smoltification - university of massachusetts amherst · flp proof 645 fig. 1 this schematic...

43
FLP PROOF Smoltification Sigurd O Stefansson 1, *, Björn Th Björnsson 2 , Lars OE Ebbesson 1 and Stephen D McCormick 3 INTRODUCTION The Anadromous Life History Strategy Several salmonid species, including members of the genera Oncorhynchus, Salmo and Salvelinus, are anadromous and undergo a significant structural and functional transformation prior to migration to seawater. This has been termed parr-smolt transformation or, as we will refer to, smoltification, and has previously been reviewed by Hoar (1976; 1988), Wedemeyer et al. (1980), Barron (1986), McCormick & Saunders (1987) and McCormick et al. (1998). Early biologists believed that the downstream migrating smolt was a distinct species of fish, but it was later discovered that it was the round, cryptically coloured, bottom-dwelling parr which, in the spring, transformed into a streamlined, silvery, pelagic smolt. During smoltification, the behaviour of the CHAPTER Authors addresses: 1 Department of Biology, University of Bergen, Bergen High Technology Centre, N-5020 Bergen, Norway. 2 Fish Endocrinology Laboratory, Department of Zoology/Zoophysiology, Göteborg University, Box 463, S40530, Göteborg, Sweden. 3 USGS, Conte Anadromous Fish Research Center, Turners Falls, MA 01376, USA. *Corresponding author: Department of Biology, University of Bergen, Bergen High Technology Centre, N-5020 Bergen, Norway. E-mail: [email protected] Tel: +47 55584470, Fax: +47 55584450.

Upload: others

Post on 05-Aug-2020

0 views

Category:

Documents


0 download

TRANSCRIPT

Page 1: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOFSmoltification

Sigurd O Stefansson1,*, Björn Th Björnsson2,Lars OE Ebbesson1 and Stephen D McCormick3

������������

��� ����������������������������

������������� ��������������� �������������������������������������� ���� ���������� ���� ��� ������ ��� ������ ������������ ����������� �� � ������������������������������������������������������������������ ����������������������������������������������������������� ��������������������������� ���������� !"���##$��%� ����������������#&$��'��������#!$��(�)���*�+����� ������# $��� �(�)���*������������#$��,��������������������� ���������� �������������������������� ����������������������������������������� ������� ������������������� ������������������� ������ ������������������������������������������� ��������������� ������������������������-�������������������������������������

��

C H A P T E R

������������������-�����������'������.������������'�������'��������������������)������/�0&1&�'�������/�����1� 2���� ,� �������� 3���������-��������� �� 4���54����������67������.����������'8�9!:���9&0:&��67���������� ���:�.�6���)����;�� ����2����<��������)��������������� 2������(;�&�: !��.�;��������������� ��������-��������� �� '������.���������� �� '������� '�������������������)�������/�0&1&�'�������/������,����=� ����� ����������>������������=�?9 �000#99 &�� 2�8=?9 �000#990&�

Page 2: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF640 ��������������� ��

@������������������������������������� ����� �������������������� ���������������������������� ��������*������ ����������������������� ���� ������������!$�-��������������������� �������������������������������������������� ������A��������+�2��������# "�B��*��+�(�C����������#$�����������������������������������������������*����������������������� �������������� ����������� ��������������������� �������������������������������������������������������������������������������������������������������������������� ���� ���������������������� ������������������������������������ �������� ���������

���������������������������������� ���� ������������ ����� � �������������������������������������������������������� ����������������@�������������;����������������� ����������������������8������������������������������������������������8������ ��������������������������� ���� �����������������������8�������������������������������������������������������� ����������������������������� ������D��������� ����������� ������������������������������������;�������������������������������������� ���� ������������������� ����������������������� ������������������������������������������������� ��������������������������D���*���� ������������$���������������������������������������������������� �������������� �������������������������������E��� �F$�

������� ����������������������� ���������������������*��� ��������������������� �����������������"����������������� ������������� ���*������ ���������������� ����������������������� ���������������<��� �������������� ����������������������������������������� ����������������� �������������������� ����������������������������������������������� ������������������������������������������������������ ��������� ������������������������������� �������������� ���G�������������'����������������������������������������������� ����������������������8�������������������� �������������� ������������������������� ����������������E�������F$�( ������� ����������������������������� ��� ����� ������������ ���������������� ���������������������������������������������� ������������ ������������������������������������ ������ �������������� ��6�������# $��;���������� ������� ��������������������������� ��������������������������������� �������������������������� ����������� ��������������������������������� ���������������������H�������������������� �������������������������� ���������������������� �������� ������ ��������/�������������������������������(�-��������# $��I�������������� ���������������������������� ����������5���������������������������������������������������D����������� ������ ����� ���������������������������������� ���������������������������� ������������������

;�� ������������D���������� ���I������������������� ����������������������������������/��������� �������������������������� �������������������������� ��������� ������ �$��� �������������������� ���������������������$��%����������������� ������������������� ��������������������������������������������������������������������������������������������������������@��������������8���������������������������������������������������������������� � ������8�����������������������������������.� ������������� ������������������ ���*��������������������

Page 3: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 641

������������������������������������������������-�����������������������������������B���������������������$������������������������������������������������������������������������������������������������������������ ������������������� ���������� ������ ���� ���������������� ������������������������������������������������ ���� ���� ����������������������� ���������������������������������������������� ��������������*����������������������������������������� � �������������'������� #$��(����������������������������������������������������������������������������������������������� ����� ��� ������������8���������������������������������������������� ��� �� �������������������8��������������� ��������������������������� ��������� ���� ���������������� ��������������� ��� ���������������� �������������������������������������������������������������� �����������������������������������������@������������� ������������������������������������������������������"�'����������������0"'@7�����������������#"�(�)���*���������1&&&$��;���������� ������� �������������������������������� �������� ��8������������������������������ ���� ������������� ������������

���������� ���G������������������������������� ������������������������ ��������������� ����������I�����*���������������������������$��� ����������������������!���$�������� �����������*������������������������������������������� ������������������������������ �������������*���������������������;������������ �����������������������������������������$����������������������������������� ���������� ��������������*����� ���������������� ������������������������������;���������������� ������$�����������������������!�����$��� ��������� ������������������ �!�$���������������������������������� ���������������������;���������8���������������������������������� ���������������� ������� ���(�)���*�����9$��I��������������������������������������������;������������������������������� ������� ����������D������������ ������������������ ������������������������������� ������� ���������

��������������������������

���� ����!����

,������������������������������ � ����������������������������������������������������������������������������������������� �����8���������������������������������������������������������� ������������������������� �� �����������*������ ����������������;��������������������������������B������������ ���������##"�-�����������������$��;��� ���������E������� �F��8������ ����������������������������� �D���*���� �����������������-�������������������������� ��������������� ��C��*��������&$��� ����������� ���������������������������������������������� ������������������������������##$����� �������������������� ������������ ���������������������:&&�9&&� ������ ����� J)"����������������������#"(�)���*��������������������������������������$�

Page 4: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF642 ��������������� ��

-������������������������������� �������������������������������� ���������������� ������ ����� ���� ���� ����������������� ��������� ����������������� ������������������������������������������������������������������8��$��� ��@��� ���������������2����������������������������� ������������������������������������������ ������������������������ �����*���� ��������������������������������� ��� ��� �������������6�$��������������� ������������������������� ����������� �;������� ��� ����� 1&&:$������ ������������� ������� ��� ��������������������� ������������������������������������������������������������������*�������� ��*�������������������������������������������������������� ������������������������������������������������,�� ������������������;������������ ����������������������������������������������� ��������������������������� ����������������������� �������������� ����������������������������������$� �������������

"����#��������

;��� ����������������9$������������������������� � �������������������������������������8��������������������������������������������$������������@�������������������8����������������������������������������������������� ������������������B����������������������������������������������� ������������������ �������������� �������������������� �������� ���������������������������� ������������������������H�������������� ����������������������������������������������������������������� ������� ������������� ��� ������������+�K�������#$����������������������8����������� ������������� �������������������������������������������������������������������������������������� ��������� �������������������������� ��� �������� ������������� ���������������� ��*� �������������������������������������������������������������������������� �� ������������������������������������� ������������� �������������������8������������������������������������������������G���� ����������

���������������8����������������������@���� ����������������������������������������� ��8����;���������������������������������������������� ���������������������6�<�$��� ����� ��������� �������-;$������������������������� ������������������������������������2��$��� �������������������3�$���������������� ����������������������������������������� �������� �������������8����� �������� ����������������������������������������������������� ���������������8��������������� ��������������������� ������� ������� �������� ��������������� �������������������������������� �������������� �������������;� ��������������������������������������� ������������3�� D���������������#�$��� � ��������������������������'������ ������������9$�����������;�������������K�*���������������� $� �������� �����������*����� �������� ���������;�������������������������������������������������� ��������������������������8���� ������������������������������� ������������D���������� ����������(� �������������� "�1&&9$��� �(�)���*���������1&&0$���� ����������� ����,1$��� ��������������

Page 5: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 643

�������������� �9������������9�/B$��������� ������������������������������@� �� �������������� ��� ������������� ���������������������������������������������������������������� ���������� �������������/�?�C?�;�B�����/C;$�����������������������������/C;�</;��8���������� ����������� ������� ������������������� �������������5��������������������������������$��(�)���*���������1&&0$�������������� � ������� �����������������*��������������I��I62�I$��� ������ ��������$������������������������8��� ���������������������������������8����� ���� ��� ������ ����������/������������������,1������������������������������������������������������������������������������������A�@�������������1&&�$���� �� ��� ����������������������������,1������� �(G���D�������������������� �

�� ����$�I�������������� ������������� ������*�������������������������!�$��������

��������1&&0$� ������� ����������� ���������������/C;������������ ������������/C;�����</;��8����������������������������������������������� ���������������;����������� ������ ����������������� ����� �������)*����������1&&!$ ������ ������������������������������������8������ ���������������*�������*����������������� ����������������������������������8������ ������� ������������������������������������� ��

�� � �!$���� � ��!��� ��

I���������� ��������� ��*� �������;����������������� ����� ��� ���� ������������������ ������� ��������������������������������������� ��������������������������������������� �� ������������������������������������� ��B������0#"�'���*����� 1$��B�������������� ��*� �;����������������/����;������� �,����� ��������������������������� ����������������'������+�6���� �����#:")�������*��+�3��*����#:"�'�����+�I �������#9"�'����+�6��������#!�����:"�'���������������"���������������������1"������G�����0$��������������������������������� ���������� ���������������������������������� ��������������������������*����-�������1#"'�������0:"�'����+�6��������#!"�/��������������1&&:$��/����� �����������2����(����B� �,�������*��;�����B����������/����� ��� $����������������� �����������������/C;�����������'����+�6���������:$��� ���������������������������� ������������������������������� ����������������'�����+�I �������#9$��I������������� ��*� �E6�����L��F�;������������������*��AM������������N���������� ������������ ��������������������������������������� �������������������G����0$����������������������������������������������������/C;������������������������������� ��������������� ��������� ��*� �����������;�����������������������/����;��������������� � �������������������������������������������������������������� ���������������������������������� �������������� �������������������������/C;����������������������� ������� ���������������'����+�6��������#!"���:"�'����������������$�

<��������� ��������/��������������1&&:$��������������E'��*�F���������������*�'����� ��@� ���������������/������������������������ ����������������������

