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nia.

2016

I  

DEDICATORIA

Para quienes plantaron la semilla:

A la memoria de mi padre, y todo lo que significó.

A la presencia de mi madre, y lo que me sigue edificando.

He aquí la culminación y el cumplimiento de una promesa.

Para ustedes.

II  

AGRADECIMIENTOS

Este apartado debiera fluir de manera automática y concisa, sin embargo me

cuesta resumir el apoyo tan variado y en ocasiones tan particular que llegué a recibir

de las distintas personas que hicieron posible esta tesis. Omitiendo algún grado de

importancia por orden de mención, comienzo mi lista:

De manera académica agradezco a la UABCS, la cuna de mis estudios

profesionales. A CONABIO que permitió el financiamiento y ampliación del proyecto

CT001 (Programa de monitoreo de la restauración de arrecife coralino afectado por

el Buque Lázaro Cárdenas II, y de las comunidades arrecifales de la región del

Parque de Loreto, Baja California Sur) del cual fueron obtenidos los datos. De igual

manera a los proyectos EP2.0 y PEP del Programa de Ecología Pesquera del

CIBNOR por el apoyo en las salidas de campo, al personal de Embarcaciones y

Buceo, particularmente a los Técnicos Mario Cota, Horacio Bervera, Juan José

Ramírez, Enrique Calvillo y Jorge Angulo. A Dani, del laboratorio de Sistemas

Arrecifales (UABCS) por ayudarme con los datos de salinidad y a Paco por la

asesoría en el uso de PRIMER.

Agradezco infinitamente a mi comité, a Gina y Abril quienes influenciaron con

una perspectiva más integral en la revisión del documento. A Héctor; por el apoyo

con la bibliografía y porque sin saberlo sus palabras me motivaron a seguir adelante

y disfrutar el proceso creativo. Al Dr. Balart, por su disposición, llegando a facilitarme

información “a las puertas de mi casa”. A ustedes que permitieron una revisión fluida

y estuvieron al pendiente siempre que yo hacía “acto de aparición”. Pero

particularmente a Luis “Champ”, mi director, gracias por confiar en mí desde el

principio, por tu paciencia, tu apoyo, tu conocimiento, guía, revisiones, por

aguantarme los mil y un imprevistos que siempre surgían de verdad, gracias.

A los distintos profesores que fueron parte de mi formación “biologuesca”. A

mis compañeros de generación (todos), en particular a Robert, Berny, Pris, Pablo,

Lau, Abraham, Ilse, Vale, Fer, Iris que me enseñaron los distintos vértices de una

amistad, desde las risas, compañía y apoyo, hasta tolerancia, perdón y versatilidad.

A Tomás por volverte cada vez más un hermano conforme concluía la etapa de los

III  

estudios, y seguirme acompañando en la siguiente: algo así como la realidad de la

vida.

A quienes que aunque no tuvieron nada que ver con mis estudios, me echaron

porras para seguir adelante y terminar este documento; a Orquídea, Víctor, Mariana.

A Saúl por haberme apoyado e impactado en el lapso más accidentado del

documento (en cuanto a redacción, inspiración y concentración se refiere). A Gaby

Leong y Zama porque hasta los nortes fue a parar esta travesía y también allá me

soñaban a mí y a mi tesis. A Gaby Alemán, por seguir de cerca (a pesar de estar tan

lejos) mi camino, y tomar las represalias debidas y necesarias. A quienes varias

veces me preguntaron “¿Y la tesis?”. A los que sin quererlo y sin querer, me

fortalecieron de una manera poco ortodoxa e inversa a lo que esperaban. A quienes

por falta de memoria no mencione en este apartado pero sepan que han sido parte

de esto.

A Aldo, por haber llegado de la manera menos esperada a llenar los vacíos de

mi alma con inspiración y cariño, y que gracias a eso, la parte final y más intensa de

esta etapa por fin esté culminada.

Finalmente de la manera más intensa y humilde posible, le agradezco a mi

familia, que ha sido siempre el pilar de todo lo que soy, y lo que logre. A Olivia por

creer en mí y dejarme notitas de ánimo. A mi madre por escucharme, por darme

espacio cuando más estresada he estado pero siempre estando a mi lado. Por estar

para mí, en esto, y en todo. A mi padre, simplemente por ser él, por la fortaleza que

siempre me demostró y que fue decisiva para no tirar la toalla en ningún momento, ni

siquiera como posibilidad. A ustedes tres, por ser parte de mí y de este trabajo.

Gracias.

IV  

ÍNDICE GENERAL

LISTA DE FIGURAS.................................................................................V

LISTA DE TABLAS..................................................................................VI

LISTA DE ANEXOS................................................................................VII

I. INTRODUCCIÓN....................................................................................1

II. ANTECEDENTES..................................................................................4

III. JUSTIFICACIÓN...................................................................................7

IV. OBJETIVOS.........................................................................................7

IV.I. Objetivo general........................................................................7

IV.II. Objetivos particulares...............................................................8

V. MATERIALES Y MÉTODOS.................................................................8

V.I. Área de estudio..........................................................................8

V.II. Trabajo de campo...................................................................10

V.III. Análisis de los datos..............................................................12

VI. RESULTADOS...................................................................................13

Descriptores ecológicos.................................................................13

Patrones en la composición de ensamblajes.................................17

VII. DISCUSIÓN......................................................................................26

Evaluación general en las bahías..................................................26

Descriptores ecológicos.................................................................26

Composición de ensamblajes........................................................28

Resistencia, recuperación y resiliencia de los arrecifes................31

VIII. CONCLUSIONES............................................................................34

IX. LITERATURA CITADA......................................................................36

X. ANEXOS.............................................................................................45

V  

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Ubicación de las localidades censadas en A) Bahía de Loreto y B) Bahía de

La Paz. (Modificado de Hernández et al., 2010)………………..………………………11

Figura 2. Riqueza general por año obtenida de los censos de Bahía de Loreto y

Bahía de La Paz…………………………………...………………………………………..14

Figura 3. Abundancia de invertebrados por año en Bahía de Loreto y Bahía de La

Paz……………………………………………………………………………………………15

Figura 4. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía

de Loreto………………………………………………………………………………….….16

Figura 5. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía

de La Paz…………………………………………………………………..………………..17

Figura 6. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto antes del

blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos

cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes……………………19

Figura 7. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto durante el

blanqueamiento (2008). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y

frecuentes. Destaca la ausencia de especies simbiontes…………...………………19

Figura 8. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto después del

blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y

frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se ubicaron dentro del cuadrante

“raras”………………………………………………………………………………………..20

VI  

Figura 9. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz antes del

blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos

cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes.…………...………….21

Figura 10. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz durante el

blanqueamiento (2008). Destacando las especies simbiontes en los respectivos

cuadrantes abundantes, dominantes, raras y frecuentes.………………………….…..22

Figura 11. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz después del

blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y

frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se encuentran dentro del cuadrante

“dominantes”…………………………………………………………………………………22

Figura 12. Escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) con base en la matriz

de Bray-Curtis para los datos de ambas bahías …………….………………………….24

Figura 13. Agrupamiento de similitud mediante el coeficiente de Bray-Curtis de

ambas bahías en las distintas condiciones del evento de blanqueamiento….…..25

LISTA DE TABLAS

Tabla I. Porcentaje de contribución y abundancia (SIMPER) de las cinco especies de

mayor relevancia por año en las bahías de Loreto y La Paz (*=Especie

simbionte)……………………………………………………………………………..……..23

Tabla II. Presencia, abundancia y condición de acuerdo al diagrama Olmstead-

Tukey de especies simbiontes en ambas bahías durante las tres fechas de

monitoreo. (R= Rara, A= Abundante, D= Dominante)…………………………………..25

VII  

LISTA DE ANEXOS

Anexo 1. Lista de especies registradas en los censos de Bahía de Loreto. Su

clasificación en Phylum y Clase, y la abundancia observada (*=Especie

simbionte)….………………………………………………………………………………...44

Anexo 2. Lista de especies registradas en los censos de Bahía de La Paz. Su

clasificación en Phylum y Clase, y la abundancia observada (*=Especie

simbionte)….………………………………………………………………………………...46

Anexo 3. Valores de riqueza y abundancia total por Clase y Phylum en Bahía de

Loreto y La Paz. Phylum Annelida conformado por Polychaeta, Arthropoda por

Decapoda, Cnidaria por Anthozoa e Hydrozoa, Echinodermata por Asteroidea,

Echinoidea y Holothuroidea; y Mollusca por Bivalvia, Cephalopoda y

Gastropoda…………………………………………………………………………………..47

Anexo 4. Especies omitidas en la visualización del diagrama de Olmstead-Tukey, y

su coincidencia durante las tres condiciones en las bahías de Loreto y La Paz (*=

Especie simbionte)………………………………………………………………………….48

Anexo 5. Condición por año de las especies de Bahía de Loreto respecto al diagrama

de Olmstead-Tukey (Au=Ausente, R=Rara, F=Frecuente, A=Abundante,

D=Dominante)…..….………………………………………………………………………..49

Anexo 6. Condición por año de las especies de Bahía de La Paz respecto al

diagrama de Olmstead-Tukey (Au=Ausente, R=Rara, F=Frecuente, A=Abundante,

D=Dominante)…..….………………………………………………………………………..51

Anexo 7. Gráficas de diversidad de Shannon (H’) obtenidas con loge y log10 para su

comparación con otros estudios…………………………………………………………..52

VIII  

Anexo 8. Listado taxonómico de la riqueza de especies de Bahía de Loreto y Bahía

de La Paz corregido desde World Register of Marine Species (WoRMS:

http://www.marinespecies.org), y utilizado en PRIMER V6 para el índice ∆+ (También

se utilizó la categoría de REINO, donde todos los organismos pertenecieron al grupo

Animalia)……………………………………………………………………………………..53

1  

I. INTRODUCCIÓN

Los arrecifes coralinos son hábitats marinos someros que albergan una gran

diversidad y productividad a nivel mundial. Son reconocidos por su estructura física y

por la gran variedad de organismos encontrados en ellos (Spalding et al., 2001;

Enochs y Hockensmith, 2008). Entre dichos organismos se encuentran peces,

gasterópodos, bivalvos, crustáceos y equinodermos como grupos predominantes.

Esta variedad de especies se debe en parte a la estructura tridimensional que forman

los corales, pero también a la gran cantidad de ecto y endosimbiontes presentes en

ellos (Alvarado y Vargas-Castillo, 2012).

En las comunidades coralinas se llevan a cabo una gran variedad de

interacciones biológicas, lo que les brinda una importante complejidad ecológica.

Entre las funciones que brindan los arrecifes, pueden distinguirse el proveer de

refugio y alimento a peces e invertebrados (Stella et al., 2011a), además de fungir

como zonas de crianza de los mismos, y estar involucrados en procesos como el

reciclaje de nutrientes y la protección de la línea de costa contra huracanes y

tormentas (Hernández et al., 2008). Se ha observado también que entre los espacios

que forman las ramas del coral, se albergan diversos crustáceos, que llegan a formar

asociaciones obligadas con el coral hospedero (Gotelli y Abele, 1983; Stella et al.,

2011a; Stier et al., 2012). La presencia de invertebrados marinos es esencial en el

flujo de energía dentro de las comunidades bentónicas, ya que la transfieren hacia

niveles tróficos superiores (González-Medina et al., 2006). Se prestan además como

buenos indicadores ecológicos de perturbaciones del hábitat (Hernández et al., 2009)

debido a la variedad de funciones que desempeñan dentro del arrecife. Las cuales se

ven negativamente impactadas al variar en sus números poblacionales (Hopkins,

2009).

