados com fitas adesivas sem comprimir o caule e
acompanhados mensalmente entre os meses de janeiro a setembro de 2005, anotando a
freqüência de ramos que brotaram, independente do número de folhas que cresceram.
O número de folhas que cresceram em cada ramo foi obtido pela diferença entre
o número de folhas presentes no final do experimento e o número de folhas presentes
quando os ramos foram marcados. No tratamento, como todas as folhas foram retiradas,
o número de folhas inicialmente foi zero. O ramo foi considerado morto quando foi
observado, até o final das vistorias, que a toda a estrutura havia ressecado por completo.
Duas medidas lineares da base da copa e da circunferência do caule a 30 cm do
solo de cada planta foram tomadas para selecionar tamanhos semelhantes entre as
plantas, minimizando esse efeito sobre o estudo.
49
Ataque das lagartas
As lagartas Chloropaschia granitalis e Deuterollyta sp. (Pyralidae) foram as
espécies de mariposas mais abundantes em C. hilariana (capítulo 2). Para medir o efeito
da herbivoria provocado por essas lagartas, na mesma área, mas em outras plantas, em
que foi realizada a simulação foram marcados 50 ramos recém atacados por cada
espécie de mariposa. Esses ramos foram marcados quando foi encontrado o ovo ou
quando a espécie de inseto iniciando o ataque as folhas. Esses ramos foram
acompanhados no mesmo período de estudo da simulação, registrando quantas folhas
foram consumidas, a freqüência de ramos que rebrotaram, independente do número de
folhas novas que cresceram e a freqüência de ramos que morreram.
No laboratório, foram criadas 15 lagartas de Deuterollyta sp. e 20 agregados de
Chloropaschia granitalis, e contadas quantas folhas foram consumidas ao longo do
desenvolvimento dessas lagartas.
Tratamento dos dados
Primeiramente, foram comparados os controles para averiguar, as possíveis
diferenças, sem os efeitos da herbivoria, do crescimento foliar em cada ramo de cada
planta de sexo e idade distintos.
Posteriormente, foram comparados os resultados dos controles com os
tratamentos em cada sexo e nas plantas maduras e senis, separadamente, para medir o
efeito da simulação da herbivoria, quanto ao número de ramos que cresceram ou
rebrotaram, número de folhas em cada ramo e mortalidade dos ramos, no final do
50
período de acompanhamento. Os tratamentos foram confrontados entre as plantas
masculinas e femininas e maduras com as plantas senis.
Para analisar a homogeneidade dos resultados dos ramos entre as plantas do
mesmo sexo, foi aplicado o Teste de Fischer.
O Teste Qui-quadrado (χ2) (Arango 2003) foi aplicado para testar se houve
diferença entre as freqüências de ramos que rebrotaram independentes da quantidade de
folhas que cresceu em cada um, tanto nos tratamentos e controles, assim como entre
plantas masculinas e femininas, plantas maduras e senis.
Foi realizada ANOVA para comparar a média de folhas que nasceram em
plantas masculinas e femininas e senis.
Em seguida, foi aplicado o Teste de Tukey para comparar o crescimento foliar
do grupo de ramos controles e tratados entre as plantas de cada sexo e idade.
3.3. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Composição e Estrutura da comunidade de insetos fitófagos em Clusia hilariana
em relação ao sexo e idade da planta hospedeira
Foram encontradas 14 espécies de lagartas de insetos pertencentes nove famílias
de Lepidoptera (Tabela 3.1). A composição e riqueza de lagartas foram bastante
similares entre as plantas masculinas e femininas, rejeitando nossa primeira hipótese, de
que plantas femininas apresentariam menor abundância relativamente às plantas
masculinas.