Page 6: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF644 ��������������� ��

�&&&��������'�������#0$����������� �� �*��������������������������������� �������������� ��������������������2�����$��-�������������������������������������������� �������������������������������������'��*���������*�����������/C;�����������������0&O���������������� ������� ����������� �����������������������������/C;�������8�����������/�?�C?�1)�N���������������/C))$��������������������������������������I��)2�<�I$�</;���������/��������������1&& $�I����������������������������� � ����������������������������������� ��@��� ����������������������������������������� ����'��*���/��������������1&& "�,������������������������ � ���$��I�������������������*�������������������������������������������������� ��� ����������� ������������������������ �������� ��*� ����������������������������������������������������������������'����+�6�������#!"�'����������������"�/��������������1&&:$�������� ���������������������� ����� �������������������������������������� ���������������������*�������� ���������/����;��������H�������������������������������������� ��� ������������������ !"���##$���� ������������������ ��*� ���������������������������������������� �������������������������������� ��� ���� ���������������� �������������������������������� ��������������������������������������������������������������������������������������������� �������������� � ��������������������������������� �������������������� ��������������������� ��*� ������������;�������������

"�%�����&%�'�"��"������%�����&��

����#����������

&��(��� ��#��)� ���

������������������������������������������ ���������������������������� ������������������ ����������������� ���������������������������������� �����������@������������������������������������ ����������������������������D�� ��� �������������)��������������������������������������������������������������������������������������� ����������� ����������� �������������������@��������������������������������������������� ������������������������

���������������� ������

;��@������������������ ���������������������������������������������������G�����������*������ ������������������������ ��� ������������������������������������������������� ���������������� ��������������������������������������D��������������@����������������������������������� ���G����� ������������������������������������G���;��������������������������������������������������������� �����G�N���D������ ������������������������� ������� ����������C�������������������#0$��-���� ������������������� ����������������� � ����������� ������������������� ���������� �����������������������������������������������&?��.�������+�3���)�����������$�������������������� ��� �����������������*�

Page 7: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF�

�����

�����

�������

���

�����

645

Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (Salmo salar) leading to hypo-osmoregulatory development. Here three groups of Atlantic salmon are presented (anadromous control, parr in February (A) and smolt in May (B)reared under simulated natural photoperiod (SNP); juvenile landlocked salmon in May (C) reared under SNP; and anadromous juveniles in Mayreared under continuous light (D)) to demonstrate the importance of development of the light-brain-pituitary axis (LBP) early in smoltification on thedownstream endocrine output, gill gene expression and hypo-osmoregulatory capacity. The degree of LBP activation is reflected through alldownstream processes including morphological and physiological development, here represented by Na+,K+-ATPase (NKA) activity (Ebbessonet al., 2007; Nilsen et al., 2007; Stefansson et al., 2007; Ebbesson et al., unpublished data).

Page 8: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF646 ��������������� ��

��������������������� ��� �������������������� ��������/��������������������������+�(�������������"��*�������� ����"�/����G�� ��� ����� ���9� $��.� ��� ����8����������������������������� �������������������������� ��� �����������������$����;������������������������ ���������������������� ����&?�@���������(��������������*���������� ���������������������������� ������� ������������ ��������������������������������������� ���G��������������������� ��� ���������������������� ������� ���������� �����������������

'� ���������������������� �������������������������������������������@�������;���������������������������������������������� ���.($�������������� ��� �������������������������������������������������������� ���������(�����������������##$����������������� ���3($�������������������� � ����������%���������������������������������������������������������� �������� ��� ����������� ��������������� 5�������������������������������������������������#�$�;������� ������������������������� ��� ��G�5������������� � ����������������������������������������� ���� ����������$����������������������� ����G���������������� ������� ��%����@��������;����������������������������������G��������� �����8������� �0�#�0�����*������������������������,����������*����������������������������������� ����������E�����������������F���*����������##"��*����������������� $��3����������� ��������� �������� �������������������������� �������������������������������������9�0��������������������������������������������������G���������� ����������������������������� ��N��������������� � ��'����������������9$��I���������������3(��������������������������8��� ��������������(�����������������#!"�(��������+�����������1$�������������������������������������� �������������������������������3(�������������������������.(������������3(��������� �����������G�������������������������� �������������������������������������� �������������� ��������.(������������� ������������������������������������3(������ ������������������� ���������������������������������;��� ��������� ����������� ���������������������������������������� ��������������������������������������&"�/����G�������������9$��� ��������������� ���������������������������#�"�*������������������ $������ ����� ���������������� ��� ���������

������ ����������������������������������G�������� � �����������������������������������*�����I���������������� ������������������������ ���������������������������(�)���*�����������#����������/����� ������ �������������$���� ��� ������������������������8������9$����������.(��������������������� �������������������3(������ ��������������C��������������������#0$����������������������������������������������������� ��8����I�������������� ���(�)���*���������1&& $���� ������������ �������������������� ���������������3(������$��� �.(���������$�;������������������������� ����������B��������������6���������� �������������������� �����������$���.(�������������� ����� ��������������������������������6���������������������� ������ � � ��������� ����������� � ����������B����I62�I�����������������������������������3(������ ���.(����K��������� ������� ������������������������� ���������������������������������������������������� ��� ������� � ��� ���� ����������� ������ �� ���� ��� � *� ���� ��� �������� �

Page 9: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 647

� ��������������������;)��$�����������������������������3(�������������������������������.(�������������� ���������������������� ���������I������������������ �������C��������������������#0$������������� ���������9��� ��:$�����������������������3(������ ������.(�����������*������������������������������������������8������������������������ ������������6�$����������������������������������������������������� �������� ���������������� �����������@��������;������������������8��� ����������� � ������������ ���������� ����G����;��0�����*�������������������� � ����������� � ����������;��#����������������� ������ ��������������� � ����������������������������6���������������������P#��� � �����/� ��� ����������1&& $������ �������������������������������� �������8��� ��������������� ������������������ ������������������� �������������������������� ������������������������� � ������������ ������������������������������������� ������������������������� ������������ ���������������� ������������������8������ ���� �������� ��������������������������������������8����3'B"�,���������������1&&:"�1&& $���������������������������� ������������������������������������������������� ������������������ ��� ������/����� ������ �������������$�

�������� ��������������

)��������������������������������������������������������������������������������������� ����������� ���������������������� �������������������������������� ���� ������� ��������������� ������������������������������������ �������� ��� ������������������ ��������������������������� ������������������������������/��������� �������������������6����������������������������������������� ���������� ����(�3����+�-��� �������:"�'@7��������� $������������������������ ����������� ����������������������D�����6���� ��� ��������I62�I��������� ����'@7���������� ��'@7��������������1&&1"�(����������������9"�(����������0$�����������������������������6�������������������������$��������� ����������*������$�������������������������������� ����������������������������������������������� ������������������������������������� ����D������� ����������� �����������������������������������������������������������6���������� ����� ������������ �������6��������� ������������������������6�������������@������������� ������������������������������������������������������������������������������������������������ 0��K������+�'@7����������9"/����L� ���������1&& $��<���������%�����������������1&&0$� �������� ���������;������������������*����6�����������8������������������������������������������� �������������������������������������������������I62�I�������������������������������������������� ����������� ����� �������

������������������������6����� ��������������������������� �������������� � �����*���(��*�������������� "�K������+�'@7����������9$��� ��������� ���� ���������������������(��*�������������� "�6��������������#0"�6�����������������0$���������������6����� �����*����������������8������ �������������6��������������������� ���������������� �������� �������� �������� � ����������������� ������������

Page 10: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF648 ��������������� ��

������������������� ������� ���� ������� ������K�����������������!�"��"�����"1&&&"�K7����������������!"����#$������������������������� �������������������� ������������� ���������6�������� �������������������������������������� ��������������������������������������(�������������������1&&9$��<��������� ������ ��������������������������������������������6���������� �������� �����������������������������������������������K7�������������1&&:"�K���������������1&&9"�1&&0$�

I���������������������������������@������������6���������� ��������������������������������� ������������� ������������������'@7���������� $������������ �������������������� ����������������������������������������������������6�������������������������� ��������������� �� ��������������������������2�����������������$��������6�������� ����������������������������������������� ������������8������� ��������������� ���� ������I��;������������������ �� ��� ������������������������������0&O������������������������������������������������������������ ������ ������������ ��������������G�������������� ������ �����������������(�8�������������#�$��� ��������������� ��� ���� ����������� ���������������(�)���*�+����� �������# $��H8����������������������������������������������� �������������������������� ������������������������ ����6������ ����"� �� �*�� ��� ����� ���!$���������� ���� �������� ��������58�������������������������� ������������� ���������������������������������������6����������������������������1&&�$������������������������������� ��������� �8�)�I$������������B�������������� 9"�3���� �+�(�)���*��1&&�$�������������������������� �������������� �������$� ���������������������������������� ��������������������� ���� ������������D���� ���������������������������������������� ���;������ �������������������������������������������������8�����������������������8�������� ����������������������$��������� ������������������������ ��������������������������������������������������������������������������������� ������������������������������G���� ��������������������������������������������������##"�2����������������$��;�����������������8������������������������ ������� ����������������� �������������������������� ��� ������������ ������������������ ��� ���������� �������������� ����������������������������8��������������������������� ������������ ����������������������������� ������ ������

������������������� ������������������������������� � ����������� ����������������"�������������������� ��������������� �������������������������������� ����������������2�������+�(������� ����� �$��I������������������� �����������������������������*� ������������� ����8�������� ����������������*���� ������������������������2�������+�(������� ����� �$����������������������������������������������������� �������(�)���*�+����� �������# $����������������� ������������������ �������������������������G�����������������3��� ��+���������#0"��)�������*�����#!"�(�)���*�+����� �������# $��� ��������'��*������������#9$��;�������������������2������������ ������������������������������������������������������� ���������� ����������������� ��*���������������8��������� ��� ����� ��� ������� ����������������������������������1&&:���� � ��������

Page 11: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 649

����$����� ������ ���������� ��� ������ ������������������������������������������������������������� ����������������������������������������������� ������� ���� �+������������1&&�"�1&&1"�;���������������1&&:$��������������������������������������������������������������������������������������������������������������������� �������������������6�������� ��������������������������������� ��'@7���������� "�'@7��������������1&&&"�;���������������1&&:"���� ���� ��������1&&:$�

���� ������������������������������ ���� ���������������� ��� ���������������������������� ������������������� ����������������8������%�� ��+����� ������ :"������ ������#�$�� I�� ��� ����� ���� �� ������ ��� ������ �������� ������������������������� ����������������� ������� ��������������������� ��������� ������������������� �������������#0$��2���������� ��������������������������������������������������������� ���������������������;������������������������� ����������������������������� � �����������������������������������������������*������������G�����3���� �+�(�)���*��1&&�$����������������������� ������������������� ��� ���������3-�$��������������� ������� �������������������N��������������������������������� ��������B������*���������������9$��� �K�������������!$������ ��������������������� ���������� ��������������� ����� ������� ���������������H��������������������������������������������������������������������������*�������B2C$���������������� ����������� ��� ��������������� ����������������������������� ����������������������������������������� ���������������3-������������ �������������������������������������� ��������� ������� ���� ���������������������������������������� � ������������������������������������������������3���� �+�(�)���*��1&&�$��<��������� ���������� ����;����������������������������$� �����������������������������������������������������G����������������������� ������������������������ ���������;������������������1&&0$���������������������������������������� �����������������������������������������1&&:�����������$��������������������� � ������������������������������������������ ����������������������������

3��� ������������������ � ��������������������������������� ��� �� ���� ���������� ������ ����+���� �������� &"��� #$������������� �������� ���������� ��������������� ����������*����������������������"�������)���������������9$��� ��������������� �������������#0"������ ������#!$������������������� ������������� ��������������� ������������ ������������ � ������� ���������� ������������I�������������������� ������#!"����9$���� �6������������������������������;6$�������������������������6�������������;����������������������� ���������������2;��������(�C�������������� 0$��������������� ����������������� ������#!$��B�������������� ��� ������6��������� ���������������������������� ���������� ���������������������������������������6��������������������������������������� ��������������������������� ������������������������ �������9$����������������������� � ��������������������������� ��� ���� ����������������������������������������������������������������������������� �������������)����������������������� ���������������������������������������� ����������3��+�Q�� ������1$������� ������������

Page 12: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF650 ��������������� ��

�����������;6��� ������������������������ ��B3$�������������� ����������������������������� ���$�������������������� ������ � ������������������ �������������:$�������������� ���������� ���B.2;$��������������������������� ������������������������������$��������������������������� ��������

;������������������������������������� �������������������������������������� �������������������������� �D������������� �D������������������������������������������������� ��������������������� �����������������I������� ��������������� ������������������������������������ � �������� �����������3��+�Q�� �����1$������ � ���������� ������������������������������� ��������� ������������������� �������������������� ������������������������������;6����������������B3� ����������������������� ���� ����������� ������������;����� �����8����� ���� ������� ��������������������������� ���� ���������������������������� ��������� ���� ��������� ���������� ���� ������B.2;����������������:$�B.2;��������11=!���:$������������������������������������ ����������������������

2������������������������������������#=1���!$��� ��#=:���:$���������� ��������������������������� ������������������������������������������������������ ���������� ���.2;$���������1&=0���:$��� �11=!���:$������������������� ������������������������������������������ ������������ ��������������������������� ���������������������B.2;����������������������$��I������������������������������������������������������������������������������ ����������� ����������������� ���������������������������������������������� ��������������������������� ����������� � �������������������������� �����������������������������������������������)1&��� �)11=�)�#��� ���:=��!���������� ���������� �����������������������1&&&"�1&&:$���.2;���������������;�������� ��������������� �������������*������������� ���� ����������������������������� ����������������������������������1&&:"�4�������������1&&9$��)�����������������������������8����������R!� �����������������������������������������.2;������������������������������������ ������������������������������

I��� ������������������������������������������� ����������������������������$������������������� ������� ��������������������������������� ���������������������������������� ���� ���������1&&&$������������������������������������� ����������������������������������������� ������������������� ����������������������������������������������������������������������������� �������������$��;�������������������� ������������������� ���������������������������� ������������������ ���2��B62$��� ���������������������������'��������������� "���������������1&&:$����������*�������������������� �����������������'��������������� $��%����������������� ������������'��������������� $�� 5�������������������������1&&:$�������������������������������� ��� �B�������� ��������*������ ������� �������������������������������������������������(�������+���������������#�$��6������������� ���21a��B621a$��� ������������������;����������������������������������� ��������������� ������� ������� �;<;$��� � ��������������������������� ��,B;5;<;�������'��������������� �"��������������1&&&"�'����+����������1&&:$��I��� �����������������������;<;��������������������B3��� ���� ���������������������������������������������������� �����������

Page 13: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 651

���������������������������������������� ������������������������������� ��������������������������������������� ����'����+����������1&&:$��)����������B62�� ����������������������D���������� ��������������������������������������������������� ����������������������������������������(��I�($���������� ����������������������������������������������� ���������������(���������������#�"(��������+�%������� ��1&&&"�(����������������1&&1"���������4������+�)��S�����������$�

��������������������������������1&&:�$������ �������������������������� ������������������������� ���������� ��������� ��������� ����������������� ��������������������������������� �����������������������������3��� ��� ��������������� ������� ����� �� ����������������������������������@� ��� �������������������������������������������������������������������������������������������������������������������E������� ��������F� ������ ������������������� ������������������������������������������������� ������������������������������B�����6����������������� ������������� ����������������������������������� ��@� ������������������������ ������������������������������������������������������� ������������������� ��� �� ���� ��������������������������*�������������������� ��������������������������������������������������������������� ����������������������������������� ��������������� ����������8�������������������������� ��������������������������������</;=-/;������������� ����������������������������@� ���� ���������������������� �������������'@T����2����� �+���� ��������������� � ���$�

�� *������� ����

B���������������������������������������������������������� �����������������������������������2�����$��B���������� �������������������������������������������������"��� � ���������������������������������������������������������������� ��������������������������� ����������� ��� ��� ������������������������������������� �����������G�� ������������������������� ���������������������������������������������������� ���� ���������������� ������������������ ��� �������������������������� ��������������������(�)���*����������# ������������������������"�1&& $������������������������������������������������ ��������������������������� ��������������������� ��� �������� �������� ���� ������������!$�

;����������������������������������������������������������������������8��������������� ������������1!&�:!&�H��*�N���%���������� ��������� ������������������������N�&�H��*�N����� ������������������������������������������� ������������������������*� ������ ����������� ������ � ��������������� ���������������*�������������������������������������������������� ����� �������������������I�����������U�&&&�H��*�N�$����������������������������������������� ��������������� ���*������������������������������ ����������������������������� ��8��������/�?��� )�N����������������� � ������������������������� �*� ����

Page 14: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF652 ��������������� ��

�������� �����������������������������

I��@���������� �� ����������������������������������������������������������I������������������������ ���������������������������������������������������������������������I���������������������8��������������8���������� ���������������������������� 5�����������������'�����������������"�B�����������������"����@���������������$��I���������8������������������� ���� ������������������������ �������������� ��������))��2����1$��������*��������������*���� ��8���������/�?��)�N���)H:

N��� ��?��; ������ � ������������������������������������������������� ����C���*�����������$���������������������� � �������������������� ���(�)���*��1&&�$��(��������1&&1$��,�������������1&&0$������������ ������������������������������

Fig. 2 Morphology and transport mechanisms of gill chloride cells in seawater and freshwater. See text for details of transport mechanisms. Chloride cells are characterised bynumerous mitochondria and an extensive tubular system that is continuous with thebasolateral membrane. In seawater, chloride cells are generally larger and contain a deepapical crypt, whereas in freshwater the apical surface is broad and contains numerousmicrovilli. In some species, such as tilapia the H1-ATPase and apical sodium channel may bepresent in pavement cells rather than chloride cells. Recent evidence suggests thatindividual chloride cells can move between these two morphological states (Hiroi et al.,1999), and also arise from undifferentiated stem cells (Wong & Chan, 1999). Growthhormone and cortisol can individually promote the differentiation of the seawater chloridecell, and also interact positively to control epithelial transport capacity. Prolactin inhibits theformation of seawater chloride cells and promotes the development of fresh water chloridecells. Cortisol also promotes acclimation to fresh water by maintaining ion transporters andchloride cells, and by interacting to some degree with prolactin. PVC = pavement cell. FromMcCormick (2001).

Page 15: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 653

���������� ������������� ������

������������������������������������������*����������/�?��)�N��)�1?$������������������������� ����� ������������������������������������������������������������ ��� ������������������ ��������������������������������������������I������*������������������������������������������������� ���������������������������������������������������� �������������������� ���� ��������������������������������)������������������������������/�?�������������������������������������������8�������������?��/�,$������������������������/�?����������,/�)$�������� �����?�;�B�����/�?����������� ��������������������������������/C;�;������)�N5�)H:

N��8����������������������������� �����������������������))���������������)H:

N��8������������ ���������������)�N�����*����������������������������������� ������������)�N������������������������������� ���������� ��������������������������� �������������������������)2�<���������

���������� ��������������������

(�������������� ���*�������������������������������������� ��8�������8�����/�?��� )�N������������������������))���'����������/C;����� ����������������� �������������� ���������/�?��� �)�N�����������'��������������:�/�?����1�C?��/C;��������������������������������������������� ����������8��N�&&�A$�������/�?���������������� ��������������/�?��� ��������������������/�?���� ����������� ����/C;�������������������/C))�����������)�N���������))��)�N������������������������������������))���� ��������������������� �������������� ������������������ �)2�<��������������/�?��8����������������������������������������������))��� ����������������������� ��������������������� ���������������� ����/C;$�����������������������������������������/�?��������������������������������� ���������

���������� ��������������������������

��������������

���� �����������������������������������������������*� ���������������������������������� ������������� ���G����))�����������))������������������ ��������8��������������������������������������������������������������������������������������������������������������� ��������������������������������������(�)���*��1&&�"(���������1&&1��2����1$������������������������������������������������������))������������������ ������������������������������������������������������ ���������������������B���������������#9"�B��������������##"�3���������������#�"$�����������))������������������������������������������� ����������� ������������������������������ ���G����))����������� ���������������������������D������� �����������������������������������$�������������������������������������������������(�)���*�1&&�$�

6����/C;������������ ������������ ������������������������������ ������������������ ������������������������������ ���������������������������������

Page 16: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF654 ��������������� ��

���������/C;��8������������������8���������������� ��������������������������/��������������1&&:��(��*�����������1&&0$��/C;���������������������������a��b�� �g$���� ���������������������������������������������������� ����������������<����� ����������1&&:$���� ����������a�����������</;�������� ���������� �����a����������</;����������������� ����������������������������������������I��;�������������a���</;�������� ���������� �a���</;����������������� ��������� ����������/��������������1&& $�������� ���������������������� ������������������������������������������������� ������������������� ����������������������������������� ������������������������������������������������������������������ �

�������������������

/C))����������������� ���������������������������))���2����1$���� ��������������������� ������������ ������������������������ ������� ����������������/C;���������� �������/C))������������������������������ �������������������;��������������B�������������1&&�$������������������������/C))����������������� ���������������������� ���������� ����������� � �������������� ���������������������������������B������ ����������������������������� ���������/C))�������� �� � ��������������� ����� ���� �������� ���/C;��� � ��������� ���������������������������1&& $��/��������������1&& $���� ������/C))����� ������� �</;������������������������� ������������������ ���*� �������������;�������������

;��������������8������������������������������)2�<���������������)2�<�I�� �II�����������������1&&1$��)2�<�I��� �II�</;��������������������;�����������������������������������������������������������������������������������������1&&1$�I������� �)2�<�</;������������������������� � ��������������������� ����������������� ������������������ ��*� �����������;������������� �������������/��������������1&& $��6����)2�<�I�</;������������ �������� ������ �������������������������������8����������� 5��������(�������(�)���*��� �Q� ������������ � ���$����������������� ���3�������(�)���*��� �Q� ������������� ���$�

�������� �������������������� ����������

������������������������������������������������������ ������������ ���������������������� ������������ ����� ��D����� ����������� �������*�� �� � �����������������������������������;����������������������������������������������������������������������������� ����������������������������������������I�������������� ���*����������������� ��������������� ���� ������������������� ��������������������*�������������������������������������������������� ����-������������������� �������������������������������*��������������������������������������������������������� ����������������#�$����������������� �� ������������������������ ��������������������������0�1&�V���N1��N����������&�V���N1��N���������������������������������� �������������������������������������������&��0�V���N1��N����1&�10�V��N1��N�����������������������������1�:��� ���������������������������� ������������

Page 17: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 655

������)�����+�'�������#1"�A��������������������:"����0����� ������������1&&:$���������������������� ����������������������������*� ����������� �/C;�����������A������������������:$��� ����������������������������������������� ������������1&&:$��;�����������%����������������� � ���*����������.���������������##"�/�������������������$����������������������������������/C;������������������������������������������������������������ �������������������������������������� ����������������������������������A��������������������:$���� ���������������������������������*������������������������������������������������� ������������1&&:$������ ��������������D�������������������� �������������������������� ���� �������3�������������1&&1$����������������������������������������������������������*������������������������ ���)���������������������@���� ������������������������������������������������������ ����������A��������������������0��1&&9"���� ������������1&&:$��I��� ��������������������������������*������������� ����������� ��������������������������������������������������� ��������������������������/�������������������"�A��������+�Q�����1&&9$����������������������������������/C;������������ ������������������������������������������������������

��������������� �������

������ �������������� �������������������������������������������������� �� �������������8� ��� ����� �����������������@�������������������������������������������������������������� �����������������������##"�(�)���*�����������#$��%��������������������� �� ��� ��������������������*������������������������������������������ �������������������������������� �����������������������,���������������1&&:"�,���������������1&& $������������������������������3'B�� �����������������������������������������3'B���������������������������������� ���������������� ��������������������������������3'B�����*������������ ����������������������������2����������� ��������������������� ������������������� ������������������������������ ��� ������������������������������������

����+)��� +,����������-���� ��� ��!�� �� � � !

,���������������������������� ��� �������������������������������� ��������������������������������������D��������������������������������� ������������������������������������������������ �������8��������3'B������������������������������� ������������������� ��������� �������������3�������� ������ ���������������� ����������������������������������������������������������@���������������������������������������������������������������BH;$������������������������������� ��������������������������� ������� �����������������������������������������������������������D�����������$����1$��H�������� ���������������*��������������� �������������������������6���� ��������*����������������� ���������D����������������������������������������������������������������������������������##"�(�)���*������������#"�'@7��������������1&&1$������� �����������

Page 18: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF656 ��������������� ��

Fig. 3 An overview of the light-brain-pituitary axis that illustrates the role of brain changesduring smoltification on endocrine and physiological development. Abbreviations: OB,olfactory bulb; Tel, telencephalon; Hb, habenula; POA, preoptic area; OT, optic tectum; Hyp,hypothalamus; Thal, thalamus; GH, growth hormone; TH, thyroid hormone.

���������$����������� �������������������� ����������������� �������� ��������������6������������ ��������������������������������������� �;)������������������ �������� ���������������������������� �*� �������D���������������9"���D�����+�,*���7�����0"�'�*��������������!"��������+�3��������� �����#"W�X��������������1&&&$���������������������6���� ������������ ������������ ��������������� ��������8������������ ������������ ���*�������������� ����������������-;��6�<������������0���$������������������������������)<2$����������������������������<�$������������� ������������������������;A���,���������0"'�*��������������!"�'@7��������������1&&1"�)�������������1&& $�

���������� ����������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������� ��*��$�������������������� �������������������2���8����������������� ���������������������������������������������������������������������� ���� �������������������������������������������������� � ���������������������))������/C;��/C))��� ���������������������������������������� ���� �������������������������������������6���I62�I��� ����������� �����������'@7����������������0"�'@7���������� "���� �����������������"�(�)���*��1&&�$�������������������

Page 19: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 657

��������������������������������������������� ��������������� ��������������������������������������������� ��������������������������������(���������������0"���������+�I���������#"�����*�����������1&&&"�B������������1&&�"�3���+�/������1&&9"�;��������������1&&!$��-���������������� ������������������������� ������������������������������������������� �������*���� �������������8��������������,����������������:"�(���������������:"�,���������0$������������������������<����� ����������1&&0$��� �������������������������������������������*�������������������*���������������������������������������������������������� ������������6��� �����������B<3$����*����������� ������������������������������������������������������������� �����������(�)���*��1&&�$��������������������������������� ����� ��� �� � �8����������� ���� ���� ������������� ���� ��������� �� ��������� �������������������������� �������� �����������������������������E����F���������������������� ���������������������������������������������������2����!"�,���������������1&&:"�1&& "�(�)���*���������1&& $�

���� ��!�� ��. �,� �

H���������� ���������������������������������������������������������������������������������������@�����������������������������������������������������,���������������1&&:$����������������������������������������������������������������������������������� �������� ����������������������,�����������������!�"��"�(��������������� $��/������������������������������������������������������������������� ������������������������ �������������������BH;��� ���������������������D����������������9"�,���������������1&&:"�1&& $���� ���������������� ������� ��������������� ��� �������� ���������� �������������� ��������9:� �6;B�9:$�������������������� ���������,��������1&&&"�,���������������1&&:$�������������������������������������������������������������@�������������������������������6��� �����������������������������������������������������������������������,���������������1&&:$�������� ��������������� ���������������� �������������������������BH;������������������������� ��� ���������������������������������� �

I��� ������������������������������� ������������������������������������������������������������������ ������������������������������������������������������������������ ���������������������������,������������������1$��� �����������������6�<�������������������������� �� ������������������3����������������1"B������+�I���������!$������������������D�����������������������������������������������������6�<���0�����-;��� ����������������3����������������1"�,�����������������!�$�������������������������������������������������������������� ��������� �������(����������$���� $��� ������������5���������� �������,�������������$���9$��������������������������������������������������,�������������$����!�$��� �������������C� �������$����9$���������������������������I��������������� ���������� �������������������������������� �� ������������������,�����������$����:"�(���������$����:$������������������������� ������������������������(����������$����9$�; ���������������������3'B��8�������� ���������������������.A������������������

Page 20: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF658 ��������������� ��

�����������*� � ������������������ ��������� ��� ���� ������������� �� � �������������������������+�(��������:"�'�����+���������������9$������� ����������������������� ��������� ������������������� ���� �������������� ������������������������������ ���������������������� ����������;����������������� ������ �������������� �@�������������� ��������������������������� �������������������������� ���������������������������������������� ����������� ������������� ������������������������ �������������������������*����

I���������������������������������������������������� ������������������������� ���������� ���������������������� ������������������������� ���8������������$�-��������������� ���������������������� ������������������������������������������������������������������ ��� ��������������������������������������������������������������������� ���������������������8��������������(�)���*�������$����#$��6�������������������� ������������������������������������ ��������������������������������������������������������������8������������ ���� ������ �� ��������� �� ������� ��������� �� � ��������������� ��������������������������� � ����������������� ������������������������������8������ ����E���������������������F��,����������#&$����������������������������������� ��������������������������������������� ���� ���������������D�������������������������� ������������������������������������� ������������� ����������� ���������������������������������������������� �����������������

Fig. 4 Schematic diagram showing temporal changes in brain and endocrine systemsduring salmon smoltification. Early structural brain changes (box; e.g. retinal tract tracing)are followed by changes in neurotransmitter systems (e.g. opiate receptors, dopamine, DAand serotonin, 5-HT) and surges in circulating hormone levels (e.g thyroxine, growthhormone, GH; Ebbesson et al., 1992; 1996a; b; 2000; 2003).

Page 21: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 659

������������������8����������������I� �� �����������������������������������������D������������������ ��� �������������� ��� ������������������������������� ��� ���������������� ��������������������������������<��������� ��������������������������������������� ��������� ������������������������������������������ �������� ����������������������,�������������$�1&& $�

"�%�����&�����/��������

#��"����&����� ����&��

I������� �������������������������������*�����8����������������������������� �������������2�����$����������������������������������������������������������� ������� ����������������������������� ����8�������$������������������������������ ����� �������� ��������������*����K������+�,��������! "��������+�,���������1$�'������������������*�������������������������)���D����������������������������������*���E���������*�F$����������� ����������������������*����� ���������������������������������� �������*������������ ������������������������������*��������������� � ��)�������������������������� ����������������@������������� �����������*������������������������������� ��������� ����� �������������������������������������������������������������������������������������������� ��������������������������� �������������������������������������������������� ������������� ���������������������������������������������������������������� ��������������������������������������������������� �����������������������������������������������������������

������������������������������������������� ��������������������� ��� �� � �������� ������I����� ���������������������� ���������������������������������������������������������� ����������������� ����������D�������������������� ����������������� ����������,�� ����������������������;����������������������������������������������� � ���������� �������� ���������������������������� ���������������������� ������������������������������������������ ����������������������2�������������������������������������������� ���������������� ������������������������� �� ���� ���� �������� ���� �� ����� ������������ �� � ��������� �������������������������������� ���������������������

������������ � �������������������������� ������������������������������������������������������������������������������ �������������������##"�����������@���������������$��2��������������������������������������������� �����������������������������G������8� ���������������� ����������D���� ������������������������ �����8����������������� ������������������� � ����������������������� �������������������������� ���������������������� �������������������������*��������������������� ����������������� ����������������������������������������������������������������� �������������������������������������������������������������������� ����������������������������������� �����������������������������8������*���������������������� ������������������������������������������������������������������������������������ �������������������������������������������

Page 22: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF660 ��������������� ��

�������6������������������� ��������������������������������������������������-�������������1&&0$������������������������� ����������������6�������������;���������������������������������������������� ��������G�� ���� ����������������6�� ���� �����/����L� �������$����������� � ���$�������������������������������������������� ������� ���� ��������������� ������������ ������������ ��� �� ������ ��� ���������������*���������������������������� �;)�����������������$�������������������������� ��*������������ ��������������� ��������������@��������;�������������3��� ������������#9$�

�������#��������&�������

"���,����

2�������������!&���8�������������������������������� ������ ������������������������������������������I��������������� �������� ��������;������������������������������������������������������������������������������������������������������������������ ��)����������������������� ��������� ����������������� ��������������������������������������� ����������������������������� ������������������������������������������� ��� ��� ��� ��������������������� ���� ������� ��������������������������������������� ��������"�,��*������ �3�� D��������#1$������ �� �������� ������ ����������� ������������� �������� ���������� �������������� �������������������������������������������������������������������������G�������������� ���������������������������������������������������� �������������������������������2������������������������������������������������������������ � ����������������� �������������������� ������������� �������������������2�����������������������$������������������������� �@��������������������� ���������������������������������������� ������������������������������� �������������*���� ������������������������������������������������������ � ����������������������������� �@��������;������������� �������� ������ ������������� ���������������� ��� �� ������ ������������� ���� ��������������� ������������������ �������� ����������������������������������������������1&& $

;�������������������������*�������������� �� ���� �������������������G����������� ���� �������������������� ������������������������������������������*������������������������������������������I����������8������������������������� ��������������*��������*������������������������������������������������ �����������������������������������I��������������������� �������������� �������������������������������������������������*�������������������������������������������������������� ������ ��������������������������������G���������� ����������������������������������� � ��������������������������������������������������������������;����������������� ������������������������������� ������ ������������������������������������8��������������!����*�������*����������������g��������������� ��6;';$�������������������8���������������������������������� �������������������������������������������������������� ������������������������

Page 23: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 661

��������������������������������� ���������������������*������������������������� ��� ����������������(�G��������������1&&&$�

6���������������������������������������� ����������� ������������������������� �������������� ������������������������������������D������� ��������������������� ���������� ��������� ����������6������������������������������������������������ �����������������������I��;��������������������������������� ��� ������������������������ ������������������������@����������������������������� ���������������� � ��������������� ������� �����������@�������������� ������������� ���������������)������������������� ������������������ ����������������� ��������������� ������ �����������������D����������������������������������?������� �������G���,8��� � ������������������������������������������������������������������������������������������������������ ����������������� �������� ������������������������������������2�������(�)���*�������$��# "�����������������������$�������E���� �����F������ ������������������������������������������� ������������������������������������������������<��������� �������������������������������������� ��������������������������������� ��������������@��������������� �������� ������������������� ������ ���������������������������� ������� ��������� ��������������,���������������1&& "������������������1&& $�

B�����8��� �������������������33�� ���� ���������������8�������������������������������������������������/BH��,���������������1&& $����������������������;�������� ����� ����� ����� ��� ����������� �� ������� ��������� ������� �2����0��,���������������1&&:"�1&& $���������������������������������*������������������������������������3'B���������������������������������������������)<2��� ;A�$��������/BH������������� ������������ ����������������������������������������������������6��������;)��$��� ������������������������������������������������������������������������;A���� �8�����"���D�����������$����9"�,������������$�1&&:$��<������ ������������������ ��������������*����������� ��������������������������33���������������� �������������������������)<2��� �����������������������8����������������,������������������ �����������$��������������������������� ������������������������������� �����������������������3'B��������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������� ����������� ���������;��� ������@�������������� ���33�������������� ��������������������� ���������������������2�������������������������1&& $��6����</;����������/C;�������a����� �a���������������� ����� ���/C))��)���D�������������/C;������������ �/C;a�� /C))������������ �������������������������������33����� ������������������������������ ������������������������� ��� ������ �������������������������������������6���� ���������� �������8���������������6�������������*����������� ������������������� ��������������������������8��������33�� ��������������������������������������������� ������������������������������ ��������������� ��������������������������D����������������������������������� �������*����������������������������������������������������*��������������3'B�

Page 24: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF

662 ��������������� ��

Fig. 5 Circulating growth hormone (GH) levels increase from parr in February to smolt inMay in anadromous Atlantic salmon (Salmo salar), while they do not increase in either thecontinuous light (LL) or landlocked groups (A). The differences in hormone levels may beexplained by degrees of brain development during this period. Retinal innervation into thepreoptic nucleus (oval) in Atlantic salmon increases from parr in February (C) to controlsmolt in May (B). This increase is not observed in May in the landlocked salmon (D) orjuveniles exposed to continuous light (LL; E; Ebbesson et al., 2007; Stefansson et al., 2007;Ebbesson et al., unpublished data).

����������������� �� ��������������������������������������������������

��� ��������� �������������������������������������������������������� ����

�����������������������������������������������������������������������������

��������������� ��!��������������������������������������� ������������������

������������������ ���������������������������� ����������������� �����"����

������������������������������������������������ � �����������������������#���

�������������������������� �����$����"����%��$ ������������%����&��������#�����������

������"�������������� ����������������������' ������������������������"�������

��������������������� ��������� ����������������� ��������� ���������������������

��������������#���������������������� �� ����������������� ����������������

���� ��������� ���������������������(��������)*��+������)*�,+&������������� ���

�������� ������ �-����� ��� ����� �../ �� ���������� �������� �������� �� $0 ��������%

���������������������� �����������������������)*�,+&����)*��+����1��������������

C M

Y K

C M Y K

C M Y K

C M

Y K

Page 25: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 663

��3-�1=�1�E�������������� F���������������*�������� ���������������3-19=&�������������������� ��������� ������������8���������*���;��������������1&&:$���������������������������������� ���������������������&?���������������������� �������?����������� ��� ��������������������� ���������� �����������1&&:$������������ ������������������������������������������� �/C;����������'����������������0$��������� �������6���'@7��������������1&&&"�;���������������1&&:$������������ ������������1&&:$��� ������� ������ ������������� ��� ��� ��� ����������

I� �� ���������@� ���������������������������������������������������� �� ���������������������$��������������������������������� ���������������������������������������������������I���������������������������������������������������� ����������������������� ������������������������ ����������� ���������������������������� ������������������������� ����������������������������� ������������������������������������������������������ ���������� ���� ��������� ������

��,�����

���������������������������� ���������������������������������������������������� ������ �� � ����������� ������ �� @�������� ����� ��� I������������������������������������������������� ��������������������������������������� ��������������������������@������������� �������������������G�����������������������������;��� ����������,�������;������������������������������������?����������������������������� ������������������/������������$���9?��������0?����������������/�������/������� �<�������;����������������������������;�������������������������/����;������

��������������������������������������������������� ���������� 5���� ��������I���������������������������*����������������������������������������������������� ������������������<�����I���K�����+�<�� �����������#0$����������������������������������������������������������������� ���������������� ������������������������ ��������4� ����*����������1&&0$�������������� J)��������������� ������������������������ ������������� ���������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������*������������������������������� �����������������������������������������������������������������������$��I�����������/��������� �������������������� ��������������������G������������������������ ���;����$��������������������� ����������������� ������������������� � ������������������������� ����������������������������������������� ���������������������������������� �����������������'����������������G������������9$�������������������������������8������������������������������������������������������������������������������������� ��������������������������������������������(����������������������/������������������������������������������������������8�������J)����������������������� ���;����� ��� ���� ����� �� � ��� K���� ��� ��������

Page 26: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF664 ��������������� ��

�/;���� �����������������������$��;������������������8��������J)������������������������������ ������� ���� ���������1&&&$����������������������� ��������������;������������������ �����������������������������������������

.� ���������� ��� ������������������������������������������������������������������������� ��������������������������������������� �������� ������������ ����������$�����������������������������������������������.(���� ���������������������� ���G������������� ��������������������� ���������������������� ���������������������������������������������������������� ����������� ����������2����!��'@7������������$���#�"�(�)���*���������1&&&$�;��������������������������������������� ���������������������������������������� ���� ����G����������������������������������������������������������������� ������������**��������������9"�(�)���*�������$�1&&1$����� ���� ���������1&&9$�������� ������ �������8�������:0&� J)���������������������������������� �����������������/C;������������;��������������� ��������*������G����������������� ������������ ������������� �������������������������������� ������������������������������I�������������������������������������������� ����������������� �����*���������������������������������������������������������� ����������E������ �F��2����!$������������� �������������������������� �������������������������������������� ���������������������$���������������������������������������������� ���������������������������������������� ������ ��������������������������������������������������������������������I��������� ������� ���� ��������1&&9$����� �������������������� ��� ����� ������������ �����������/C;�������������Y��&O������*������������������� ����:0&� J)��������� ��������������������� �������������������������#$��������������������#$��� �(�)���*�������������$������������� ����� �������������������� �����������������:&&�9&&� J)� ���� ���������� ���������������������� ��������I������������������������ �������4� ����*����������1&&0$�������������������������������������������������������������������������������������������������� ������������������������� �����������������8����������������������� J)���� ���� ��������������������������

;�� ���� �8������� �������������� ����� �� ����� �������� ���� ����������������������3������������������������������������������ ��������������������������� ������������������ ����������������������*����� ���������������� ��������������(�)���*���������1&&&$��.��������� ���������� ����������������������;����� ������� K���� ���� �9J)���� ����� �� ���� @�������� �������������8�������:0&� J)���� ����������������� ����������������������������������������������������� ���� ���������1&&9������2����!$��� ����������������� ��������������������� ��������������������������� ���� ��� ��������������������� ��������� ����� ��������� ���������������������� ������������������������������������������������� ����������� ������

��� �������������� ������������������� �����������������������������������������������������������:��0J)��4��������������� 1"�4�����+�%��������� :"4��������#�$������ �������������������������/C;���������������������������������

Page 27: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 665

Fig. 6 Gill Na+,K+-ATPase activity in two farmed Norwegian strains of Atlantic salmon(Salmo salar) smolts (A: Mowi and B: AquaGen) at three temperatures (ambient, 8.9 and12.0°C) during the period 12 January-29 July. Ambient temperature increased from 3°C inJanuary to 10°C in June. Values are given as means (sem, n = 12). Significant differencesamong temperatures are indicated by different letters (p < 0.05). The asterisk indicatessignificant differences among strains (p < 0.05). From Handeland et al. (2004).

Page 28: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF666 ��������������� ��

H�������� �������������� ����������������������������������� ����������;������������������������ �������������������������������������������J)������������������������������ �������������������� ������������������������������ ���� ��������1&&&$��<��������� �������������������������������*����������� ��������������������� J)����������� ��������������(������+�)�����1&&9$����������������������������������������������������������������������������������������*��������������� ������ ������ �������������������������������������������������� ��������������������������������� ��������������������������������������������������������������������8����

� �(�� ��0����1�� ���

�����������������������������B��������� �;��������������������������������� �������������������##"�(�)���*�������$����#$������������� ���������������� � ���� ������� �������$� ����� ������������� ������ ����� ������ ������������������������ ������������������� ����������*��������� ������ ������������������ ���� ����������������������������������������������������������������� ����������������������������������������������������������������� ���������� ������������2����������������������������� ���������������������������������� �������������������������������� ������������������������������������������������ �����������

��������������������������������������������������������������������� ����������������8���������������������� �������������D��������;�� ��� ��������� ��������8��������������������������������������������������<������ �������$1&&�$��-�������������������� ����������������������������������������������������$������������� �������0�&�0�0������ �����������������������������������������������!$��;����� ����������� ���������� ���������������������������������������������������������/C;������������ ������������������������ ����������$���#:"���������������$����:$��<� ����������������������������������������������� ����(�������� �(�)���*������������ � ���$��� ������������� ������������/C;��������� �� ���G��� �������� ������������ �C�������� ��/�������� ��������������������� � ���$��;���������������������� �������� ���������������������8�������� ������ ����� ����������� ���������������������������������*������������� ������������������������������������������������������8����������8��������������������������������������������� �������� ���������������������������������������������������������������������������$� ��������������������������������� ���� ������������������������������*���� ������������������������� �

;������� ������ ������ ������������������������������������������������ ������ ����������������������������������������������������������������I�����������*��������������������� ���������� ������������ ������������������������������ �����������'������ �������$����9$��I������������������� ���2������� �������������$���� ��������������/���'�������*��)��� ���������

Page 29: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 667

������������������� ������������� ������������������������������� ����8���������������������8�������� ��� ��� ������������������������(� �������������� $������D���������� �����������������8������������������������������������ ��� �����))���/C;���������� �� � ��������� ��������� ����� ����� �������������������������� ����������������������������������*���� ������� ������������������������������I62�I��*����������������� ���������������������������������$�����������������������������8�������(�)���*�������$�1&&0$�����������������������������������D���������������������D���� ������������� �����������������������������*��������������������������������(���������$�1&&:$��3�������������1&&!�$������������� ��������*��������������������������������������������������������������������;���������������� �������8�������� ��������������!�m�53$���������������� ��� ��������������������� ����������������������������������������������8�������2������������������������������������8���������������� ������� �������������2�����1&& $�

H��������������������������������������������������������� ������ ��������������������E�������F��8�����������B����������� �����������B)'$��8�������� ��������������������������������������������� �����������3������������$�1&&!�$��;���G�������������� �������� ��������������� ����� ������������������������;������������������%������+�(���1&&9"�/������B��� ������� �(�)���*������������ ���$��)��������������������������������������� ����������(�����������1&&:$��� ����������G���������m�53����������������0�m�53��� ��� �������� ������������������������������������������� ��������� �����������������������������;��������������������������������������������������������� ����� ������������������������������������������������������������������������������������ ��������������������������������������������� ���������������� ������������������������������������������G�������$�1&&&"�(���+�3����1&&�"�K����� �������$�1&&9$�

������� "���"�������

<������������������������������������������� ������������������;���������� �� ������� �����������-� ����������������# ������� �������������� �����������$���������� �����D���������������������������������������D���������� �������������������������������������� �������������������������������������������������������������������������������������������������� ������ ����������������������������������� ��������� �������������������������<��������� ����������� ���;���������� ����������������������������������� ��������������������������������������������������������������������������� ��������� ���������������4� ����*��+(�)���*��1&&�$���*���������������������������������������������������������2���������� ������������������������ �������������������������������� ������ ��������������������������� � ��� ������������������������������������ �� ����D���������� ���� ������� ������������� ������ ���������������������������������������� �������������������������� ��������

Page 30: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF668 ��������������� ��

������������������1&&:�$��������� �������������������������������������� �������������������������������������������� ������ ���������������������������������� ��������������� ������ ����������������������������������������������� ������������������������������������� ���������������D��������� ���������������������� ���������� ������������������������������������� ���������� ���� ����������D���������� ���������������������������������������� �������2������������������������������������������D���*����*������������������������������3����������������8�������5� ��������������� ����������*������ �����������������������������������������������������������������������������;���������������� ������� �������� ���� ���������������� ��������� �������� �����������������������������$������ ������ ���� �� ���� ���������� �� ������������� ��������� ������ � ������������������ ��������I� �� ������������������ ���������������������������������������� �������������������������������������*������ �������������� �������������������� ���������������� ������������������������������������������������������������������*���������������������� ��� ������������������������������������������������������������� ���������

%����� ���*����������������������������������������� ������������������E��� ������F������������������������������������� ����������������������������� ���������������������������(�����*������D���� ����� ������ ������������������ ������������������������������������������������ ��� ����������������������������� ���������� ���������������� ��������������������������������������� ������������������������������� ���������������� ���������������������������������������� ��� ������ ���������*��

��� !�

;����������H��A�@�����((��K�������C��)�����)��K��������,���1&&0$�<������������������ ����� ����;���������������������������$=���������������������������������� ��� ������������������� �����������������������������)���K�2����;D��������!1=���0�1&9

;������%���A�� ����C(������������)%��1&&!$�B������������������������� ������ ������� ��� ��������� ���������������������� � ����������������I);�$��� ����������������(��A������1=�!00�! 1

;�������;(�����������;����������������������H����� ���� ��H��'@������'���1&&:$H��������������� �����*����������� ����������������������&?�;��������������� �������3�$����������� ��������������� ���������������������� ����������;D���������111=��! ��#

'�*���'I��'�� �-I��'��*������K)�����!$�I������������)<���� �;A���������G������������;)������������<���������B���� ���! =�1& �1�&

'�������,��6���� ��,�� ���#:$�������������� ����������� �������� ����������� �� �� ��������������;���������������� �������3��)���K�4��!�=���!0��� &

'������(6����#!$�,� �������������������������������� ��������� ���K�,� ������&#=�:�:�:��

Page 31: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 669

'���*��<K���� 1����������������������� ��������������������������� ���*����K�2����<��'�� �)���1�=�!:��! �

'����K6����������K<��1&&:$�;����� ������� �����D������������� �=������������������ ��������������������;D����������1�#=�9���9��

'����K6��������-<��2��� ����'(��)8�-I��(�C������<%����������K<����� $������������� ����������� ���������������� ���������� ������������;���������������� ������$�� �����������N�����������������3��� ��:1=�0�0�010

'�������K������ ����<3��C�8�-,��� ������B<�����9$�(��������������� �����8�������������������� �� ��������� ������������� �����������;�������� �������� �� �����;D�����������1�=��10��:0

'����(����0:$�;���������������� �������3�������� �EE�L����*FF��������������/�����/������7� ������;����'���������!=�����

'����HC����#0$�������������������� ����������������;���������������� �

�����3������,������K�2����'���1 =�#&0�#�0'�����ZI��'����;��2�����K��'�������������������������������H�����0$�-����������

����������������������� ������������������;���������������� ������$������ ��� �� ���������������� ���)���K�2����;D��������01=�19:�10�

'������ �I��3�� D��������2M������������9$�-�������������������������������� ������$���������*� ����������������������� ��������*���� ������ ����;D�����������1�=�1!��1 !

'�����;���� #$�,� �������������� ������������� ��������������������������I�=6������ �BK��'�������� �$�)���������,� ���������,�������5/��������� �'�� ����B������;���� ����� ��&&

'�����B��6�����K(����#!$�B���N��������������������������� ���8������������������ ������ ������ ����;���������������� ��������)���K�2����;D��������9:=!#&�!#!

'�����B��6�����K(�����:$�;���������������������� ���������� ����;��������������� ��������)���K�4�� �=����1����!

'�����B��6�����K(��-��� ���%�������$�)����������� ����������� ��������������������� �������������������� ������ ������ ����;���������������� ��������)���K4��!�=�1& 0�1&#9

'@7������'������ $����������������������������=���� ���������� �������2����B������'������ =���19

'@7������'��������������������������H������������C����������K'����#�$�B������ �� � ����������������������������������� �������� ������� �� ����� ������ �� ������������������������@��������;���������������� ������$� ���������������������������;D����������#1=� ���

'@7������'������������63�����������������������H�����8�)�����9$�������������������������������� ���������������� ���8���������������� ����;��������������� ������$��6���)��,� �������:=� &�#�

'@7������'��������������H���������������0$�B������ ������������������������������������ �����������������������������;������������=�������������������������������������� ��������6���)��,� �������&&=� :�#1

Page 32: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF670 ��������������� ��

'@7������'�������������6A��'�����;I�����������������������H�����#$�)�������������������������������;�������������������������������������������=������������������ ����������������� ����������8�������� ��������;D�����������!#=��1���:

'@7������'��������6I��'@�����*�(������������1&&&$�B������ ������������������������������������ �������� ��� ����������������� �����������;�������������6���)��,� ���������=�� �10

'@7������'���K�������A��'��� ������,����� �����I,����� ����K��;�����������K�����,�1&&1$�6������������ ��������������� �=���������������������� � ����������2����B������'�����1 =�11 �191

'��*��<3��<������23������ ����<3����#9$�B���N������������������;��������������� ������$=������������������������������G������ ��������������������� �����������������)���K�2����;D��������9�=�����1&:

'������I������������)%� ����9$� ���� ����������� ���@������ �� ������������������������������������������������� ��������8�����A�����<���:9=��:� ��9&!

'�����(B��I ����-<����#9$�)���/����� ��� ���� ��*� ��������� �������3���� ��������������R�K�2����'���19=�0�N!9

)�����32��)�����KB��B�����<,��1&& $�/����� ���������������������������������6���)��,� �������0�=���1!

)�������*��;6����#!$�[���������������������������� ���������������������������������� �������� ����������@�����������;���������������� �������3�$�����-����������������� ���������;D����������0�=�1# �1�

)�������*��;6��3��*��;;� ���#:$����� ����������� ������ �� �������������� � ��������������������������������;���������������� ������������� ��$��K�I������1:=�#9N�9

)�����/3��'�����;����#1$�)������������������������� ������������������ ������������������� ����������� �����������)�������������������!�������%�����$��K�2����'���1�=:: �:9#

)*���K���������6��)������6���B��������-;��,�������CC����������K(��A��� ���C���*6��2�������;B� �1&&!$�B���������� �� ��� ���� ���������2������<����� ��*���� ��������������������!�$������ ��������������������������������� �����������������������)���K�2����;D��������!:=��9!���9#&

)�����-K������� ���(;������������3��2���GG����;K��'�����';��,��������)-�����9$)������� ��� ���� ��������� �� ������� ������������� �� ����8����� �������� �� ���������� ��� ��� ���*� � ����*� ������������������ ���"������� ������������������;D�����������1�=��9 ��00

-� ������(K��(������6-��%�������BK����������-,����# $�I��������������������������������� ��������������;�����������������������;���������� ��;�2������������=�:�:�::&

-����C����1#$�����'������� ������������*��.���-���/��*��A� ���*����*� ���1 ��H������/�������$

-�����)��-��������,����B��1&&0$�����������������������������������������=������������������������������������� ��������������������������������K�2����'���!!=��&10��&9:

-�����K������ ����<3��C�8�-,������$�,���������������������������������������������������������������������������;���������������� ������$��)���K�2����;D��������9#=��!9��!�

Page 33: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 671

,�����K6�����0$�<����������� ������������������ �������������������/�������� ��K�4�90=� 0��#&

,�����K6��(����BB��������B��������K�����:$������ ������ �� �������������������������������������� ���������;���������������� ������$� ������������� ��������� ��� ����N�����������������II��H������� ������������:�0�:\����� �3������������ �:�:\�0\����� �3�������������������:� �� ��������6���)��,� �������&=��0 ��!

,�������3H,��1&&&$�������� ����������������� �������������� �����������������������������������B�-���������3�� �.�������������� ��

,������� 3H,����D����� '��]�������� ,*���7� B� ����1$� ���������� �������������������������������� ���������������������� ���������� ��������������������������������!�����$��)�����������<���1!#=�:#��:�1

,�������3H,��-����C��,��������H,�����9$�'����� ��������� ������������������������������������������ ������������������ ����������/�������;���������1&=��:&�

,�������3H,��-�������B��,��������H,�����!�$�-������������� ����������������� *�������������������� ����������� ��������� ��������������� �����������������������!�������K�)��/�����:!!=�99#�9!9

,�������3H,��,*���7�B��,��������H,�������������H����D�����'� �1&&:$�/���������������� �������������������� ����������������G�����������������������������������8�� ������������������������������������;D����������111=�0�� &

,�������3H,��,��������H,��/�������H�������������H����D�����'��1&& $�,8���������������������� ������������������������������������������������� �����������������������������;��������������;D�������������������$

,��������H,����#&$������������������������� ������������������������������������������������������G������������������ ����������� ����������� ���������������������)����������<���1�:=�� ��1�1

,��������H,�������K��)�)��,�������3H,�����!�$���������������������������������������������� ��������������������� ���������� ���������������������������������!�����$�'�����<��� 91=�::��:91

,��*����3H��3�� D����������#1$�)������������������� �������� �������������������� �����������'�������������� �������3�$��;D����������1#=���:��1��

,�����-���B���������B(��)���CB��1&&0$����������������������������=�-�����������������8����������������������� ������������������� ��8��������������������������B�����<���#0=�� ��

2������� �%3������������,H��;���������K���'�����'������$�-������������������������������ �������� ������D����� �������������������;���������������� ������$��������������������� ������ ��������R�,����������B�������������& =�:9��:0

2����</��1&& $���������������� ��8������������� ��������� ��������������������������D�����������������;D�����8����#�=�:: �:09

2�������(��(������� ��K���� �$�;������ ����������������������� ������������������������� �������3�$����������� �������������)��'�����B������9&=��1 ��:9

2�����;<����������-2��6����)��(� ����2��2���������'��C�����*@��K��3��'����BQ������$���������������������������������������������������������������6���)�,� ������#1=������1&

Page 34: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF672 ��������������� ��

2����.,���)���*��%)��%�������<,������$�����������������������)���*���������������������"����������@���� ���������� ��������;D�����������0=�:0��: 1

6������(K��-�Q����C6��'�����K)��3������%;���������� �-)��'����<)������������6��<� ���<;�����0$�-�����������������������������������������������B�����$�������������������� �� ��������������������� �������������������������

�!�$��K�;������� :=�:1�!N:1116����K;���������KB��-��� ���,(��-����(����G��3��'�������%������K��3�������C����#0$

<�������������*����� ���������������������������������������D��������� @��������B�������������������������!�������'����������:=�!9:�!9!