La distribución de los arrecifes coralinos dentro del Pacífico Oriental Tropical

(POT) comprende desde el sur del Golfo de California en México hasta la costa norte

de Perú (Cortés, 1997). Se conforman por franjas coralinas donde predomina el

género Pocillopora, que es característico de latitudes menores y ambientes someros

de entre uno y 7 m de profundidad (Carriquiry et al., 2001; Pinzón et al., 2012).

También se observan parches coralinos de Pavona y Porites en zonas expuestas,

2  

menores a 3 m de profundidad, y en las zonas más profundas (mayores a 10 m). Al

aumentar la latitud se observa también un cambio en la distribución de géneros

donde predominan Pavona y Porites (Reyes-Bonilla, 1993; Carriquiry et al., 2001;

Rodríguez-Troncoso et al., 2013a). En el Golfo de California, Pocillopora es

altamente abundante, y se considera a esta área como el límite térmico en su

distribución al norte del Pacífico americano (Reyes-Bonilla, 1993; Reyes-Bonilla et

al., 2005).

La temperatura supone un factor importante en la distribución y salud del

coral; sin embargo existen también otros factores determinantes en la viabilidad de la

asociación pólipo-zooxantela (McGinley et al., 2012). Esta relación presenta una gran

sensibilidad a variaciones ambientales como alta y baja irradiancia, baja salinidad,

sedimentación, exposición a mareas bajas, infecciones y contaminación (West y

Salm, 2003). Si uno o varios de estos factores se altera considerablemente, la

simbiosis entre el coral y las zooxantelas se disocia y éstas salen temporal o

definitivamente del coral hospedero (Carriquiry et al., 2001; Paz-García et al., 2012);

el fenómeno se puede apreciar a simple vista como una pérdida de coloración

(palidez) y subsecuentemente la aparición del esqueleto blanco propio del coral: este

evento se denomina “blanqueamiento”.

La condición de blanqueamiento del coral ha ocurrido en todos los mares

tropicales (Baker et al., 2008), y en casos extremos puede dar lugar a la muerte del

coral, lo que a su vez reduce la biomasa de la fauna asociada (Alvarado y Vargas-

Castillo, 2012). El género Pocillopora se afecta seriamente debido a que es uno de

los más susceptibles al efecto del blanqueamiento porque sus zooxantelas son

especialmente sensibles a temperaturas mayores a 30 °C (LaJeunesse et al., 2007;

Rodríguez-Troncoso et al., 2013a). Es un tipo de coral que alberga a nivel mundial

una gran cantidad de especies asociadas de invertebrados (Hernández et al., 2008;

Herrero-Pérezrul, 2008; Stella et al., 2011a;).

A pesar de que durante largo tiempo se había enfocado la problemática del

blanqueamiento a la exposición a altas temperaturas, estudios recientes han

reportado que de igual manera, ciertos periodos de bajas temperaturas anormales,

menores a 20 °C, pueden causar esta condición (Paz-García et al., 2012; Rodríguez-

3  

Troncoso et al., 2013a). Con base en este antecedente es que fue posible identificar

un blanqueamiento de las colonias coralinas del suroeste del Golfo de California de

casi el 90% (Hernández et al., 2010). Ya que a principios del 2008 se distinguieron

temperaturas anómalas en el POT de hasta 1.8°C promedio menos que las

registradas en los últimos 25 años (19.3 ± 0.9°C). Según lo que estos autores

mencionan, no existía registro previo de blanqueamiento por bajas temperaturas para

México.

Ya sea por altas o bajas temperaturas, el blanqueamiento coralino tiene

repercusiones severas tanto en los corales como en la fauna asociada a ellos. Por

esa razón, es importante la realización de monitoreos y estudios de la condición de

salud de los ecosistemas coralinos para medir su capacidad de resistencia y

resiliencia ante alguna perturbación. Estas últimas se definen respectivamente, como

la facultad de la comunidad a permanecer impermutable ante cambios en el entorno;

y como el regreso de la comunidad a las características ecológicas lo más similares a

las originales después de la perturbación, en cuanto a términos de procesos

ecosistémicos se refiere (Bellwood et al., 2006). En relación a los trabajos sobre

resiliencia, comúnmente se enfocan a describir la cobertura coralina recuperada

después de un evento de blanqueamiento, y cuando tratan de la fauna asociada, se

han realizado en su mayoría en la Gran Barrera Australiana con base en

ensamblajes de peces (Bellwood et al., 2006; Hughes et al., 2007; Ledlie et al.,

2007). Es por esto que el presente estudio pretende evidenciar la resiliencia de las

comunidades coralinas de las bahías de La Paz y Loreto en función de la

composición de invertebrados asociados a los corales expuestos a una condición

anómala de temperaturas frías. La elección de este grupo como indicador de salud

se hizo debido a la fuerte co-dependencia existente entre los invertebrados y el coral

(Stella et al., 2011a). La presencia de algunas especies de invertebrados, en

particular de crustáceos simbiontes supone condiciones benéficas y saludables para

ambas partes (Stella et al., 2011b). Se considera por lo tanto que las comunidades

arrecifales con presencia de crustáceos simbiontes mostrarán una mayor resiliencia

después del evento de blanqueamiento, respecto a las comunidades coralinas sin

presencia de simbiontes.

4  

II. ANTECEDENTES

El estudio de la fauna asociada a corales, en particular al género Pocillopora,

se realizó inicialmente en las comunidades coralinas de Panamá y Colombia durante

los años de 1970’s y 1980’s (Abele, 1976; Prahl et al., 1978; Castro, 1982, Glynn,

1983; Gotelli y Abele, 1983; Gotelli et al., 1985; Guzmán, 1988). En los trabajos

citados se describieron las especies de crustáceos simbiontes de corales y

posteriormente las relaciones ecológicas existentes entre ellos. Años más tarde

Enochs y Hockensmith (2008) retomaron el campo de estudio en esa zona

geográfica al evaluar la dependencia de la comunidad críptica en el sustrato vivo de

los arrecifes en Isla Uva en la costa del Pacífico de Panamá. Determinaron que las

colonias vivas de P. damicornis albergan una mayor biomasa de organismos

crípticos que las colonias muertas.

Más recientemente, Alvarado y Vargas-Castillo (2012) realizaron una

descripción de la fauna de invertebrados asociados al coral P. damicornis en Bahía

Culebra, Costa Rica, en la costa del Pacífico; y enlistaron como especies

predominantes a los crustáceos Harpiliopsis depressa, Trapezia ferruginea, Alpheus

lottini, Fennera chacei, Petrolisthes haigae y al bivalvo Litophaga aristata, mismas

que presentan una relación simbionte obligatoria con el coral. También encontraron

que la riqueza y abundancia de especies entre temporadas tuvieron valores más

altos en la época lluviosa.

Los estudios descriptivos de la fauna asociada a Pocillopora en la costa

mexicana iniciaron a finales de la década de los 90´s, donde se registraron las

faunas de cangrejos (Pereyra-Ortega, 1998; Díaz-Ruiz, 1999) y de camarones

(Hernández, 1999) asociadas al coral Pocillopora en Los Islotes, dentro del Complejo

Insular Espíritu Santo, B.C.S. Sin embargo, en la literatura se mencionan registros

esporádicos de algunos decápodos colectados en sustratos coralinos; Garth (1960)

identificó por lo menos ocho especies de braquiuros del Golfo de California,

simbiontes obligados del coral Pocillopora. Brusca y Thomson (1975) enlistaron las

especies de macroinvertebrados del arrecife coralino de Cabo Pulmo, B.C.S.,

destacando 24 especies de gasterópodos, 11 anomuros, 9 braquiuros y 9

holotúridos, mientras que Wicksten (1983) mencionó la presencia de varias especies

5  

de camarones carideos en sustratos coralinos de varias localidades del Golfo de

California.

Años más tarde Suárez-González (2002) describió la estructura de las

asociaciones de moluscos a corales del género Pocillopora en Punta Arena de la

Ventana, B.C.S., sin encontrar diferencias significativas para riqueza, densidad,

diversidad y equidad en el tiempo de estudio. Mientras que Herrero-Pérezrul (2008) y

Rojero-León (2009) describieron la estructura comunitaria de equinodermos en las

islas San José, Espíritu Santo y Cerralvo, B.C.S., registrando 22 especies de

equinodermos y destacando a la estrella Phataria unifascialis como la especie

dominante. Hernández y colaboradores (2009) presentaron un listado solamente de

crustáceos decápodos asociados a los arrecifes de las bahías de La Paz y Loreto,

B.C.S., donde evaluaron la fauna entre ambas bahías y, señalaron que hubo una

similitud aproximada de 70%. Mencionaron también la ampliación de distribución de

nueve especies, además de 15 nuevos registros de carcinofauna para Loreto y dos

en La Paz. Poco tiempo después, Cervantes-Gutiérrez (2011) analizó las

comunidades de asteroideos asociadas a comunidades coralinas en la Bahía de

Loreto, enfatizando la importancia de su estudio en el análisis temporal y las

variaciones interanuales ocurridas del 2005 al 2009; concluyó que hubo

homogeneidad en la composición de la comunidad tanto espacial como

temporalmente, sin embargo, denotó valores más bajos en el 2009 en comparación

con años anteriores. Posteriormente, Vázquez-Vega (2013) abordó el grupo de

moluscos en Isla Cerralvo, B.C.S.; analizó la estructura de la comunidad con registros

del 2005, y relacionó su abundancia y diversidad con el sedimento de la zona,

denotándose a la clase Bivalvia como la más abundante, la riqueza específica y

valores promedio del índice de diversidad fueron menores en comparación con otros

sitios de diferente latitud del Golfo de California occidental, además de identificar que

el tipo de sedimento fue el factor principal en la distribución de los moluscos.

Dentro de los estudios que se enfocaron en las variaciones ambientales a las

que están expuestos los arrecifes coralinos del Pacífico mexicano y POT,

posiblemente lo que más se ha descrito está relacionado con el fenómeno de El Niño

(Carriquiry et al., 2001; Reyes-Bonilla et al., 2002; Iglesias-Prieto et al., 2003). En los

6  

cuales se han observado altas tasas de blanqueamiento y mortalidad coralina, como

consecuencia del aumento de temperatura oceánica. Con un registro de mayor

afectación en corales de la zona norte respecto a la sur, y de los someros respecto a

los de zonas más profundas.

En fechas relativamente recientes, se han realizado estudios que se han

enfocado al efecto de blanqueamiento coralino como resultado de las bajas

temperaturas. En este sentido, Hernández y colaboradores (2010) analizaron en las

bahías de La Paz y Loreto, el efecto ocasionado en la fauna asociada al coral

Pocillopora; ellos destacaron que los crustáceos simbiontes disminuyen

considerablemente (incluso desaparecen) en colonias blanqueadas. El evento de

blanqueamiento fue descrito por González-Espinosa (2012), quien determinó el

umbral de blanqueamiento por frío para las comunidades coralinas de Bahía de La

Paz y Bahía de Loreto, y encontró una temperatura límite para el blanqueamiento de

18.95 °C y 17.71 °C, respectivamente. Paz-García y colaboradores (2012)

verificaron la susceptibilidad de blanqueamiento en las distintas morfoespecies de

Pocillopora durante otro evento de bajas temperaturas ocurrido en febrero del 2011.