Quanto as abundâncias entre as plantas masculinas e femininas não foi obtida
diferença significativa para o número total de lagartas encontradas em cada sexo (χ2=
51
1,68, p>0,05), diferente do esperado (Figura 3.2). Para Chloropaschia granitalis
(Pyralidae) foi encontrada uma abundancia significativamente maior nas plantas
femininas em relação as plantas masculinas (χ2= 5,01, p<0,05) rejeitando nossa
primeira hipótese de que plantas femininas apresentariam menor riqueza e abundância
de insetos.
Já nas plantas maduras foram encontradas 14 espécies de lagartas de
Lepidoptera, enquanto nas plantas senis foram encontradas apenas quatro espécies de
Lepidoptera (Tabela 3.1). Todas as espécies de lagartas encontradas em comum às
plantas maduras e senis foram bem mais abundantes nas plantas maduras (Figura 3.3),
sendo a abundância total de lagartas foi significativamente maior nas plantas maduras
(χ2= 7,36; p<0,05).
A maior abundância de lagartas em plantas maduras confirma a hipótese de que
plantas mais vigorosa sustentariam maiores quantidade de insetos, pois estas podem
disponibilizar mais recursos (Strong et al. 1984) e possuem melhor qualidade
nutricional que as plantas mais velhas, como foi constato por Silva (2003) em
indivíduos adultos de C. hilariana, que apresentam maiores teores de nutrientes que as
plantas senís.
52
Tabela 3.1: Composição e riqueza de insetos associados à Clusia hilariana emrelação ao sexo e a idade.
Espécies Planta
♂ ♀ senil
Chloropaschia granitalis (Felder & Rog., 1875) 75 121 7
Episimus sp. 36 39 2
Deuterollyta sp. 11 9 1
Iscadia fuscia Walker, 1857 5 2 0
Cicinnus jaruga 4 2 0
Selenarctia elissa (Schaus, 1892) 1 4 1
Acharia sp. 0 5 0
Megalopyge lanata (Stoll, 1824) 3 1 0
Megalopyge sp. 1 0 0
Stenoma sp. 0 2 0
Limacodidae 1 1 0
Nystalea aequipars Walker, 1858 1 1 0
Podalia sp. 1 0 2
Geometridae 0 1 0
Riqueza 11 12 5
Figura 3.2: Abundância média das cinco espécies de lagartas mais comuns em C.hilariana em relação ao sexo. Chloropaschia granitalis apresentou diferençasignificativamente maior nas plantas femininas em relação às plantas masculinas(barra preta – planta masculina; barra branca – planta feminina).
02468
101214
nºde
laga
rtas
/pl
anta
spp.
53
Figura 3.3: Abundância média das cinco espécies de lagartas mais comuns emC. hilariana em relação à idade. (barra preta – planta senil; barra branca – plantamadura).
Simulação de herbivoria
Plantas masculinas
O rebrotamento de folhas nos ramos de plantas masculinas que tiveram suas
folhas retiradas (tratamento), após o tratamento, levando-se em conta se apenas o ramo
apresentou ou não rebrotamento foliar, independente da quantidade de folhas que
cresceram durante o tempo de estudo, foi significativamente maior que os controles
(χ2=5,00, p<0,05, N=50), dos quais 100% apresentaram rebrotamento no tratamento e
60% de brotamento dos ramos controles. Quanto ao número de folhas que cresceram
nos ramos tratados, a média de folhas foi de 5,73 folhas/ramo (dp= ±2,05) e para os
controles foi de 4,4 folhas/ramo (dp=±3,44) (tabela 3.2), não apresentando diferença
significativa (t=0,514, p>0,05)
05
10152025
nºde
laga
rtas
/pla
ntas
.
spp.
54
Plantas femininas
Nas plantas femininas, o rebrotamento foliar dos ramos tratados, independente
da quantidade de folhas que cresceram durante o tempo de estudo, foi de 98%, sendo
significativamente maior em relação aos controles, nos quais, apenas, 50% dos ramos
acompanhados apresentaram algum brotamento foliar (χ2 = 7,78; p<0,05). Nos ramos
podados (tratamento) que rebrotaram, a média de folhas novas (5,30 folhas/ramo;
dp=±2,59) não diferiu significativamente dos controles (4,64 folhas/ramo; dp=±4,05)
(t= 0,999; p>0,05) (tabela 3.2).