6����(����# $�,��������� �� ��������������;�2������������=��9�10��� ���� ��H�������������H��1&&�$�B������ ��������� �������������� ����G�������

����������������������������� ����������������;D������������1=�1���:& ��� ���� ��H�������������H��1&&1$�,��������������������������������������������

��������� �������������������������������;��������������������� �������3�$�;D����������1&�=��10��:

��� ���� ��H��KM�������2���7�;�������������H�����!$�H�������������������� ��������������� �����������;���������������� ������$�������)���K�2����;D��������0:=�1! :�1!#&

��� ���� ��H��'�����;��'@7������'���3���̂ �������������H��1&&&$����������� ���������������������;���������������� �������3�$��������� ����������������������;D����������#�=�: �:�!

��� ���� ��H��'@7������'���;�������;(�������������H��1&&:$����������� ���������� ����������������;���������������� ������$������ ��� ����� ����������;D���������1::=�:! �:#9

��� ���� ��H��%��*�����,���������T�'��(�)���*��-�������������H��1&&9$��������������������������� ����������� ����������������������������������������������������;��������������;D����������1::=�0�:�01�

���������K��(��������/'������$�'� �����G�� ������������������ �@��������;������������������������ ��������������������������������������������K�2����'���:�=��&0��&

��������/;��;�������K-��'@7������'���1&&�$�,�� ����������������������� ��� ��������� ��� ����������������� @��������;�������� ����� ��� �� ������� �� �������� ��������������������K�2����'���0�=� 09� 0

������-;��-��� ���,(��-����(��(�'�� ��K<���� 0$�B������������������������������������������������������������ �������������������������������������

!�����$��6���)��,� ������1 =�19&�10:�����K��C���*��������*��(������$�%���������D������������������������ ����������������

������*��������������(G���D�������������������� �� �� ����$��������� ������� ���������������� ���������K��,8��'���1&1=�:9#0�:9�0

����%����� !$����������������=���������������������� �����������K�2����<��'�� �)���::=��1:9��101

����%�����##$���������������������������� ���I�=�����%���<�� ����-K��� �$�2���B���������A����'��;�� ����B������3� �����1 0�:9:

������(���(�����-3�����:$�A��������*� ����������������������������������������� �����������������������/�������3�����00=�1:9�1:!

Page 35: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 673

��D����� 'I��]�������� ,*���7� B� ����1$� <��������������� ��@������� �� �������������������������������������������I�=�;���(;��� $�<���������2�����B����B������/���Q�*����1�:�:�#

��D�����'I��]��������,*���7�B�����9$�/������������������������������������ �������������������������;���������������� ������$������������������������ ��������������� �������� ����������������������������;D�����������1�=����1

����������K;��K����(,'�����#$�3���������������������� ������������������� ���������������;���������������� ��������)���K�2����;D��������00=�11�9

���������(K��I�����(�����#$�,������������8���������� ���������������������������������������� �� ��������������������������������;D�����������!#=�!��� 0

K�*��������(�����I��'����'����� $�;� �������� �������������������;���������������� �

������������������������ ������������������K�,8��'���1 #=�:���:�9K����� ��,��-�������C<��C���� ��)K��1&&9$�I������������������������ ������������

��������������� ������������������������������������������������!�����$��;D����8����!�=��::��9#

K�����'�� �����(�����������6)�����!$�3������� ���� �������������������� ����������� ���������������8���������������������8������������ ��� � ��������������������;��������������� ������$��K�,8��4��1 !=�: 0N:#!

K�������A��%���������������-��K7�����,��'@7������'���1&&9$�B������������� ��������� ������������������������������ ������� �������������������������������������'�����9!=�9:!�99:

K�������A��%����������'@7������'���1&&0$�6������������ ��� ��������������������� ���� ������������������������������������� ��������-�� ����������������)�1::�&��6���)��,� �������9�=�0#�!0

K������ KI��'@7������'������9$�6���������� ��������������������������������� ����������@��������������������������������� �!���;�����'�����9#=�� ��#!

K������KI��K7�����,��'@7������'������!�$�-���������������������������� ���������������������������������������������� �!�$�����'�����:&=��:�1�

K������KI��B��������,��K7�����,��'@7������'���KM����������!�$�-������������ ���������������������������������� ��������� ����������������@��������������������� �

��������)���K�2����;D��������0:=��09!��009K������KI��B��������,��K7�����,��KM�������'@7������'�������$�6������������ ���

����������������������������������� ������=������� ���� ����������������� ��������$�2�����,����:=�0�9�011

K������KI��K7�����,��B��������,��KM�������'@7������'���1&&&$�2������������� ����������������������������������������� ������� ��� ������������ �������K�2����'���0 =:1!�::!

K������),��,�����K6����! $�B��������������������������;���������������� ������$ ����������������������������K�2����<���'�� �)���19=��00��!9

K�����'��<�� ��������K����#0$�%������������������������������������������������������� ������������;���������������� ������$�������)���K�2����;D��������91=�0�:�0�0

K7�����,��K������KI��'@7������'������!$�6����������������������� ������8��������������������B���<�������3� ��'�1!:=�!9 �!0�

Page 36: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF674 ��������������� ��

K7�����,��K������KI��'@7������'������#$�6������������������������������������������@������������������������'�����::=����0

K7�����,��K�������A��'@7������'���%����������1&&:$�)�������������������������������������������������������������� ������������@�����������������������'�����9:=�:! �: 9

C����������K'������ ����<3��%�����;K����#0$�6����� ������� ���������� ������������ ��� ����������D������ ����������� ��� @��������;�������� ����� ��� �� ����� 3�$�;D����������90=���1&

C� ��������������Q��/�����(��; ��������Q�������C��.� ��.��C�������������9$-��������������� �������������������������������������� ������������ ���������������������� �����'�����$�� ����������������������������� ��������;D������������ �2���������(���������10=� ���#1

C��*����������&$�I��������������� ������ �� ����G������������������� ������D���������� ����� �� � ������� � �� ������������� ��� �� ��������������� ����������������� ���$��;D����������#!=�1&��1�#

3��� ��K���������K,��<������<K����#9$�,������������������ �;)����������/�?5C?�;�B������-���� ������ �����������@��������;��������������� �������3��)��'����B������ =����1

3��� ��K���������K,����#0$�������������������������=�-��������������������������/�?5C?�;�B������-����� ������ �����������@��������;���������������� �������3�;D����������90=�#:��0

3����)��/������6;� �1&&9$�,�� ����� ����� ����� ������ �� ������������� ���������������������������� ���������������������� ���������������K�,8��'���1& =�::� �::1

3���� �K'C��(�)���*��-��1&&�$�(����������G������������ ������������������������ ��������������� �;���������������� ������$��)���K�2����;D��������0#=��0#0��0�:

3������-���'@7������'���(�)���*��-��1&&!�$�,������8���������������������������� �������� ��������������������� �����������������,����������B���������������������$

3������-��� '@7������'���(�)���*�� �-� �1&&!�$� ,������� �� �D����� �8������ ������������� � ���������� �;����� �109$� �� ��������� �� � ��������� �� ��� �����������;��������������;D�����8����#�=�:1��::!

3�����C;���������B��������;�����1$�)������������������� �������������������������������� ���������� ��������� �����������8���� �������������������������*���������������������"�����$��6���)��,� ������# =�9!��9 &

3����H��Q�� ���K�����1$�)���������������������� ���������������������������������������� ���$���������� ������ ��������������� ���������������������)�'�����B�������&:=�11��11!

3�����K���)������)B����G��/��)����6��1&&1$�I����������������D�������:�������������� ���������������������������������,������������������������������3�$��K�,8��'���1&0=1!0:N1!!:

3�����<���<��*��;%��'�� �����(����#�$�.������������������������������������������� ���������;�������� �������� �� ������ ������ ������������� �������������� ������ �����������������������K�2����'���:9=�10��1 1

3�� D��������'���'��'������ ��I����#�$�;� ���������������������� ��������������������'�������������� ������$��)���K�4��! =�� ::�� :!

Page 37: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 675

(��*���B��%������B;��6�����'-��'����������K���1&&0$�H������������� �������8���������/�?5C?�;�B�����������������;���������������� ������$�������)���K�2����;D�������!1=�1!!��1! 1

(� ��������(���������;'��C������ �'����� $�,���������� ����������� ����� �9�������������������������� ������������������;���������������� ������$��2����B������'����� =�:&:�:�1

(� ���������*�����������/�������)��C������ �'��1&&9$�� ����������� ����� �9���������� ��������� ����������� � �������������������;���������������� ��������;D����8����!#=��&���1&

(������C<��)�����KK��1&&9$�,������������������������������������������������������� ��� ������� ��������K�����������������<�����)���*�������/����;�K�2���(���������19=���#�1�&

(��*���� K<��������-;��-����(��(��[�������-%���� $� I���������������������������� �� ������������ ���������� �� � � � ��������� �� ��������� ��� �����������������!�����$��� ���� ������� ������������������)���K�4��00=� 9�#:

(��������%���1&&1$�/�?��)�N��)�1?��� �4�1?�����������������������=�<��������������������� ����������������������K�,8��4��1�:=�1!9�1#:

(�����������C(��;�������K-��K������KI��'@7������'���1&&9$�6��������������������������� � ������������ �@��������;�����������������������������������������K�2���'���!0=��0!�� 1

(�����;6��������<;��C���������3��������*�)'����#�$������������������������������ ���������������������)���*����������������������"�����$��K�,� �������1&=��:0��91

(�8���A��'����6��B������KB��B����� �)����#�$�)������������ ���������������������������;���������������� ������$�������� �������;D����������#1=��!:�� �

(�G������-��3��-�����6��'��������I��;���� ��I��'�����/��%�������3(��C���H��1&&&$,8�������������*��������������������������������=�)���������������� ������������������������������K�)��/�����911=�!�1�!1&

(�)���*��-�����9$�H��������� ����������������������������������� ��������� �=�������� �������������,���������� =�1!�::

(�)���*��-��1&&�$�,� �����������������������������������������;�4��9�=� #�� �9

(�)���*��-������ ����<3����# $�B����������������������� ����������������������������� �=���������������������� ����������;�2������������=�1���1��

(�)���*��-������ ����<3����� �����,'�������B<����# $�B������ ��������������������������������;���������������� ������$=�����������������������������������/�?�C?�;�B��������������� ������������ ��������)���K�2����;D��������90=�9!1��9!#