Dichos autores registraron un mayor porcentaje de daño en las comunidades de

Punta Galeras e Isla Gaviotas en comparación con Punta Arenas; y a Pocillopora

damicornis como la especie más afectada comparada con P. verrucosa, P.

meandrina y P. capitata.

De manera específica, los estudios realizados en corales del género

Pocillopora en la región del Pacífico mexicano se han centrado principalmente en la

descripción de la composición de fauna asociada (Garth, 1960; Brusca y Thomson,

1975; García-Madrigal, 1999; Hernández et al., 2013), la respuesta a fenómenos

oceanográficos que conllevan por lo regular un blanqueamiento (Reyes et al., 2002;

Iglesias-Prieto et al., 2003; Hernández et al., 2010; Paz-García et al., 2012), y la

respuesta fisiológica a cambios ambientales ya sea in situ (LaJeunesse et al., 2007)

o en condiciones de laboratorio (Rodríguez-Troncoso et al., 2010; Rodríguez-

Troncoso et al., 2013b). Para Baja California Sur, México se puede considerar como

estudio pionero respecto a la temática de resiliencia al de Hernández y

colaboradores (2008). Ellos comparan los ensamblajes de invertebrados asociados al

7  

arrecife coralino antes y después del impacto de un huracán. Sin embargo, el análisis

de la estructura comunitaria se llevó a cabo sólo con muestreos de tres meses.

Tomando en cuenta que Rioja-Nieto y colaboradores (2012) mencionan un intervalo

de recuperación de entre 7.5 a 18.5 años para las comunidades coralinas que son

afectadas por perturbaciones de este tipo; el tiempo de seguimiento no fue el

suficiente para inferir su resiliencia.

III. JUSTIFICACIÓN

Generalmente los casos de blanqueamiento coralino y las consecuencias del

mismo, se asocian al aumento de temperatura. El evento suscitado en el 2008 fue

consecuencia de bajas temperaturas, por lo que la comparación de la composición

de los grupos asociados a las comunidades arrecifales en distintos momentos del

blanqueamiento (antes, durante y después), permitirá identificar si existe una

recuperación del hábitat años después del evento. Ya que aunque existen

monitoreos sobre recuperación del ecosistema no se ahonda en la resiliencia del

mismo de manera comparativa; partiendo de una fase inicial antes de la

perturbación. Cabe destacar que tampoco se han realizado estudios ecológicos de

resiliencia en otros arrecifes del Pacífico mexicano a manera de validación de un

equilibrio estable o cambios en sus componentes y funciones ecológicas. Aunado a

esto, las investigaciones de la fauna de invertebrados asociada a comunidades

coralinas se han enfocado principalmente en el grupo de los crustáceos decápodos.

Por ello, se decidió considerar para el presente análisis a otros grupos taxonómicos

como moluscos y equinodermos para determinar alguna tendencia en la composición

de especies de acuerdo con los momentos del muestreo.

IV. OBJETIVOS

IV.I. Objetivo general

Evaluar el cambio de la fauna de macroinvertebrados asociados a las colonias

coralinas del género Pocillopora, durante y después del blanqueamiento presentado

por bajas temperaturas y determinar si existe una recuperación de los ensamblajes

arrecifales en las bahías de La Paz y Loreto respecto a la condición inicial.

8  

IV.II. Objetivos particulares

- Determinar la composición de especies de los grupos de macroinvertebrados

censados, asociados a las comunidades coralinas de las bahías de La Paz y

Loreto, B.C.S. antes, durante y después del blanqueamiento coralino del 2008.

- Describir los ensamblajes de macroinvertebrados asociados a las

comunidades coralinas, por medio de índices ecológicos.

- Comparar los ensamblajes antes, durante y después del blanqueamiento, en

ambas bahías.

- Identificar patrones de composición de los macroinvertebrados asociados a las

colonias coralinas antes, durante y después del blanqueamiento, en las bahías

de La Paz y Loreto, B.C.S.

- Establecer la condición de recuperación de los arrecifes respecto a su estado

inicial en 2006, con base en los ensamblajes de fauna asociada.

V. MATERIALES Y MÉTODOS

V.I. Área de estudio

Loreto: La Choya y La Biznaga

El Parque Nacional Bahía de Loreto se encuentra en el Golfo de California

frente a las costas del municipio de Loreto, B.C.S. Está conformado por cinco islas:

Coronado, Monserrat, Danzante, Carmen y Catalana (Campos-Dávila et al., 2005).

En la bahía se presentan mareas mixtas, predominantemente diurnas. Las corrientes

superficiales están sujetas a la velocidad e intensidad del viento, lo que las vuelve

estacionales y torna a la marea la principal fuente de corrientes (CONANP, 2000). La

temperatura en superficie presenta variaciones que van desde 15°C en invierno a

33°C en verano (CONANP, 2000). Su salinidad a lo largo del año se presenta con

valores de 34.94 ups de abril-mayo y 35.177 ups de julio-agosto. El oxígeno varía; de

7.4 mg/L a 8.5 mg/L con ligera tendencia a aumentar en las partes someras debido a

la evaporación. El parque presenta un pH ligeramente alcalino entre 8.0 y 8.23

(CONANP, 2000). Las localidades monitoreadas en esta zona fueron La Choya y La

Biznaga, ambas prácticamente en el límite norte de la distribución coralina (Reyes-

Bonilla, 1993; Fig.1A).

9  

La Choya, también conocida como El Faro (26°02’39.7’’N, 111°10’50.8’’O) se

ubica cerca del extremo norte de Isla Carmen, a 14.5 km de Loreto (CONANP, 2000).

La comunidad coralina muestreada se encuentra asentada sobre una base rocosa

ubicada a no más de 6 m de profundidad, con colonias coralinas esparcidas

alrededor de 205 m2.

La Biznaga (25°48’55.3’’N, 111°15’33.1’’O) se ubica en Isla Danzante también

cerca de su extremo norte (CONANP, 2000). El área de muestreo en este sitio es

una plataforma rocosa de unos 4 m de profundidad sobre la cual se encuentran

colonias coralinas, prácticamente al borde de una planicie que termina en una pared

vertical de aproximadamente 16 m, misma que continúa a gran profundidad.

La Paz: Punta Diablo y El Portugués

La Bahía de La Paz se encuentra ubicada en la costa sur-occidental del Golfo

de California entre los 24°06’ y 24°47’ latitud Norte y 110°18’ y 110°45’ longitud

Oeste (Fig. 1B). Es el cuerpo de agua más grande dentro del Golfo de California y

recibe directamente su influencia sobre todo en la parte profunda, que puede llegar

hasta 400 m (Obeso-Nieblas et al., 2008; Reyes-Salinas et al., 2003) manteniendo el

flujo de aguas principalmente por el Canal de San Lorenzo y por el canal de San

José (Romero-Ponce, 2002). Las mareas son de carácter mixto semidiurno, que

además muestran un retraso tanto en pleamar como en bajamar por el tiempo en el

que las zonas de almacenamiento se llenan y vuelven a vaciarse. Debido a la

pleamar superior y la bajamar inferior, se genera un reflujo más intenso que ocasiona

corrientes de marea de mayor intensidad a comparación de las que se observan en

el flujo (CONANP, 2000). La circulación de las aguas superficiales de la zona sur de

la bahía se encuentra muy ligada al patrón de vientos, que sigue en su mayoría

dirección al noroeste en el invierno y sureste en verano. En la bahía al estar ubicada

cercana a la transición del Océano Pacífico y, por consiguiente influenciada por éste;

se observan variaciones anuales importantes en sus propiedades fisicoquímicas

(Obeso-Nieblas et al., 2008; Reyes-Salinas et al., 2003). Los promedios de

temperatura varían de 17°C a 30°C entre invierno y verano respectivamente. Este

amplio intervalo se presenta básicamente debido a que la zona costera no es lo

10  

suficientemente profunda para que se presente una termoclina completa (Jiménez-

Illescas et al., 1997). Mismos autores reportan un perfil vertical de salinidad que va

de 34.90 ups en superficie a 34.55 en el fondo, mientras que según registros del

World Ocean Atlas (2009), el intervalo para la bahía abarca de 35.02 ups a 34.66

ups. Los sitios de muestreo en esta zona fueron Punta Diablo y El Portugués (Fig.

1B).

Punta Diablo (24°18’44.3’’N, 110°20’10.7’’O) se localiza en la costa sureste de

la bahía, es una caleta semiprotegida (Zayas-Álvarez, 2005) que presenta un arrecife

de tipo franja; el arrecife interno inicia pegado a una pared de roca y se extiende

sobre una plataforma rocosa de aproximadamente 5 m donde comienza el arrecife

externo que se distribuye sobre una pendiente pronunciada (obs. pers) alcanzando

los 8 m de profundidad. Esta morfología es un rasgo común del relieve submarino al

margen sureste de la península; es característica la formación de plataformas y

taludes continentales estrechos, tanto por ser rasgos morfológicos relativamente

jóvenes como por el poco aporte de sedimento en la zona (Álvarez-Arellano et al.,

1997).

El Portugués (24°40’48.5’’N, 110°40’49.8’’O) se localiza al norte de la ciudad

de La Paz. Presenta también arrecife tipo franja pero en un sustrato de arena de

grano grueso y oscuro. Este tipo de suelo es característico de las zonas cercanas a

la Isla San José. En la isla es común encontrar formaciones de esteros, playas de

cantos rodados y arena gruesa (Beltrán-Ramírez, 1999). En El Portugués se

aprecian parches rocosos donde se encuentran grandes colonias coralinas de

colores vivos (Romero-Ponce, 2002) a poca profundidad (aproximadamente 3.5 m) y

con pendiente muy suave (obs. pers.).

V.II. Trabajo de campo

Las bahías de La Paz y Loreto se monitorearon desde el año 2004 hasta el

2009 por investigadores y estudiantes del Centro de Investigaciones Biológicas del

Noroeste S. C. Con las bases de datos elaboradas de los censos submarinos

realizados en los años 2006, 2008 y 2013 en ambas bahías se realizó la

comparación de la composición de los grupos de macroinvertebrados observados

 

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12  

V.III. Análisis de los datos

Los datos de los censos se ordenaron en Excel para ser procesados en el

software PRIMER v6 y obtener los siguientes índices ecológicos:

Riqueza específica (S): Considerada la forma más sencilla de medir la

biodiversidad (Moreno, 2001), se basó únicamente en enumerar las especies

presentes sin asignarles un valor de importancia.

Abundancia (N): consistió en contabilizar los individuos observados.

Índice de diversidad de Shannon-Wiener (H’): Este índice representa la

abundancia proporcional de las especies y la riqueza de las mismas en la muestra

obtenida. Mide la incertidumbre en predecir a qué especie correspondería un

individuo tomado aleatoriamente al realizar un siguiente censo (Magurran, 2004).

Supone que todos los individuos tienen la misma probabilidad de ser elegidos y que

todas las especies se encuentran representadas en la muestra (Moreno, 2001). Se

calculó con logaritmos natural y base 2 para fines comparativos con literatura.