Plantas senis
As plantas senis, diferente do esperado, apresentaram significativamente maior
número de ramos tratados rebrotando (96%), independente da quantidade de folhas que
cresceram, em comparação aos ramos controles (44%) (χ2 = 13,12; p<0,05). O número
de folhas nos ramos que rebrotaram no tratamento foi maior (x=4,08 folhas/ramo; dp=±
2,88), mas não apresentou diferença significativa em relação ao controle (x=3,42
folhas/ramo; dp= ±2,73) (t= 0,999; p>0,05).
Apesar do crescimento foliar nos ramos com tratamentos nas três categorias de
plantas não ter sido diferente entre os tratamentos e controles, em todos os casos os
ramos tratados responderam positivamente à simulação da herbivoria, tendo maiores
taxas de rebrotamento em relação aos controles.
55
Comparação dos tratamentos entre plantas de cada sexo e idade
Analisando primeiramente o rebrotamento de folhas entre os controles, não
foram observadas diferenças entre plantas masculinas e femininas (χ2 = 0, 455; p>0,05),
nem entre senil e madura (χ2 = 1,742; p>0,05), corroborando com a hipótese nula de que
não há variações entre plantas em relação ao sexo e idade.
Não havendo diferenças entre os controles, os possíveis efeitos no crescimento
dos ramos tratados em cada sexo, ficam restritos aos efeitos do tratamento.
O número de ramos tratados nas plantas masculinas que rebrotaram não foi
significativamente maior que as plantas femininas (χ2 = 0,556; p>0,05, N=50) rejeitando
nossa hipótese, corroborando com as constatações ecofisiológicas de Liebig et al.
(2001), de que não há diferenças entre os sexos de Clusia hilariana.
Comparando as diferentes idades, maduras (tanto masculinas quanto femininas)
e senis, também não foi encontrada diferença significativa no número de ramos que
rebrotaram (χ2 = 1,21; p>0,05), já que tanto as plantas senis quanto as plantas maduras
apresentaram respostas positivas e semelhantes ao tratamento de poda (Figura 3.4),
diferente do esperado.
Figura 3.4: Porcentagem média de ramos nas plantas masculinas e senis querebrotaram após o tratamento de poda.
90
92
94
96
98
100
madura senil
idade
%re
bro
tam
ento
56
Para o crescimento médio de folhas nos ramos de plantas foi encontrado
diferenças significativas (F=4,947; p=0,008). O crescimento foliar nos ramos das
plantas masculinas (5,5 folhas/ramo) não diferiu das plantas femininas (5,0 folhas/ramo)
(Figura 3.5), Já entre as plantas maduras e senis (b) o crescimento foliar foi
significativamente maior do que nas plantas senis (3,9 folhas/ramo) (t=0,0463,
p<0,003).
Figura 3.5: Crescimento foliar por ramo nas plantas masculinas (x=5,5;dp=±2,04), femininas (x=5,0; dp=±2,59) e senis (x=3,9; dp=±2,88) após a poda(tratamento). (a) planta maduras apresentaram crescimento foliarsignificativamente maior que as (b) plantas senis.
0
2
4
6
8
10
plantas masculinas plantas femininos plantas senis
nºde
folh
as/r
amo
.
ramos
a a
b
57
Tabela 3.2: Acompanhamento da simulação de herbivoria em Clusia hilariana,analisando as taxas de rebrotamento, crescimento foliar e mortalidade dos ramosno tratamento, controle. s/r (%) - sem resposta.
Categorias tratamento controle
ramos masculinos (total) 50 50
rebrotamento masc.(%) 100 60
média de folhas/ramos 5,73 4,4
morte masc. (%) 0 0
s/r (%) 0 40
ramos femininos (total) 50 50
rebrotamento fem. (%) 98 50
média de folhas/ramos 5,3 4,64
morte fem. (%) 0 0
s/r (%) 0,01 25
ramos senescentes (total) 50 50
rebrotamento senes. (%) 96 44
média de folhas/ramos 4,0 3,4
morte senes. (%) 2 4
s/r (%) 2 52
Dessa forma, as plantas de ambos os sexos e idades responderam positivamente
e forma semelhante à simulação da herbivoria, corroborando com os resultados
encontrados por Liebig et al. (2001) quanto a similaridade fisiológica de plantas
femininas e masculinas.
Embora a freqüência de ramos tratados nas plantas senis que apresentaram
rebrotamento tenha sido semelhante às plantas maduras, a quantidade de folhas em seus
ramos que brotaram foi significativamente menor do que nas plantas maduras.
58
Resposta de C. hilariana ao ataque das lagartas
Chloropaschia granitalis
Nas plantas masculinas cerca de 54% dos ramos atacados por C. granitalis
rebrotaram e 9% dos ramos morreram, enquanto que nos controles, o rebrotamento foi
de 60% e nenhum dentre os ramos analisados morreu (tabela 3.3).
Sendo assim, o número de ramos atacados pela lagarta que rebrotaram não foi
significativamente diferente da quantidade de ramos do controle que apresentaram
crescimento de novas folhas (χ2 = 0,25, p>0,05, N=50). Já a mortalidade dos ramos foi
significativamente maior naqueles atacados pelas lagartas (χ2 = 33,62, p<0,05, N=50).
Para plantas femininas a média de rebrotamento dos ramos atacados foi de 51%
ramos e de mortalidade foi de 19%, enquanto que nos ramos controles, o rebrotamento
foi de 50% e nenhum dentre os ramos analisados morreu.
Portanto, a taxa de rebrotamento dos ramos atacados pela lagarta nas plantas
femininas não diferiu do controle (χ2 = 0,16, p>0,05, N=50), mas a mortalidade dos
ramos atacados foi maior que o controle (χ2 = 21,54, p<0,05, N=50).
Não houve diferença significativa entre plantas masculinas e femininas em
relação aos ramos que rebrotaram após o ataque (χ2 = 3,34, p>0,05), assim como não
houve diferença entre as taxas de mortalidade observadas entre os sexos (χ2 = 15,00,
p>0,05).
Também não foi encontrada diferença entre as plantas maduras e senis para os
ramos que rebrotaram após o ataque (χ2 = 1,02, p>0,05).
59
Deuterollyta sp.
Cada lagarta de Deuterollyta sp. consome cerca de quatro folhas maduras de
Clusia hilariana e freqüentemente pode perfurar as partes mais macia e apical do caule.
Para essa espécie, nas plantas masculinas, obtivemos cerca de 38% dos ramos
atacados rebrotando e cerca de 53% dos ramos mortos e para plantas femininas o
rebrotamento pós ataque foi de 39% dos ramos e de mortalidade foi 42% dos ramos
(tabela 3.3).
Nas plantas masculinas e femininas, o rebrotamento dos ramos atacados foi
similar ao controle (♂ - χ2 = 0,98, p>0,05) (♀ - χ2 = 1,79, p>0,05) e a mortalidade dos
ramos atacados foi significativamente maior (♂ - χ2 = 9,67, p<0,05) (♀ -χ2 = 9,98,
p<0,05).
Não houve diferença significativa para macho e fêmea entre os ramos que
rebrotaram após o ataque de Deuterollyta sp. (χ2 = 1,34, p>0,05).
Também não foi encontrada diferença entre as maduras e senis para os ramos
que rebrotaram após o ataque (χ2 = 1,02, p>0,05).