Índice de equitabilidad de Pielou (J’): Indica la homogeneidad de la distribución

de la abundancia y riqueza de las especies en el área de estudio, al medir la

proporción de la diversidad observada respecto a la máxima diversidad esperada.

Conforme su valor se acerca más a cero; significa una distribución con mayor

heterogeneidad (Moreno, 2001).

Índice de distinción taxonómica (∆+): Valora la distancia taxonómica promedio

entre los organismos muestreados considerando los niveles de un árbol filogenético,

donde cada nivel recibe un valor discreto y proporcional dentro de una escala de 1 a

100 (Clarke y Warwick, 2001). Este índice se calculó con los niveles de reino,

phylum, clase, orden, familia, género y especie; en total siete categorías para todas

las especies censadas.

Los indicadores ecológicos se promediaron y compararon para evidenciar las

posibles diferencias entre los años de estudio. El análisis se realizó con el software

Statistica V. 8. La normalidad y homocedasticidad de los datos se probó con las

pruebas de Shapiro-Wilk y Levene respectivamente con el fin de aplicar ANDEVA; en

caso de no cumplir dichos supuestos, se utilizó un análisis no paramétrico de

13  

Kruskall-Wallis. En todos los casos el nivel de significancia fue de 0.05 (Daniel,

1987).

Se realizó un diagrama de Olmstead-Tukey, que toma en cuenta las

frecuencias de ocurrencia y abundancia total con respecto a la media aritmética de

las frecuencias y las abundancias (Sokal y Rohlf, 1995). El diagrama se construyó en

Excel y sirvió para comparar la fauna de invertebrados antes (2006), durante (2008)

el blanqueamiento y después del mismo (2013); al categorizar a las especies en

dominantes, frecuentes, abundantes o raras.

Con los datos de abundancia se construyó una matriz de similitud con el

coeficiente de Bray-Curtis también en el software PRIMER v6, con la que se realizó

un análisis SIMPER (similitud porcentual) para determinar e identificar las especies

más representativas de los diferentes años (Clarke y Gorley, 2006). A partir de la

matriz mencionada también se realizó un dendrograma de agrupamiento por año y

un análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) para tratar de

determinar algún gradiente entre los ensamblajes analizados durante los diferentes

años. Una perspectiva cualitativa de acuerdo a la presencia/ausencia y la ubicación

de los simbiontes en el diagrama de Olmstead-Tukey en los diferentes años, se

agregó a los resultados estadísticos/cuantitativos para llegar a establecer la

condición de recuperación de los arrecifes y por consiguiente su resiliencia.

Finalmente una comparación entre los ensamblajes de Bahía de Loreto y

Bahía de La Paz se realizó con el fin de identificar si el efecto de blanqueamiento era

diferencial respecto a la latitud.

VI. RESULTADOS

Descriptores ecológicos

La riqueza total en las bahías fue de 56 especies para Loreto y 51 para La Paz

(Fig. 2). En Bahía de Loreto los moluscos fueron el grupo mejor representado con 21

especies (37.5% del total; ANEXO 1), en particular los gasterópodos sobresalieron

con 14 especies (25% del total, 66.67% del Phylum). Mientras que en Bahía de La

Paz los artrópodos, todos ellos decápodos, fueron el grupo más común con 19

especies (37.25% del total; ANEXO 2).

 

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años

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16  

significativamente mayores a los del 2006 (Fig. 4) de acuerdo a la prueba de

Kruskall-Wallis.

En los análisis estadísticos de Bahía de La Paz, el ANDEVA realizado a la

riqueza específica no arrojó diferencias significativas (F(2,21)= 0.6614, p= 0.5265). Los

demás descriptores, analizados por medio de Kruskall-Wallis, tampoco mostraron

cambios significativos en abundancia (H(2,24)= 3.3064, p= 0.1914), diversidad (H(2,24)=

1.1250, p= 0.5698), equitabilidad (H(2,24)= 1.2950, p= 0.5234) y distinción taxonómica

promedio (H(2,24)= 5.0706, p= 0.0792) (Fig. 5).

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Figura 4. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía

de Loreto.

0

5

10

15

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25

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78

79

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        2006        2008        2013      2006        2008        2013

     2006        2008        2013

17  

Figura 5. Descriptores ecológicos por año de muestreo (promedio ± D.E.) para Bahía de La Paz.

Patrones en la composición de ensamblajes

En cuanto a la composición de los ensamblajes, hubo especies que

presentaron abundancias muy elevadas que dificultaban la identificación visual de las

demás dentro del diagrama de Olmstead-Tukey. Por lo anterior, se omitieron de los

gráficos las cinco especies más abundantes de cada año con el fin de visualizar la

tendencia de los datos, sin embargo sí se consideraron para los análisis.

0

5

10

15

20

0 1 2 3

S (No. d

e especies)

0

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100

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Diversidad

 H' (log 2)

68

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72

74

76

78

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0 1 2 3

Distinción Tax. Δ

+ (%

)            2006            2008             2013            2006            2008             2013

            2006            2008             2013            2006            2008             2013

            2006            2008             2013

18  

En Bahía de Loreto antes del blanqueamiento (2006) las especies más

abundantes (y omitidas del gráfico) fueron E. vanbrunti, Acmaea discors,

Spirobranchus giganteus, Vermicularia sp. y Eucidaris thouarsii. Se obtuvieron 21

especies categorizadas como dominantes (51.2% del total; Fig. 6), entre ellas los

crustáceos simbiontes Trapezia bidentata y Harpiliopsis depressa. Tres especies

abundantes (7.3%), una de ellas el camarón simbionte Alpheus lottini. Dos especies

frecuentes (4.8%) y 16 raras (39%) donde se ubicó el camarón simbionte Harpiliopsis

spinigera.

Durante el blanqueamiento (2008) se omitieron de las gráficas a S. giganteus,

E. thouarsii, Sabella sp., E. vanbrunti y Phataria unifascialis. Se observaron 12

especies dominantes (35.2%), siete abundantes (20.5%), una frecuente (2.9%) y 14

raras (41.1%). Cabe destacar que durante este año no se observaron especies

simbiontes (Fig. 7).

Después del blanqueamiento (2013) las especies omitidas en las gráficas

fueron S. giganteus, Diadema mexicanum, E. thouarsii, Sabella sp. y P. unifascialis.

Se obtuvieron 17 especies dominantes (51.5%), dos abundantes (6%), no hubo

especies frecuentes y 14 cayeron en la categoría de raras (42.4%). Las especies

simbiontes A. lottini, H. depressa, H. spinigera, Quoyula madreporarum y T. bidentata

observadas ese año, se ubicaron en este último cuadrante (Fig. 8).

De este modo el poliqueto S. giganteus y el erizo E. thouarsii se presentaron

entre las cinco especies más abundantes durante los tres años. El erizo E. vanbrunti

se registró antes y durante el evento de blanqueamiento. Mientras que el poliqueto

Sabella sp. y la estrella P. unifascialis fueron de las especies más abundantes

durante el evento de blanqueamiento y después del mismo (ANEXO 4).

19  

Figura 6. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto antes del blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes.

Figura 7. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto durante el blanqueamiento (2008). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Destaca la ausencia de especies simbiontes.

0

20

40

60

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Frecuencia de aparición

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0

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Abundan

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Frecuencia de ocurrencia

ABUNDANTES  DOMINANTES

FRECUENTES RARAS 

RARAS  FRECUENTES 

20  

Figura 8. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de Loreto después del blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se ubicaron dentro del cuadrante “raras”.

En Bahía de La Paz, las especies más abundantes (y por tanto omitidas del

gráfico) antes del blanqueamiento (2006), fueron Serpula sp., Vermicularia sp.,

Spirobranchus giganteus, Trapezia bidentata y Sabella sp. Se obtuvieron 18 especies

categorizadas como dominantes (50% del total.) incluyendo a las simbiontes T.

bidentata, Alpheus lottini, Harpiliopsis depressa y H. spinigera. Dos especies cayeron

dentro de la categoría de abundantes (5.5%), ninguna frecuente, y 16 raras (44.4%),

incluyendo al cangrejo simbionte Liomera cinctimana (Fig. 9).

Durante el blanqueamiento (2008) se omitieron del gráfico a Serpula sp., T.

bidentata, Turritellidae, S. giganteus y H. depressa. De esta manera, se obtuvieron

17 especies dominantes (51.5% del total), entre ellas los crustáceos simbiontes T.

bidentata, A. lottini, H. depressa y H. spinigera. Dos especies abundantes (6%), una

de ellas el caracol simbionte Quoyula madreporarum. Una especie frecuente (3%) y

13 raras (39.3%) (Fig. 10).

Posterior al blanqueamiento (2013) se omitieron del gráfico Vermicularia sp.,

Stenorhynchus debilis, T. bidentata, H. depressa y E. thouarsii. Se obtuvieron 14

especies dominantes (48.2% del total), tres abundantes (10.3%), no hubo especies

frecuentes y 12 raras (41.3%). Las especies simbiontes de este año fueron A. lottini,

0

10

20

30

40

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9

Abundan

cia

Frecuencia de ocurrencia

ABUNDANTES  DOMINANTES

FRECUENTESRARAS 

21  

H. depressa, H. spinigera, Q. madreporarum y T. bidentata, todas dentro del

cuadrante de especies dominantes (Fig. 11).

En esta bahía el cangrejo simbionte T. bidentata predominó entre las cinco

especies más abundantes durante los tres años; antes y durante el blanqueamiento

coincidieron los poliquetos S. giganteus y Serpula sp., durante y después del mismo

sólo el camarón simbionte H. depressa, mientras que el caracol Vermicularia sp. se

presentó antes y después del evento (ANEXO 4).

Figura 9. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz antes del blanqueamiento (2006). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes.

0

10

20

30

40

50

60

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9

Abundan

cia

Frecuencia de aparición

ABUNDANTES  DOMINANTES

A. lottini 

H. depressa 

H. spinigera 

RARAS  FRECUENTES 

22  

Figura 10. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz durante el blanqueamiento (2008). Destacando las especies simbiontes en los respectivos cuadrantes como abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Figura 11. Diagrama de Olmstead-Tukey de Bahía de La Paz después del blanqueamiento (2013). Mostrando las especies abundantes, dominantes, raras y frecuentes. Las especies simbiontes visualizadas se encuentran dentro del cuadrante “dominantes”.

Por medio del análisis de SIMPER se obtuvieron porcentajes acumulados de

71.61%, 72.43% y 61.69% al conjuntar las cinco especies con mayor contribución en

Bahía de Loreto, y 57.96%, 71.7% y 65.94% en Bahía de La Paz (2006, 2008 y 2013,

respectivamente). En Bahía de Loreto los grupos que sobresalieron por su

0

5

10

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20

25

30

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Abundan

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Frecuencia de aparición

ABUNDANTES  DOMINANTES

FRECUENTES RARAS 

Q.madreporarum H. depressa 

A. lottini

23  

contribución fueron equinodermos y poliquetos, en particular el poliqueto S.

giganteus (8.33–18.83%), la estrella P. unifascialis (6.54–15.13%) y el erizo E.

thouarsii (7.45–18.15%) que fueron las especies que se mantuvieron relativamente

constantes a través de los años (Tabla I). Cabe mencionar además que ninguna de

las especies simbiontes figuró dentro de las cinco más importantes en su

contribución de abundancia.

En Bahía de La Paz por su parte, el camarón simbionte H. depressa fue la

especie que se mantuvo dentro de las cinco especies con mayor contribución en los

ensamblajes durante los tres años del estudio con valores entre 11.57 y 13.56%.

También el cangrejo simbionte T. bidentata se destacó como especie relevante por

su contribución en los años 2008 y 2013 (Tabla I).

Tabla I. Porcentaje de contribución y abundancia (SIMPER) de las cinco especies de mayor relevancia por año en las Bahías de Loreto y La Paz (*= Especie simbionte).

Bahía de Loreto

Especie Clase 2006 2008 2013

Diadema mexicanum Echinoidea - - 18.64

Echinometra vanbrunti Echinoidea 27.44 11.87 -

Eucidaris thouarsii Echinoidea 7.45 18.15 12.29

Phataria unifascialis Asteroidea 8.53 15.13 6.59

Sabella sp. Polychaeta - 18.94 13.04

Spirobranchus giganteus Polychaeta 18.83 8.33 11.12

Vermicularia sp. Gastropoda 9.37 - -

Total 71.61 72.43 61.69

Bahía de La Paz

Especie Grupo 2006 2008 2013

Eucidaris thouarsii Echinoidea - - 9.93

Harpiliopsis depressa* Malacostraca 12.55 11.57 13.56

Sabella sp. Polychaeta 14.94 5.23 -

Serpula sp. Polychaeta 8.96 24.69 -

Spirobranchus giganteus Polychaeta 10.64 - -

Stenorhynchus debilis Malacostraca - - 11.33

Trapezia bidentata* Malacostraca - 13.93 10.99

Turritellidae Gastropoda - 16.28 -

Vermicularia sp. Gastropoda 10.88 - 20.12

Total 57.96 71.7 65.94

Por su parte, por medio del análisis NMDS al 40% de similitud se formaron dos

agrupaciones, las cuales correspondieron a cada bahía analizada. Al ir aumentando

 

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25  

Figura 13. Agrupamiento de similitud mediante el coeficiente de Bray-Curtis de ambas bahías en las distintas condiciones del evento de blanqueamiento.

Respecto a la condición particular de los simbiontes en la composición de los

distintos ensamblajes, se lograron identificar seis especies (Tabla II). En Bahía de

Loreto los simbiontes presentaron abundancias bajas antes del blanqueamiento, y no

fueron vistos durante el evento. Y aunque hubo nuevamente presencia para el 2013,

la abundancia fue mínima. Mientras que en Bahía de La Paz los simbiontes se

mantuvieron abundantes durante los tres años, incluso aumentando durante el

blanqueamiento.

Tabla II. Presencia, abundancia y condición de acuerdo al diagrama Olmstead-Tukey de especies simbiontes en ambas bahías durante las tres fechas de monitoreo. (R= Rara, A= Abundante, D= Dominante).

Loreto La Paz

2006 2008 2013 2006 2008 2013

Alpheus lottini 5 (A) 0 1 (R) 35 (D) 30 (D) 14 (D)

Harpiliopsis depressa 15 (D) 0 1 (R) 56 (D) 58 (D) 51 (D)

Harpiliopsis spinigera 1 (R) 0 1 (R) 10 (D) 25 (D) 19 (D)

Liomera cinctimana 0 0 0 2 (R) 0 0

Quoyula madreporarum 0 0 1 (R) 0 6 (R) 20 (D)

Trapezia bidentata 31 (D) 0 2 (R) 80 (D) 114 (D) 67 (D)

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Resemblance: S17 Bray Curtis similarity

26  

VII. DISCUSIÓN

Evaluación general en las bahías

El evento de blanqueamiento sucedido a principios del 2008 suscitó un cambio

en la estructura y composición de los ensamblajes de las bahías estudiadas. En

Bahía de Loreto durante este evento se registró una temperatura de 17.5±0.32°C

entre enero y marzo, es decir 1.8°C por debajo del promedio de los últimos 25 años

(19.3±0.9°C) lo que rebasa el nivel crítico inferior de los corales Pocillopora de la

región (17.7°C; Hernández et al., 2010; González-Espinosa, 2012). Esta baja en la

temperatura provocó una disminución en riqueza y abundancia de la fauna asociada

(Figs. 2-3). Mientras que en Bahía de La Paz los valores mínimos de temperatura

superficial del mar alcanzaron los 18.2°C (González-Espinosa, 2012), en este caso

sólo la riqueza disminuyó (Fig. 2). Los cambios en riqueza y abundancia son una

respuesta común a perturbaciones ambientales (Iglesias-Prieto et al., 2003; Burt et

al., 2008; Hernández et al., 2008; Hernández et al., 2010; Stella et al., 2011b).

Descriptores Ecológicos

Los indicadores de abundancia (N) y equitabilidad (J’) exhibieron diferencias

estadísticamente significativas en Bahía de Loreto (Fig. 4). La abundancia de la

condición inicial fue considerablemente mayor respecto al momento del

blanqueamiento y post-blanqueamiento. Esta variación supone una eliminación de

especies dominantes lo cual favoreció el aumento de la equitabilidad en 2013

homogeneizando el ensamblaje de invertebrados, lo que hace evidente el cambio en

la estructura de la comunidad atribuido al blanqueamiento.

Las distintas tendencias de los demás índices en los tres años no mostraron

diferencias estadísticamente significativas, suponiendo una variación mínima en la

composición. No obstante la ausencia de invertebrados simbiontes en las

comunidades coralinas pudo ser factor para el elevado porcentaje de mortandad

coralina reportado por Hernández y colaboradores (2010) ya que se ha documentado

que los crustáceos simbiontes ayudan a proteger a los corales (Abele, 1976;

Alvarado y Vargas-Castillo, 2012). Particularmente en el indicador de diversidad de

Shannon durante los años del estudio, se observó una tendencia de aumento, como

27  

también en la equitabilidad de Pielou (Fig. 4); en el estudio de Hernández y

colaboradores (2010) donde se utilizaron los mismos datos sin embargo sólo

analizando el grupo de decápodos, los valores de diversidad no se relacionaron con

los de equitabilidad, sino que tuvieron un comportamiento inverso. Este

comportamiento diferencial ocurrió debido a que los decápodos simbiontes, que eran

las especies dominantes, fueron reemplazados por otras especies modificando los

grupos dominantes, y a su vez afectando la diversidad.

Por su parte Alvarado y Vargas-Castillo (2012) analizaron la diversidad de los

arrecifes de Bahía Culebra en Costa Rica, que al igual que la zona del presente

estudio, están conformados primordialmente por corales del género Pocillopora y sus

ensamblajes de invertebrados son afines a los del Golfo de California. Dichos autores

obtuvieron un rango de diversidad entre 2.15 y 2.55 (loge), no muy alejado de los

valores obtenidos para Bahía de Loreto, que se ubicaron entre 1.96 y 2.28 (Ver

valores comparativos con otros logaritmos, ANEXO 7), lo que permite confirmar que

la diversidad en los arrecifes presenta valores semejantes, aunque cambie su

composición y dominancia de especies.

Respecto a la distinción taxonómica (∆+), que se enfoca en la cercanía entre

niveles tróficos, se observó que al no haber diferencias significativas, no existió una

pérdida fundamental de grupos. Sin embargo, al ser independiente del tamaño de la

muestra y relacionarse con la diversidad funcional (Clarke y Warwick, 2001), los

resultados observados pudieran servir de base para estudios de esta naturaleza.

En Bahía de La Paz ninguno de los descriptores ecológicos presentó

diferencia estadísticamente significativa entre años (Fig. 5). De manera comparativa

con el índice de abundancia, se observa que cuando se incrementó el número de

organismos (de 2006 a 2008) hubo tendencias a la baja en diversidad y equitabilidad,

y particularmente se encontró que las especies simbiontes fueron más abundantes.

Estas tendencias confirman la teoría ecológica de que incrementos en abundancia

conducen a decrementos en la equitabilidad (Moreno, 2001). El hecho de que sean

los simbiontes los más abundantes (o sensibles a incrementos en sus números)

probablemente obedeció a que los corales afectados por el blanqueamiento no

resultaban ser un hábitat favorable para dichas especies (de colores rojizos) y al

28  

estar expuestos ante una matriz calcárea de color blanco posiblemente migraron a

colonias menos afectadas (sin blanqueamiento) por lo que fueron más numerosos en

los censos.

Los cambios en los descriptores ecológicos por su parte, podrían ser reflejo de

alguna fluctuación natural, dado que los valores entre años no varían

considerablemente, y particularmente en la abundancia, la pérdida es apreciable

numéricamente hasta que los niveles son muy severos (Idjaji y Edmunds, 2006). Sin

embargo es preciso resaltar estas fluctuaciones ya que como mencionan Karlson y

Hurd, citados en Rogers (1993), el enfoque para determinaciones en las propiedades

estructurales y la estabilidad de las comunidades debiera ser la interpretación

biológica de los patrones y no meramente la expresión matemática de los mismos.

Composición de ensamblajes

La composición estructural de ambas bahías se determinó por medio de la

integración de los análisis de Olmstead-Tukey, SIMPER y NMDS. En el caso de

Bahía de Loreto, las especies que se ubicaron dentro del cuadrante de raras en el

diagrama de Olmstead-Tukey prácticamente ya no se apreciaron después del

blanqueamiento (Figs. 6-8; ANEXO 5). Este reemplazo no se debió simplemente a

una migración a colonias sanas o a no haberlas registrado en los censos

subsiguientes puesto que fueron especies sésiles o con poca capacidad de

movimiento. Tal fue el caso de los antozoarios Pacifigorgia sp. y Tubastraea

coccinea, además de los bivalvos Globivenus isocardia, Mytella sp. y Pinna rugosa.

Las especies consideradas oportunistas mostraron un patrón de registro en los

censos solamente durante el blanqueamiento y dentro de la categoría de “raras” por

medio del diagrama de Olmstead-Tukey. En este caso no hubo algún grupo

particularmente predominante (ANEXO 5). Ciertas alteraciones en la estructura

comunitaria, como el reemplazo de especies por parte de organismos oportunistas,

son comunes después de eventos de blanqueamiento, donde invertebrados

competidores se apropian del espacio en parte debido al éxito reproductivo

diferencial de especies que fueron menos afectadas (Burt et al., 2008). Por su parte,

los grupos taxonómicos que durante las tres condiciones se mantuvieron en

29  

condición de dominantes respecto a Olmstead-Tukey, fueron sobre todo

equinodermos y poliquetos.

De acuerdo al análisis SIMPER, las especies con mayor contribución

porcentual en las distintas condiciones fueron en su mayoría equinodermos (Tabla I).