Para essa espécie também não foi encontrada diferença significativa para o
crescimento foliar entre os sexos (χ2= 1,125; p>0,05) e também entre as plantas maduras
e senis (χ2 = 1,27; p>0,05).
Assim como foi encontrado em C. granitalis, o ataque de Deuterollyta sp. teve
efeito negativo sobre os ramos, aumentando a mortalidade independente do sexo da
planta.
60
Deuterollyta sp x C. granitalis
Deuterollyta sp. provocou maior mortalidade de ramos que C. granitalis, tanto
em plantas masculinas (χ2 = 31,22; p<0,05) (Figura 3.6) quanto para plantas femininas
(χ2 = 9,29; p<0,05) (Figura 3.6), possivelmente relacionado à sua forma de alimentação.
As lagartas dessa espécie perfuram as gemas apicais e laterais dos ramos de C.
hilariana.
Porém, a freqüência média de plantas atacadas por C. granitalis (41%) é cerca
de duas vezes maior que a freqüência de Deuterollyta sp (24%) e sua a abundância
média é cerca de quatro vezes maior, portanto o dano provocado por C. granitalis é
efetivamente maior que os danos provocados por Deuterollyta sp.
61
Figura 3.6: Porcentagem média de ramos mortos após a conclusão doexperimento depois do ataque de cada uma das duas espécies de lagartas demariposas em plantas masculinas e femininas (cg – ataque de Chloropaschiagranitalis; dt – ataque de Deuterollyta sp.).
Tabela 3.3: Resposta dos ramos atacados de C. hilariana depois do ataque daslagartas de Chloropaschia granitalis (cg) e Deuterollyta sp. (dt) (s/r – semresposta).
Categorias controle tratamento cg dt
ramos masculinos (total) 50 50 50 50
rebrotamento masc.(%) 60 100 54,2 38,8
média de folhas/ramos 4,4 5,7 2,0 1,2
morte masc. (%) 0,0 0,0 10,0 53,6
s/r (%) 40 0,0 14,8 2,6
ramos femininos (total) 50 50 50 50
rebrotamento fem. (%) 50 98 51,6 39,2
média de folhas/ramos 4,6 5,3 1,6 2,0
morte fem. (%) 0,0 0,0 19,4 42,9
s/r (%) 25 0,01 29,0 17,9
Herbivoria x Simulação
A quantidade de ramos podados (tratamento) nas plantas masculinas que
rebrotaram foi 45% maior do que nos com os ramos atacados por Chloropaschia
0
10
20
30
40
50
60
cg dt
%d
era
mo
sm
ort
os
spp
pl. femininas
pl. masculinas
62
granitalis que rebrotaram, e 62% maior comparado aos ramos atacados por Deuterollyta
sp que rebrotaram.
Quanto à mortalidade dos ramos, Deuterollyta sp. provocou aumento em média
de 53% na mortalidade dos ramos comparado ao ramos podados.
Nas plantas femininas, o rebrotamento dos ramos atacados por Chloropaschia
granitalis foi cerca de 45% menor que os ramos podados e a mortalidade foi 19%
maior.
Para Deuterollyta sp., o rebrotamento foi cerca de 60% menor do que o
tratamento (poda) e a mortalidade cerca de 40% maior.
Esses resultados sugerem que a resposta ao ataque das lagartas foi negativa,
aumentando a mortalidade dos ramos em ambos os sexos e idade da planta hospedeira.
A principal diferença encontrada está no aumento de mortalidade dos ramos
atacados pelas lagartas de ambas as espécies, sugerindo que ela pode ter um forte
impacto em relação à redução da massa foliar de C. hilariana.