D. mexicanum, E. thouarsii y P. unifascialis fueron de las especies que se

presentaron dominantes durante los tres años, además de las dos especies de

poliquetos. Particularmente durante los tres años de estudio se registraron cinco

especies de erizos que potencialmente podrían bioerosionar al coral (Alvarado y

Vargas-Castillo, 2012). Cabe señalar que los tamaños poblacionales de algunas

especies fluctuaron considerablemente a lo largo del tiempo de estudio; D.

mexicanum incrementó su número hasta cuatro veces (de 25 a 109 organismos),

mientras que E.vanbrunti disminuyó drásticamente de 364 a 11 individuos; en tanto

que E. thouarsii se mantuvo relativamente constante entre 72 organismos al principio

y 60 al final del estudio siendo una de las especies con mayor contribución a lo largo

de los años. La especie dominante (E. vanbrunti) se vio fuertemente afectada

posterior al blanqueamiento. Esta especie presenta hábitos herbívoros en su

alimentación, sobre todo macroalgas, y se ve implicado en procesos de erosión y

limpieza en los arrecifes (Calva, 2002), lo que potencialmente provoca un serio

desbalance en el mantenimiento del arrecife. El grupo de los equinoideos

frecuentemente se presenta como estabilizadores del ecosistema, lo que los vuelve

buenos indicadores de salud (Reyes-Bonilla y Calderón-Aguilera 1999; Herrera-

Escalante et al., 2005; Jordán-Garza et al., 2008). Sin embargo el énfasis en este

grupo ha demeritado o incluso en ocasiones pasado por alto el papel fundamental

que juegan las especies simbiontes dentro de los arrecifes, y el potencial que poseen

para reflejar afectaciones dentro de este hábitat.

Conjuntamente al análisis de SIMPER, en el NMDS realizado se apreció una

mayor similitud en la composición de 2008 y 2013, al agruparse hasta 62.39% (Fig.

12). Lo que hace suponer que aún no hubo una recuperación significativa, puesto

que se encuentran muy alejados del agrupamiento del 2006, año en el cual las

abundancias fueron significativamente mayores (Fig. 4). Estas diferencias en

composición se advirtieron en los grupos dominantes; antes del blanqueamiento la

30  

dominancia se basó en artrópodos y moluscos, durante el blanqueamiento el grupo

de artrópodos fue reemplazado por equinodermos, para finalmente después del

blanqueamiento sólo quedar este último como grupo dominante. Este

comportamiento era de suponerse, pues la fauna asociada a corales suele disminuir

ante perturbaciones ambientales, tal como lo observaron Hernández y colaboradores

(2008) en la Bahía de La Paz después del paso de un huracán. Un aspecto que

quedaría por esclarecer tras el reemplazo de grupos dominantes, sería la

identificación de la función trófica de las especies reemplazadas ya que ésta se

encuentra fuertemente relacionada con la conectividad ecológica y es un

componente que puede contribuir o disminuir la resiliencia del sitio (Ladd y Collado-

Vides, 2013).

Por otro lado, gran parte de las especies de Bahía de La Paz que mediante el

diagrama de Olmstead-Tukey se categorizaron como raras en el 2006, no

presentaron registros en los censos de los siguientes años (Figs. 9-11; ANEXO 6).

Entre ellas el cangrejo simbionte Liomera cinctimana que por su baja abundancia

poblacional sólo fue observado en una ocasión. Las especies consideradas

oportunistas, que se observaron sólo en el momento del blanqueamiento en la

categoría de “raras” fueron en su mayoría decápodos, sin embargo también el coral

Porites panamensis registró este patrón, caso a resaltar debido a su naturaleza sésil

(ANEXO 6). Dentro de las especies dominantes que se mantuvieron con ese estatus

durante las tres condiciones pudieron apreciarse los simbiontes A. lottini, H.

depressa, H. spinigera y T. bidentata. Durante el blanqueamiento en 2008 se pudo

detectar que aunque el 90% de las colonias coralinas se encontraban blanqueadas

(en abril de 2008), para el muestreo de julio ya se empezaba a distinguir una

recuperación del coral (Hernández et al., 2010), lo que permitió que los organismos

simbiontes permanecieran en su estatus dominante y no se afectaran gravemente las

asociaciones coral/invertebrados. Es decir que los grupos dominantes resistieron al

evento, mientras que las variaciones se dieron con las especies posiblemente

oportunistas o transeúntes en las categorías que presentaron un menor registro de

observación (P. panamensis, Elysia diomedea, Heteractaea lunata, Petrolisthes

hirtispinosus y Petrolisthes sp.).

31  

Las especies con mayor contribución de acuerdo al análisis SIMPER (Tabla I)

fueron en su mayoría decápodos y poliquetos. Que el grupo de decápodos se

mantuviera presente en los diferentes años, y que además éste fuera el grupo

dominante en las tres condiciones, sustenta una condición de resistencia de los

arrecifes, ya que su presencia, y más si son simbiontes, promueve la producción de

mucus del coral, y el crecimiento del mismo (Gotelli y Abele, 1983; Iglesias-Prieto et

al, 2003). Aunado a esto, la presencia de ciertos poliquetos aparenta tener un efecto

positivo sobre el coral ya que al asentarse los gusanos en las ramas, estimulan el

crecimiento coralino para cubrir al gusano y de esta forma producir más mucus que

mantiene condiciones saludables del coral (Glynn y Enochs, 2011).

La composición entre años se vio más afín entre 2006 y 2008 con 55.72% de

similitud (Fig. 13). Posiblemente el efecto del blanqueamiento no afectara a primera

instancia en la abundancia, sino a largo plazo a parámetros que influenciaran la

sobrevivencia y reproducción de las especies, disminuyendo su tamaño poblacional o

frecuencia de observación (Wilson et al., 2006), como fue el caso de E. vanbrunti,

Neaxius vivesi, Sabella sp., Paguristes anahuacus y Serpula sp.

Aunque en el NMDS, los agrupamientos de 2006 y 2008 se encuentren

relativamente lejos del de 2013 (Fig. 12), porcentualmente fue poca la diferencia en

composición. Una de las especies significativas para este porcentaje diferencial fue

el caracol simbionte Quoyula madreporarum, el cual pasó de no presentar registros

antes del blanqueamiento a una condición dominante para 2013. Posiblemente esta

tendencia al incremento de los simbiontes sea el reflejo de potenciales migraciones

de las especies entre colonias no saludables hacia colonias sanas, de ahí que

también se observaran incrementos del camarón simbionte H. spinigera bajo

condiciones de estrés como lo destacaron Reyes-Bonilla (1993), así como Iglesias-

Prieto y colaboradores (2003).

Resistencia, recuperación y resiliencia de los arrecifes

En la comparación que se realizó entre la condición inicial (2006), y el estado

post blanqueamiento (2013); se hace énfasis en las especies consideradas como

simbiontes obligadas de corales dados sus requisitos únicos del hábitat coralino. Se

32  

dejaron de lado varias especies que presentan registros frecuentes en las colonias

coralinas, mas no son considerados como simbiontes obligados, tal es el caso de

Heteractaea lunata, Calcinus californiensis y Thoe sulcata, además de las especies

pertenecientes a los géneros Petrolisthes y Herbstia (Pereyra-Ortega, 1998;

Ramírez-Luna et al., 2002; Hernández et al., 2009).

El énfasis en la aparición y frecuencia de organismos simbiontes respecto a la

condición inicial, para la evaluación del cambio en la fauna de macroinvertebrados en

los arrecifes de Bahía de Loreto y La Paz se llevó a cabo debido a que diferentes

autores han señalado que la presencia de crustáceos simbiontes es un reflejo de

buena salud de los corales que las albergan (Prahl et al., 1978; Glynn, 1983; Stella et

al., 2011b), como respuesta de las funciones de limpieza y protección que hacen a la

colonia. Con este antecedente, la ausencia de crustáceos decápodos durante el

blanqueamiento en Bahía de Loreto evidencia una afectación en la salud del

ecosistema, provocado por una condición estresante metabólicamente (Gotelli y

Abele, 1983) disparada por las bajas temperaturas. La relación entre coral e

invertebrados simbiontes asociados se afectó durante el blanqueamiento (2008), lo

que es comprensible debido a que es uno de los grupos más susceptibles a la

mortalidad coralina (Gotelli y Abele, 1983; Hernández et al., 2010). En el presente

estudio se evidenció que la disminución (o incluso pérdida) de los decápodos

simbiontes, favoreció la llegada de otras especies consideradas como oportunistas,

ya que sólo se observaron durante una ocasión, tal fue el caso de los moluscos

Chama buddiana y Lima tetrica; los artrópodos Clibanarius lineatus y Neaxius sp.; y

los equinodermos Heliaster kubiniji y Holothuria impatiens.

Debido al reemplazo de grupos observados en Bahía de Loreto, se determinó

que los ensamblajes presentaron una condición de recuperación lenta, la cual es

propia de los ecosistemas coralinos respecto a otros ecosistemas (Burt et al., 2008).

Sin embargo, es considerado un sistema resiliente, ya que se ha mencionado que la

recuperación de comunidades coralinas que han sido alteradas severamente pueden

tardar aproximadamente una década para llegar a las condiciones iniciales (Rioja-

Nieto et al., 2012). Aunado a esto, Bellwood y colaboradores (2006) mencionaron

que aunque el ecosistema no muestre un retorno a la condición inicial, no significa

33  

que los ensamblajes no pudieran estar en un proceso de un nuevo y potencialmente

resiliente estado postblanqueamiento; el cambio reside en la composición de los

nuevos ensamblajes, que para este estudio cuenta nuevamente con especies

simbiontes, lo que se vislumbra como potencial de volver a recuperar el

funcionamiento del ecosistema arrecifal.

Con base en los ensamblajes de invertebrados asociados, las comunidades

coralinas de Bahía de La Paz pudieran considerarse con una condición resistente a

fenómenos de blanqueamiento por bajas temperaturas, ya que no hubo grandes

variaciones durante las fechas del muestreo. Además de mantenerse la presencia

dominante de especies simbiontes, lo que fortalece el concepto de resistencia

mencionado por Bellwood y colaboradores (2006).

La respuesta diferencial de los organismos asociados a los corales, fue más

evidente en Bahía de Loreto, resultado similar a lo que describieron Hernández y

colaboradores (2010). Esta respuesta se puede atribuir a diversos factores: la

ubicación geográfica de la bahía, que respecto a la región de La Paz, brinda

condiciones oceanográficas y climáticas de distinta índole (Obeso-Nieblas et al.,

2002). Bahía de La Paz presenta mayor influencia de la corriente de California, lo

que conlleva una mayor resistencia al blanqueamiento por condiciones frías y los

efectos que desencadena en los organismos asociados (Precht y Aronson, 2004).

Además, oceanográficamente esta bahía se encuentra expuesta a mayor oleaje, lo

que posiblemente ayudó a mitigar los efectos de cambios térmicos superficiales

(Paz-García et al., 2012).

Cortés (1997) mencionó que los arrecifes del POT suelen mostrar una baja

resiliencia, al punto de que después de un evento de blanqueamiento pudieran

afectarse y morir grandes áreas arrecifales. Por el contrario, con este estudio se

muestra que ecológicamente los corales vuelven a retomar las condiciones parecidas

a las que había antes del blanqueamiento. Aunque las comunidades coralinas de

ambas bahías mostraron una capacidad resiliente a los cinco años de sucedido el

blanqueamiento, no fue al mismo grado. Lo que tiene mucho que ver con el área de

cobertura del coral, ya que colonias más grandes, brindarán mayor cantidad de

espacios para albergar mayor cantidad de invertebrados (Stella et al., 2011b), y

34  

Bahía de Loreto muestra una baja presencia coralina mientras que en Bahía de La

Paz se puede apreciar una presencia moderada.

Mumby y Steneck (2011) consideran a la resiliencia como una probabilidad de

retornar a un estado estable, la cual se puede calcular a partir de un modelo integral

que reúne variables como lo son procesos funcionales básicos, y la continuidad de

su ciclo vital como organismo y como hábitat: reclutamiento, crecimiento,

competencia, éxito reproductivo, fuerzas de herbivoría, organismos coralívoros, por

mencionar algunos. Es por esto que es necesario integrar muchos más factores para

un cálculo más preciso sobre la capacidad de resiliencia en los arrecifes del Golfo de

California y poder llegar a conclusiones más precisas. De igual manera, los índices

presentan una naturaleza puntual del momento ecológico del arrecife, lo que apoya

la comparativa interanual después de eventos de esta naturaleza, que pudiera influir

en futuras decisiones de manejo (Ladd y Collado-Vides, 2013)

VIII. CONCLUSIONES

El efecto del blanqueamiento del coral sobre la fauna de macroinvertebrados

asociados fue diferencial en La Paz y Loreto, con mayor afectación en esta

última bahía.

Existió una variación en la composición de macroinvertebrados entre años,

aunque no todos los indicadores mostraran diferencias estadísticamente

significativas.

Se presentó una ligera recuperación para 2013, sin alcanzar los valores

iniciales del 2006 considerados como la línea base para este estudio.

Las especies simbiontes se mostraron ausentes durante el blanqueamiento en

Bahía de Loreto.

En Bahía de Loreto hubo un reemplazo de especies dominantes; de

artrópodos y moluscos (2006) a equinodermos (2013).

En Bahía de La Paz el grupo de decápodos se mantuvo como grupo

dominante durante las tres condiciones.

35  

Se observó una leve recuperación de los arrecifes, con una resiliencia lenta,

obedeciendo a un gradiente geográfico de sur a norte.

Para un modelo más completo de recuperación es necesario complementar

con otros factores como registros de cobertura de coral y ensamblajes de

peces.

36  

IX. LITERATURA CITADA

Abele, L.G. 1976. Comparative species composition and relative abundance of

decapod crustaceans in marine habitats of Panamá. Marine Biology. 38: 263-278.

Alvarado, J.J. y R. Vargas-Castillo. 2012. Invertebrados asociados al coral

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Costa Rica. Biología Tropical. 60 (Suppl. 2): 77-92.

Álvarez-Arellano, A.D., Rojas-Soriano, H. y J.J. Prieto-Mendoza. 1997.

Geología de La Paz y áreas adyacentes. En: Urbán, R.J. y M. Ramírez-Rodríguez

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Autónoma de Baja California Sur, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas y

SCRIPPS Institution of Oceanography. México. 345 pp.

Baker, A.C., Glynn, P.W. y B. Riegl. 2008. Climate change and coral reef

bleaching: An ecological assessment of long-term impacts, recovery trends and future

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Bellwood, D.R., Hoey, A.S., Ackerman, J.L. y M. Depczynski. 2006. Coral

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45  

X. ANEXOS

ANEXO 1. Lista de especies registradas en los censos de Bahía de Loreto. Su clasificación en Phylum y Clase, y la abundancia observada (*= Especie simbionte).

Especie Phylum Clase Organismos

Acanthaster planci Echinodermata Asteroidea 3

Acmaea discors Mollusca Gastropoda 185

Aglaophenia diegensis Cnidaria Hydrozoa 13

Alpheus lottini* Arthropoda Decapoda 6

Aniculus elegans Arthropoda Decapoda 2

Armina californica Mollusca Gastropoda 1

Asteropsis carinifera Echinodermata Asteroidea 2

Bispira rugosa Annelida Polychaeta 2

Calcinus californiensis Arthropoda Decapoda 54

Cerithium stercumuscarum Mollusca Gastropoda 9

Chama buddiana Mollusca Bivalvia 3

Clibanarius lineatus Arthropoda Decapoda 2

Columbella strombiformis Mollusca Gastropoda 16

Conus nux Mollusca Gastropoda 63

Conus princeps Mollusca Gastropoda 21

Diadema mexicanum Echinodermata Echinoidea 154

Dolabella auricularia Mollusca Gastropoda 1

Echinometra vanbrunti Echinodermata Echinoidea 431

Elysia diomedea Mollusca Gastropoda 1

Eriphia squamata Arthropoda Decapoda 13

Eucidaris thouarsii Echinodermata Echinoidea 208

Globivenus isocardia Mollusca Bivalvia 2

Harpiliopsis depressa* Arthropoda Decapoda 16

Harpiliopsis spinigera* Arthropoda Decapoda 2

Heliaster kubiniji Echinodermata Asteroidea 1

Hexaplex nigritus Mollusca Gastropoda 11

Holothuria impatiens Echinodermata Holothuroidea 2

Isostichopus fuscus Echinodermata Holothuroidea 2

Lima tetrica Mollusca Bivalvia 1

Lytocarpus philippinus Cnidaria Hydrozoa 13

Mithrodia bradleyi Echinodermata Asteroidea 3

Mytella sp. Mollusca Bivalvia 2

Neaxius sp. 2 Arthropoda Decapoda 1

Neaxius vivesi Arthropoda Decapoda 8

Nidorellia armata Echinodermata Asteroidea 6

Pacifigorgia sp. Cnidaria Anthozoa 1

Paguristes anahuacus Arthropoda Decapoda 51

46  

Especie Phylum Clase Organismos

Palaemonella holmesi Arthropoda Decapoda 32

Pentaceraster cumingi Echinodermata Asteroidea 17

Pharia pyramidata Echinodermata Asteroidea 19

Phataria unifascialis Echinodermata Asteroidea 169

Pinctada mazatlanica Mollusca Bivalvia 50

Pinna rugosa Mollusca Bivalvia 1

Quoyula madreporarum* Mollusca Gastropoda 1

Sabella sp. Annelida Polychaeta 181

Spirobranchus giganteus Annelida Polychaeta 403

Spondylus calcifer Mollusca Bivalvia 3

Stenorhynchus debilis Arthropoda Decapoda 64

Tambja eliora Mollusca Gastropoda 6

Toxopneustes roseus Echinodermata Echinoidea 25

Trapezia bidentata* Arthropoda Decapoda 33

Tripneustes depressus Echinodermata Echinoidea 78

Tubastraea coccinea Cnidaria Anthozoa 3

Turritellidae Mollusca Gastropoda 23

Vasula speciosa Mollusca Gastropoda 8

Vermicularia sp. Mollusca Gastropoda 109

47  

ANEXO 2. Lista de especies registradas en los censos de Bahía de La Paz. Su clasificación en Phylum y Clase, y la abundancia observada (*= Especie simbionte).

Especie Phylum Clase Organismos

Acanthaster planci Echinodermata Asteroidea 2

Alpheus lottini* Arthropoda Decapoda 79

Brachycarpus biunguiculatus Arthropoda Decapoda 3

Calcinus californiensis Arthropoda Decapoda 66

Cerithium stercumuscarum Mollusca Gastropoda 2

Clibanarius lineatus Arthropoda Decapoda 7

Columbella strombiformis Mollusca Gastropoda 5

Conus brunneus Mollusca Gastropoda 3

Conus princeps Mollusca Gastropoda 6

Diadema mexicanum Echinodermata Echinoidea 64

Echinaster tenuispinus Echinodermata Asteroidea 14

Echinometra vanbrunti Echinodermata Echinoidea 48

Elysia diomedea Mollusca Gastropoda 1

Eriphia squamata Arthropoda Decapoda 3

Euapta godeffroyi Echinodermata Holothuroidea 15

Eucidaris thouarsii Echinodermata Echinoidea 87

Harpiliopsis depressa* Arthropoda Decapoda 165

Harpiliopsis spinigera* Arthropoda Decapoda 54

Heliaster kubiniji Echinodermata Asteroidea 1

Herbstia camptacantha Arthropoda Decapoda 11

Heteractaea lunata Arthropoda Decapoda 1

Hexaplex nigritus Mollusca Gastropoda 3

Isostichopus fuscus Echinodermata Holothuroidea 3

Liomera cinctimana* Arthropoda Decapoda 2

Neaxius vivesi Arthropoda Decapoda 49

Octopus sp. Mollusca Cephalopoda 2

Pacifigorgia sp. Cnidaria Anthozoa 1

Paguristes anahuacus Arthropoda Decapoda 17

Palaemonella holmesi Arthropoda Decapoda 14

Petrolisthes hirtispinosus Arthropoda Decapoda 1

Petrolisthes sp. Arthropoda Decapoda 3

Pharia pyramidata Echinodermata Asteroidea 21

Phataria unifascialis Echinodermata Asteroidea 40

Pinna rugosa Mollusca Bivalvia 26

Pinctada mazatlanica Mollusca Bivalvia 1

Porites panamensis Cnidaria Anthozoa 3

Pteria sterna Mollusca Bivalvia 1

Quoyula madreporarum* Mollusca Gastropoda 26

Sabella sp. Annelida Polychaeta 102

48  

Especie Phylum Clase Organismos

Serpula sp. Annelida Polychaeta 674

Spirobranchus giganteus Annelida Polychaeta 171

Spondylus calcifer Mollusca Bivalvia 1

Stenorhynchus debilis Arthropoda Decapoda 115

Thais biserialis Mollusca Gastropoda 1

Thoe sulcata Arthropoda Decapoda 1

Toxopneustes roseus Echinodermata Echinoidea 8

Trapezia bidentata* Arthropoda Decapoda 261

Tripneustes depressus Echinodermata Echinoidea 65

Trizopagurus magnificus Arthropoda Decapoda 4

Turritellidae Mollusca Gastropoda 91

Vermicularia sp. Mollusca Gastropoda 187

ANEXO 3. Valores de riqueza y abundancia total por Clase y Phylum en Bahía de Loreto y La Paz. Phylum Annelida conformado por Polychaeta, Arthropoda por Decapoda, Cnidaria por Anthozoa e Hydrozoa, Echinodermata por Asteroidea, Echinoidea y Holothuroidea; y Mollusca por Bivalvia, Cephalopoda y Gastropoda.

Loreto La Paz

Clase Riqueza Abundancia Clase Riqueza Abundancia

Anthozoa 2 4 Anthozoa 2 4

Asteroidea 8 220 Asteroidea 5 78

Bivalvia 7 62 Bivalvia 4 29

Cephalopoda 0 0 Cephalopoda 1 2

Decapoda 13 284 Decapoda 19 856

Echinoidea 5 896 Echinoidea 5 272

Gastropoda 14 455 Gastropoda 10 325

Holothuroidea 2 4 Holothuroidea 2 18

Hydrozoa 2 26 Hydrozoa 0 0

Polychaeta 3 586 Polychaeta 3 947

Phylum Phylum

Annelida 3 586 Annelida 3 947

Arthropoda 13 284 Arthropoda 19 856

Cnidaria 4 30 Cnidaria 2 4

Echinodermata 15 1120 Echinodermata 12 368

Mollusca 21 517 Mollusca 15 356

49  

ANEXO 4. Especies omitidas en la visualización del diagrama de Olmstead-Tukey, y su coincidencia durante las tres condiciones en las bahías de Loreto y La Paz (*= Especie simbionte).

Localidad Especie 2006 2008 2013

Bahía de Loreto

Acmaea discors x

Diadema mexicanum x

Echinometra vanbrunti x x

Eucidaris thouarsii x x x

Phataria unifascialis x x

Sabella sp. x x

Spirobranchus giganteus x x x

Vermicularia sp. x

Bahía de La Paz

Eucidaris thouarsii x

Harpiliosis depressa* x x

Sabella sp. x

Serpula sp. x x

Spirobranchus giganteus x x

Stenorhynchus debilis x

Trapezia bidentata* x x x

Turritellidae x

Vermicularia sp. x x

50  

ANEXO 5. Condición por año de las especies de Bahía de Loreto respecto al diagrama de Olmstead-Tukey (Au=Ausente, R=Rara, F=Frecuente, A=Abundante, D=Dominante).