Esses resultados sugerem que o sexo não influenciou na resposta a herbivoria
evidenciando um padrão similar ao encontrado em outros estudos em plantas dióicas do
sudeste brasileiro (Araújo et al. 2003; Espírito-Santo & Fernandes 1998; Faria &
Fernandes 2001; Carneiro et al. 2006) e corroboram os resultados encontrados por
Bonadiman et al. (2005), que realizaram estudo similar na mesma área, mas coletando
as folhas com sinais de herbivoria na serrapilheira. Bonadiman et al. (2005) também
não encontrou diferença para as taxas de herbivoria foliar entre os sexos e as plantas
maduras sofreram mais herbivoria que as plantas senescentes.
Entretanto a avaliação de como e quanto às lagartas interferem no processo de
sucessão estabelecido entre Clusia hilariana e as ilhas de vegetação, requer métodos e
acompanhamentos mais adequados, como acompanhamentos mais longos e
63
aprofundamentos das análises e resultados, como experimentos de manipulação, dos
quais poderiam ser acompanhadas plantas isentas de herbivoria, removendo todo e
qualquer herbívoro da planta e outro grupo de plantas que serviriam de controles com
livre acesso aos herbívoros, podendo assim investigar quais as diferenças encontradas
entre os grupos e quais seriam os efeitos sobre o desenvolvimento de novas plantas.
3.4. CONCLUSÕES
A composição e riqueza de insetos imaturos não responderam às possíveis
diferenças entre as plantas masculinas e femininas.
Plantas maduras apresentaram maior riqueza e abundância de insetos imaturos,
comparativamente às plantas senis, já que as plantas maduras apresentam
densidade foliar e teores de nutrientes superiores às plantas senis, corroborando
com os dados encontrados na literatura.
Os tratamentos responderam positivamente ao dano provocado pela herbivoria
simulada, comparativamente aos controles, aumentando significativamente a
freqüência de ramos que rebrotaram.
A resposta ao tratamento de poda respondeu positivamente à idade da planta,
pois a quantidade de folhas que cresceram foi significativamente maior nas
plantas maduras em relação às senis.
O efeito da herbivoria não foi diferente entre os sexos, mas foi principalmente
influenciada pela espécie herbívora, aumentando a taxa de mortalidade dos
ramos em relação ao controle e a simulação.
64
Individualmente Deuterollyta sp. pode aumentar a mortalidade dos ramos na
planta, porém Chloropaschia granitalis por ser mais abundante, seu impacto é
efetivamente maior que o provocado por Deuterollyta sp.
65
Discussão Geral
66
4. DISCUSSÃO GERAL
A estrutura da comunidade de insetos folívoros associados à Clusia hilariana,
quanto à distribuição das abundâncias das espécies, foi semelhante a outras
comunidades de lagartas de diferentes ambientes, com grande proporção de espécies
raras (Price et al. 1995; Novotny & Basset 2000). Flinte et al. (2006) encontrou também
padrão de abundância semelhante na entomofauna de lagartas associadas à Byrsonima
sericea (Malphigiaceae), uma das espécies de plantas com alto valor de importância na
Restinga de Jurubatiba. Entretanto, a riqueza de espécies de insetos em C. hilariana,
que foi de 14 espécies de Lepidoptera exofíticas, um galhador, foi menor do que a
encontrada em B. sericea, que apresentou 20 espécies de Lepidoptera exofíticas, 17
Coleoptera exofíticos, quatro minadores e quatro galhadores (Flinte et al. 2006). Essa
simples comparação sugere que a abundância da planta pode não ser um fator que irá
influenciar na riqueza de espécies associadas a essa planta, uma vez que C. hilariana é
mais abundante que Byrsonima sericea, mas que possíveis características, como
arquitetura, valor alimentar da planta para o herbívoro, presença de compostos
secundários, fenologia entre outras podem ser fatores importantes que determinaram a
riqueza de espécies e até mesmo selecionando a composição de insetos que poderão
utilizar essa espécie de planta como um recurso. Porém, são necessários mais estudos
que possam abranger um maior número de espécies plantas que se apresentem com
abundâncias distintas na restinga para que se possa compreender melhor a estrutura da
comunidade de insetos fitófagos associados às plantas da restinga e identificar padrões
na taxocenose de insetos fitófagos.