Especie 2006 2008 2013

Acanthaster planci R Au R

Acmaea discors D Au Au

Aglaophenia diegensis A A Au

Alpheus lottini A Au R

Aniculus elegans R R Au

Armina californica R Au Au

Asteropsis carinifera R Au Au

Bispira rugosa Au Au R

Calcinus californiensis D A D

Cerithium stercumuscarum R A Au

Chama buddiana Au R Au

Clibanarius lineatus Au R Au

Columbella strombiformis D R R

Conus nux D Au D

Conus princeps Au D D

Diadema mexicanum D D D

Dolabella auricularia R Au Au

Echinometra vanbrunti D D A

Elysia diomedea Au Au R

Eriphia squamata D R R

Eucidaris thouarsii D D D

Globivenus isocardia R Au Au

Harpiliopsis depressa D Au R

Harpiliopsis spinigera R Au R

Heliaster kubiniji Au R Au

Hexaplex nigritus D R R

Holothuria impatiens Au R Au

Isostichopus fuscus R R Au

Lima tetrica Au R Au

Lytocarpus philippinus R F D

Mithrodia bradleyi R R Au

Mytella sp. R Au Au

Neaxius sp. 2 Au R Au

Neaxius vivesi D Au A

Nidorellia armata Au Au D

Pacifigorgia sp. R Au Au

Paguristes anahuacus D A D

Palaemonella holmesi Au R D

51  

Pentaceraster cumingi A A R

Pharia pyramidata F D D

Phataria unifascialis D D D

Pinctada mazatlanica D D D

Pinna rugosa R Au Au

Quoyula madreporarum Au Au R

Sabella sp. D D D

Spirobranchus giganteus D D D

Spondylus calcifer F Au Au

Stenorhynchus debilis D D D

Tambja eliora Au A Au

Toxopneustes roseus R R D

Trapezia bidentata D Au R

Tripneustes depressus D A D

Tubastraea coccinea R Au Au

Turritellidae Au D Au

Vasula speciosa Au D R

Vermicularia sp. D Au R

52  

ANEXO 6. Condición por año de las especies de Bahía de La Paz respecto al diagrama de Olmstead-Tukey (Au=Ausente, R=Rara, F=Frecuente, A=Abundante, D=Dominante).

Especie 2006 2008 2013

Acanthaster planci Au Au R

Alpheus lottini D D D

Brachycarpus biunguiculatus Au R R

Calcinus californiensis D D D

Cerithium stercumuscarum R Au Au

Clibanarius lineatus A R Au

Columbella strombiformis Au R R

Conus brunneus Au Au R

Conus princeps R D Au

Diadema mexicanum D R D

Echinaster tenuispinus A Au Au

Echinometra vanbrunti D D R

Elysia diomedea Au R Au

Eriphia squamata Au F Au

Euapta godeffroyi R Au A

Eucidaris thouarsii D D D

Harpiliopsis depressa D D D

Harpiliopsis spinigera D D D

Heliaster kubiniji R Au Au

Herbstia camptacantha Au D Au

Heteractaea lunata Au R Au

Hexaplex nigritus R R Au

Isostichopus fuscus R Au Au

Liomera cinctimana R Au Au

Neaxius vivesi D D R

Octopus sp. R Au R

Pacifigorgia sp. R Au Au

Paguristes anahuacus D R Au

Palaemonella holmesi R R R

Petrolisthes hirtispinosus Au R Au

Petrolisthes sp. Au R Au

Pharia pyramidata R A D

Phataria unifascialis D D D

Pinctada mazatlanica D R A

Pinna rugosa Au Au R

Porites panamensis Au R Au

Pteria sterna R Au Au

Quoyula madreporarum Au A D

53  

Especie 2006 2008 2013

Sabella sp. D D R

Serpula sp. D D A

Spirobranchus giganteus D D D

Spondylus calcifer R Au Au

Stenorhynchus debilis R D D

Thais biserialis R Au Au

Thoe sulcata R Au Au

Toxopneustes roseus D Au R

Trapezia bidentata D D D

Tripneustes depressus D D D

Trizopagurus magnificus Au Au R

Turritellidae Au D Au

Vermicularia sp. D Au D

ANEXO 7. Gráficas de diversidad de Shannon (H’) obtenidas con loge y log10 para su comparación con otros estudios.

1.972.14

2.292.26

1.88

2.21

0.00

0.50

1.00

1.50

2.00

2.50

2006 2008 2013

Diversidad

 H'(loge)

Loreto

La Paz

0.850.93

0.990.98

0.82

0.96

0.00

0.20

0.40

0.60

0.80

1.00

1.20

2006 2008 2013

Diversidad

 H' (log10)

Loreto

La Paz

ANEXO 8. Listado taxonómico de la riqueza de especies de Bahía de Loreto y Bahía de La Paz corregido desde World Register of Marine Species (WoRMS: http://www.marinespecies.org), y utilizado en PRIMER V6 para el índice de ∆+ (También se utilizó la categoría de REINO, donde todos los organismos pertenecieron al grupo Animalia).

ESPECIE GÉNERO FAMILIA ORDEN CLASE PHYLUM

Acanthaster planci Acanthaster Acanthasteridae Valvatida Asteroidea Echinodermata

Acmaea discors Acmaea Acmaeidae Pattellogastropoda Gastropoda Mollusca

Aglaophenia diegensis Aglaophenia Aglaopheniidae Leptothecatae Hydrozoa Cnidaria

Alpheus lottini Alpheus Alpheidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Aniculus elegans Aniculus Diogenidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Armina californica Armina Arminidae Nudibranchia Gastropoda Mollusca

Asteropsis carinifera Asteropsis Asteropseidae Valvatida Asteroidea Echinodermata

Bispira rugosa Bispira Sabellidae Sabellida Polychaeta Annelida

Brachycarpus biunguiculatus Brachycarpus Palaemonidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Calcinus californiensis Calcinus Diogenidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Cerithium stercumuscarum Cerithium Cerithiidae Caenogastropoda Gastropoda Mollusca

Chama buddiana Chama Chamidae Veneroida Bivalvia Mollusca

Clibanarius lineatus Clibanarius Diogenidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Columbella strombiformis Columbella Columbellida Neogastropoda Gastropoda Mollusca

Conus brunneus Conus Conidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca

Conus nux Conus Conidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca

Conus princeps Conus Conidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca

Diadema mexicanum Diadema Diadematidae Diadematoida Echinoidea Echinodermata

Dolabella auricularia Dolabella Aplysiidae Anaspidea Gastropoda Mollusca

Echinaster tenuispinus Echinaster Echinasteridae Spinulosida Asteroidea Echinodermata

Echinometra vanbrunti Echinometra Echinometridae Camarodonta Echinoidea Echinodermata

Elysia diomedea Elysia Plakobranchidae Sacoglossa Gastropoda Mollusca

Eriphia squamata Eriphia Eriphiidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Euapta godeffroyi Euapta Synaptidae Apodida Holothuroidea Echinodermata

Eucidaris thouarsii Eucidaris Cidaridae Cidaroida Echinoidea Echinodermata

ESPECIE GÉNERO FAMILIA ORDEN CLASE PHYLUM

Globivenus isocardia Globivenus Veneridae Veneroida Bivalvia Mollusca

Harpiliopsis depressa Harpiliopsis Palaemonidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Harpiliopsis spinigera Harpiliopsis Palaemonidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Heliaster kubiniji Heliaster Heliasteridae Forcipulatida Asteroidea Echinodermata

Herbstia camptacantha Herbstia Epialtidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Heteractaea lunata Heteractaea Xanthidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Hexaplex nigritus Hexaplex Muricidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca

Holothuria impatiens Holothuria Holothuriidae Aspirochirotida Holothuroidea Echinodermata

Isostichopus fuscus Isostichopus Stichopodidae Aspirochirotida Holothuroidea Echinodermata

Lima tetrica Lima Limidae Limoida Bivalvia Mollusca

Liomera cinctimana Liomera Xanthidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Lytocarpus philippinus Lytocarpus Aglaopheniidae Leptothecata Hydrozoa Cnidaria

Mithrodia bradleyi Mithrodia Mithrodiidae Valvatida Asteroidea Echinodermata

Mytella sp. Mytella Mytilidae Mytiloida Bivalvia Mollusca

Neaxius sp. 2 Neaxius Strahlaxiidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Neaxius vivesi Neaxius Strahlaxiidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Nidorellia armata Nidorellia Oreasteridae Valvatida Asteroidea Echinodermata

Octopus sp. Octopus Octopodidae Octopoda Cephalopoda Mollusca

Pacifigorgia sp. Pacifigorgia Gorgoniidae Alcyonacea Anthozoa Cnidaria

Paguristes anahuacus Paguristes Diogenidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Palaemonella holmesi Palaemonella Palaemonidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Pentaceraster cumingi Pentaceraster Oreasteridae Valvatida Asteroidea Echinodermata

Petrolisthes hirtispinosus Petrolisthes Porcellanidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Petrolisthes sp. Petrolisthes Porcellanidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Pharia pyramidata Pharia Ophidiasteridae Valvatida Asteroidea Echinodermata

Phataria unifascialis Phataria Ophidiasteridae Valvatida Asteroidea Echinodermata

Pinctada mazatlanica Pinctada Pteriidae Pterioida Bivalvia Mollusca

Pinna rugosa Pinna Pinnidae Pterioida Bivalvia Mollusca

ESPECIE GÉNERO FAMILIA ORDEN CLASE PHYLUM

Porites panamensis Porites Poritidae Scleractinia Anthozoa Cnidaria

Pteria sterna Pteria Pteriidae Pterioida Bivalvia Mollusca

Quoyula madreporarum Quoyula Muricidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca

Sabella sp. Sabella Sabellidae Sabellida Polychaeta Annelida

Serpula sp. Serpula Serpulidae Sabellida Polychaeta Annelida

Spirobranchus giganteus Spirobranchus Serpulidae Sabellida Polychaeta Annelida

Spondylus calcifer Spondylus Spondylidae Pectinoida Bivalvia Mollusca

Stenorhynchus debilis Stenorhyncus Inachidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Tambja eliora Tambja Polyceridae Nudibranchia Gastropoda Mollusca

Thais biserialis Thais Muricidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca

Thoe sulcata Thoe Majidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Toxopneustes roseus Toxopneustes Toxopneustidae Camarodonta Echinoidea Echinodermata

Trapezia bidentata Trapezia Trapeziidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Tripneustes depressus Tripneustes Toxopneustidae Camarodonta Echinoidea Echiodermata

Trizopagurus magnificus Trizopagurus Diogenidae Decapoda Malacostraca Arthropoda

Tubastraea coccinea Tubastraea Dendrophyliidae Scleractinia Anthozoa Cnidaria

Turritellidae Turritellidae Caenogastropoda Gastropoda Mollusca

Vasula speciosa Vasula Muricidae Neogastropoda Gastropoda Mollusca

Vermicularia sp. Vermicularia Turritellidae Caenogastropoda Gastropoda Mollusca