Outro parâmetro comum entre as comunidades de insetos exofíticos de C.
hilariana e B. sericea foi a alta freqüência de plantas atacadas, em média, 54,6% e 60%,
67
respectivamente. Tais freqüências são marcadamente menores (cerca de 20%) daquelas
encontradas no cerrado, por Andrade et al. (1999) e também por Morais et al (1999),
que encontraram, após dois anos de estudo também no cerrado, uma freqüência média
de 15% de plantas atacadas.
Flinte et al.(2006) e outros trabalhos no cerrado (Morais et al. 1999, Andrade et
al.1999) encontraram abundância de lagartas significativamente maior na estação mais
seca em relação a estação chuvosa, porém para a taxocenose de insetos associados a C.
hilariana não houve diferença significativa entre as estações seca e chuvosa e a não
houve correlação significativa entre precipitação e a variação das abundâncias das
lagartas ao longo do tempo de estudo. A variação da temperatura foi um dos principais
fatores que regularam o tamanho populacional dos insetos. Apenas foram observadas
diferenças significativas para a abundância de C. granitalis entre as estações, ocorrendo
preferencialmente na estação mais seca do ano nos meses com maior temperatura.
Essa diferença pode estar relacionada às características particulares da restinga,
comparando com os resultados do cerrado, com a umidade relativa do ar que se mantém
alta durante o ano inteiro e as diferenças entre as estações não serem tão marcantes,
como ausência de sazonalidade do regime de chuvas. As próprias características da
planta, como suas folhas suculentas e presença de folhas novas durante o ano inteiro,
são fatores podem ter contribuído para essa diferença com outras plantas da restinga,
uma vez que a presença constante de alimento e a disponibilidade de água, que pode ser
retirada das folhas, poderiam reduzir o efeito do ressecamento sobre o inseto que se
alimenta da planta.
Por fim, a determinação da estrutura da comunidade relacionada ao sexo e ao
estado senescente da planta corroborou com os estudos, principalmente em plantas do
ambiente tropical as do gênero Baccharis, na quais não se tem observado diferenças
68
entre os sexos. Por mais que um dos sexos possa ter investimento maior em reprodução
e o outro em defesas, esses fatores não têm demonstrado seu efeito sobre a estrutura das
comunidades de insetos, através dos métodos utilizados para sua detecção.
Comparando a estrutura da entomofauna associada a cada sexo de C. hilariana,
não foram encontradas diferenças, corroborando com os estudos encontrados na
literatura sobre as espécies de plantas dióicas do ambiente tropical, assim contribuindo
para que sejam estabelecidos padrões diferentes do observado em regiões de clima
temperado, onde foram bem documentados os efeitos do sexo da planta hospedeira
sobre a estrutura da taxocenose de insetos associada à espécie de planta hospedeira.
O experimento de simulação da herbivoria permitiu medir e visualizar os possíveis
efeitos da herbivoria. A simulação, realizada através da poda, evidenciou um efeito
positivo, devido ao aumento das taxas de rebrotamento dos ramos tratados. O
experimento, servindo como modelo hipotético e não a realidade permitiu elucidar os
efeitos do ataque das duas espécies de insetos mais abundantes em C. hilariana. Ambas
as espécies de insetos produziram um efeito negativo sobre os ramos analisados
aumentando a mortalidade dos mesmos. Esse efeito negativo pode ser percebido nas
mesmas proporções para ambos os sexos, variando apenas a taxa de mortalidade em
relação a qual espécie estava atacando o ramo. Não apenas sobre a estrutura da
comunidade de insetos fitófagos, mas também não foi encontrada diferenças na resposta
tanto da simulação de herbivoria, quanto no ataque das lagartas mais abundantes.
Entretanto é necessária a avaliação do efeito da herbivoria na planta por um todo e
na população de C. hilariana, para que se possam mensurar as conseqüências da
herbivoria em relação à passagem de luz, que influencia nas interações planta-planta na
restinga. Para tal averiguação, torna-se necessário criar métodos para estimar com maior
precisão a massa foliar de uma planta e o balanço entre taxas de brotamento e
69
mortalidade. Posteriormente, para medir o efeito na população de C. hilariana, é
necessário aumentar o esforço amostral, ampliando-se a área de estudo. Dessa forma, o
papel dos insetos na dinâmica do ecossistema de restinga poderia ser mais bem
compreendido.
Esses dados demonstram, que apesar da restinga de Jurubatiba não apresenta
espécies endêmicas, mas que esse ecossistema possui características próprias, como a
dinâmica das populações de insetos aqui apresentadas, que se distinguem dos demais
ecossistemas, como por exemplo, o cerrado, que foi comparado nesse trabalho,
enfatizando a importância da preservação desse tipo de ecossistema.
Portanto, esse trabalho contribuiu para compreender com o avanço dos sobre as
interações dos insetos com sua planta hospedeira na restinga, ressaltando a necessidade
de ampliar os estudos em outras plantas para poder estabelecer um padrão sobre as
comunidades de insetos fitófagos na restinga e demonstrou que as espécies de insetos
mais abundantes têm efeito negativo, aumentando a mortalidade de ramos de C.
hilariana.
70
CONCLUSÕES GERAIS
71
5. CONCLUSÕES GERAIS
Foram encontradas 14 espécies de Lepidoptera associadas à Clusia hilariana.
64% delas com menos de 10 indivíduos, somando 2,3% do total de lagartas
encontradas ao longo do estudo. As três espécies mais abundantes
corresponderam a 92,55% do total de lagartas encontradas.
O período com maior freqüência de plantas de C. hilariana atacadas ocorreu
entre janeiro e junho, quando em média, 54,6% das plantas apresentaram
lagartas de algumas das espécies associadas.
Chloropaschia granitalis correspondeu a 64% da abundância relativa de
lagartas, estando presentes em 41% das plantas vistoriadas, sendo, portanto, a
principal espécie folívora de Clusia hilariana na Restinga de Jurubatiba,
podendo exercer papel importante como principal herbívoro da planta.
Não foi encontrada sazonalidade para distribuição de abundância dos insetos.
A variação da abundância total de lagartas foi significativamente correlacionada
com a variação de temperatura ao longo dos três anos de estudo.
Chloropaschia granitalis foi encontrada principalmente nos períodos mais secos
e quentes do ano na restinga.
Os picos de abundância de Chloropaschia granitalis ocorreram no período em
que Clusia hilariana apresentou menor freqüência de ramos com folhas novas,
72
porém, não significa que a ocorrência das lagartas esteja associada a um período
de escassez total de alimento, uma vez que Clusia hilariana apresentou pelo
menos 10% de seus ramos rebrotando, sendo então necessário estudar a oferta
mínima de alimento para sustentar as populações de lagartas.
A composição e riqueza de espécies de lagartas não diferiram significativamente
entre as plantas masculinas e femininas.
Plantas maduras apresentaram maior riqueza e abundância de lagartas,
comparativamente às plantas senis.
Os ramos podados (tratamento) levaram a maior freqüência de rebrotamento de
folhas do que nos ramos que não sofreram poda (controle).
Entre plantas masculinas e femininas, o tratamento de poda não foi
significativamente diferente quanto ao número de folhas que nasceram.
Já os danos provocados pelas lagartas aumentaram a taxa de mortalidade de
ramos, principalmente aqueles atacados por Deuterollyta sp.
O efeito da herbivoria não foi diferente entre os sexos, mas a resposta depende
da espécie do inseto fitófago e da idade da planta hospedeira.
73
BIBLIOGRAFIA GERAL
74
6. BIBLIOGRAFIA GERAL
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