(�)���*��-��'@7������'�������� ���(��,��������)��)�����K'��HF-���(�����0$�I������� �������������������������������������� ������/�?�C?�;�B�������;��������������� ������$��K�)��B�������!0=�190�109

(�)���*��-���������3B��[������B������ ����<3�����#$�(������������������ ���������;���������������� ������$��)���K�2����;D��������00=� ��1

Page 38: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF676 ��������������� ��

(�)���*��-��)��@�*�<;��-�����'��HF-���(2��)�����K'������$������������������ �����������������������������;���������������� ������$����������� ��)���K�2����;D�������0!=��!9���!0#

(�)���*��-��(���������'@7������'���1&&&$�3�������������������������� ������������������;���������������������� ����������������;�K�B������1 #=<�:01�<�:!�

(�)���*��-��'@7������'���(��*���;(��3������-���HF-���(2��1&&�$�,� ��������������������� �������������������������������������������� ����� �����������;�4��9�=��0�#��0�#

(�)���*��-����������K(��(���������'@7������'���1&&1$�,������������� ����� ����������������������� ����������� ��� ���������� �����������������������������G����������������������;��������������K�,8��'���1&0=�:00:�:0!&

(�)���*��-��HF-���(2��(��*���;(��3������-���'@7������'���1&&0$�,� ����� ���������������������������������� ���������������������;����������������9������������� �� ����������� ����6���)��,� �������91=�1#&�1##

(�)���*��-����������K(��(���������'@7������'���1&& $�-����������������������������;�������������������� ��������������� � ��������=����������� ���������������������������;D�������������������$

(�-�����<(����# $����������������� � ������������� �� ���������������;�2�����������=����:

(�C����';��3��������� �K2��K����(���� 0$��������������������������� �������������������G��������������������� ���� ���������������**����������������������

���!���)��'�����B������0&=�910�9:&(�3����,��-��� ���,(�����:$�����������������������������������*���������I�=

����������(B���������)6��B����BC���� �$�����,� ����������6������-���������� �(�����������A������������;�� ����B������/Q����9:� �

(��������6H��%������� ��I��1&&&$��������������� �I�(�������������������������������������� �������������������������;���������������� �������3�$��;D����������##=��#��1&�

(��������6H��B���������,2��%������� ��I��1&&1$�3�������������������� ���������������G������� �������� ���������������;���������������� �������3�$�&?�����;D����������1�9=�:#��:�!

(��������/'��������K,�����1$�;���8����� � ���� � ��������������������������������@�������������K�;�����,���!�=�� 0��#�

(��������/'����������� �2;���������K,����#!$����������������������� �������������@��������;��������������� ��������)���K�4��!9=�19:��199!

(��������/'����������� �2;��������K,�����1$�2�� ������������������������������ �������������������������������������������@��������;��������������� ��������K�;�����,��0 =�9!:�9 9

(���;��3����/��1&&�$����������������������� �������������� ���� ��� ��������������������������;���������������� �������3�$�������)��'�����B�������1�=1!��1 !

(���;�������;B��3����/��C����� �*��I��6����� �3��1&&:$���������������9������������ �����G������;���������������� �������3�$�������;D����������111=�10:�1!:

Page 39: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 677

(����BB��������K��,�����K6�����:$������ ������ �� �������������������������������������� ���������;���������������� ������$� ������������� ��������� ��� ���������������������I��H������� ����������������8���� �� ��������6���)��,� �������&=�91��0!

(����BB��;� ������̂ �������,��-T�����C'�����9$�)������������������������8���������������� ������������������ �������� ��� ����������������;���������������� ������$��)���K2����;D��������0�=��#0����1

(����BB��������K��,�����K6�����0$���9� ����������������������������3����������� ��������:��� ���:��� �������������������;��������������;�K�B������:#=�<�9:9�<�99&

(����BB��%����������/������6,��������K��,�����K6����� $�,���������3�����8������������������ �����������������������������;���������������� �������3$��/������3����119=�1�!�1�#

(������������0$�I������� �����������������*��������������I��I62�I$��������������� ���������������� ��������������������������������������������������� �!��6�����<���������0=��!9��!

(����������������B��/������(����*�������;��C�����������-��*����%%��B������*����,(����9$�-��������������������� �������������������������������*�������������I��6���)��,� �������!=��9���!�

(���������������������C)����#�$�B�������� ������������ �$��� ��������������������������������; ��)��,������B������0=��0 �1&

/����L� �3����� ���������3����� ���C��,������� K������ KI��-������<���2������ I�'@7������'�� �1&& $��������������� ������;�������� ������������� �������������������������� ����� ����������)���K�;D����2�����������������$

/����G��;6��<������������26��'�����2�����9$�-�����������������@���������������� ��� �������������������������������� ���������������������;���������������� �������3�$�)���K�4�� 1=��!&:��!�&

/�������)��(� ��������'@7������'�������$�)���������������������� ��������������������������������� ������������������� ������������������������������ ��� ���� �����������K�2����'���09=� ���#�#

/�������H��,�������3H,�������������H��1&&:$�������������� ������ ���� ��*� ����������;���������������� ������$��;D����������111=� ��#1

/�������H��,�������3H,��(� ��������(�)���*��-��;� ������,��'@7������'���B�����B�������������H��1&& $�-�������������8���������������/�?��C?�;�B����a��� �b����������/�?�C?�1)�N��������������� �)2�<�����������������K����������� ������ ���� ��*� ;���������������� ������$��K�,8��'������������$

/� ��� ���.��'@7������'�������������1&& $�-�������������������;�������������������������������������6������������� �����N����������������;D����������1!9=�99�N99#

B������I���I�����(�����!$�I��������������8������������� ����������������������� ����������������������������� ����� ��������������������������������/������<���1!=�1���:&#

B�����B��6���� �KB��(����������/����#9$�'������������������������������N������������������������ ������ ���������I�=�����%���<�� ����-K��� �$�2����B���������A���&'�;�� ����B������3� �����:��!:

Page 40: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF678 ��������������� ��

B��*�����(�C������<������#$�;������������������������������������@������������� ������������ �����������������)���K�2����;D��������00=�!#1�!#

B�����<(��4� ����*��K��(�)���*��-��1&&�$�6����/�?�C?�1)���$����������������� ������ �����������;������������=���������������������� ���������;�K�B������1#&=<�#99�<�#01

B����(��B������B��'����6��<������;����##$�.������������������������������� �����������������������������������;���������������� ���������� ������� ���������� ������������������;�K�;�����#:=�1:0�199

B������*����,(��(���%��3������-;��2�����6-��-��*����%%�����9$�3���������������G����������������� ���������������������@��������;���������������� ������$� �����������������������������������)���K�2����;D��������0�=�0! N0 !

B����H��6���������K�����������������3���� 9$�)������������� ������������������������������ ����������� �=�6������� ���G������������)��'�����B������9#=�#0�##

B����-(��3���������3��2�������(��/�����(;��'@7������'���,����� �����I,��)�����;A(����������6,��1&&�$������ ������������������ � �����������������)�'�����B�������:&=�99 �90�

B����6����0#$������������������������������������������;���������������� �������3�$�;��������=�#!N��1

<����� ��K6��������K%��'��������*��K�����������B(��1&&:$�/�?5C?�;�B����a��������������������������������������������������� �!�$� �������������������������K�,8��'��1&!=�99 0�99#!

<����� ����K��(�*�K;��������� ����);��,�������3H,������2��B����-(��2��������B'�C�����K��<�������('��1&&0$�-��������������������� ������ ������ �������������������������������������������� �������;�K�B������1##=�<�1!9�<�1 1

<������ �'H��C����� �2�����������(����� ���C��C�������� �;��1&&�$��������������� �������������������� ���������������;���������������� �������3�$��%������;����� ����B��������:&=�#����&9

��������K<��'����K6��(�,���3��������-<��,�����G�;������$�<������ ����������������������������������� ������������������;D����������� =��������

���� ����<3����� �����,'���� &$�I������������������ ������� ����������� ��������;���������������� ������$��K�2����<���'�� �)���1 =��1�0��:��

���� ����<3����� �����,'���� #$�)���������������;�B��������������� �������������;���������������� ������$��K�2����<���'�� �)���:0=��091��09!

���� ����<3����� �����,'�������B<��K������),��� �,�����K6����#:$�,�������������������������������������;���������������� ������$��)���K�2����;D��������9&=�1&:��1��

�����G�(� ����0$� �������� �������� ��� �������������� �������� ��� ��� ��*� � �� ��� ����������������;�������������������������������� �;���������������� �

������,������'���2����91=�9&�N9�1�����G�(��'������ �I��3�� D��������'@7������'������9$�6�������������������

����������������������;���������������� �������� ���������������������������;D�����������1�=�1&��11��

����G�/3����������/C��2������'3��'���@�*����';��[������B��)��������,��)�������C��1&&&$-��G���� ��������������� ������ �����������������������*������������������

���"�����$��)���K�2����;D��������0 =��������#

Page 41: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 679

�� �*�����'����6��(�8���A��B����� �)�����!$�,������������������������������8���������������� ������������ ��������������;�������������������� ���������;D�����������9#=�9��!1

��� �����(��(� ��������'���������;��C�����������C������$�,�������������������*�������������I��� ����������/�?�C?�;�B�����8�������������������������������������������� ��������$��6���)��,� ��������:=�::��:91

����� ���(;����#!$�,�������������8�������������������������� ���������������� ���������� ��� ������������������ !������� ������ �������������6���)�,� ������!9=�11&�1:#

����� ���(;����#�$�;����������������� ���������������������������������� ���������� ��������������� �������;D����������#1=�����1&:

����� ���(;�����9$�<��������������� ��������������*����������������������)�'�����B�������& =�9�0�0&#

����� ���(;��%�/Q���'�����;����#0$�)�������������������������������������������������������������� �������������������� ������������������������������������!�����$�������� ����������������������������K�,8��4��1:!=�:0�99

��������K(��B��������-;��<����� ��K6��)*���K����������B(���������6��2�������;B�1&&0$� I����������� �������� ��� ��������� ���������� ���������� ��*���� �������������������!�� ������������� ����������������K�,8��'���1&#=�9&!��9& #

����������;���� �������������(�����#$���������������������������������;��������������� ������$=����������������������������������� �������� ��;D�����������!&=�1���99

��������-��C�����(��)�������C(��������K%����������B(��'��������*��K���2����� �'�2������I;��(�C������<���1&&1$��������������������� �������8�����������������������;�������������������)���K�2����;D��������0�=��10��:0

�*�������H�����##$�6�����������������������;���������������� �������3�$�N��������������������������� ��BI($������������� ������������������ ���� ����������;D����������!�=��1���9:

�*�������H�������$�I����������������� ���������� �������� �������� ������������ �������������D������ ��������������;���������������� ������$��)���K�2����;D�������9#=�1�!:�1� 1

�*�������H������������������������H����� $�,��������� ������������������� ���������� ��� ���������;��������������� �������3��;D����������<��������1#=�9:�9�

�����;��A��������,��(����(����##$�-������������������������������ �'������������� ������$��������*�����������;D���������� �=�#���

����**���A;�����������������������H�����9$�,���������������� ��� ��������������������� �������������������������;���������������� ������$��� ������D���������������������������;D�����������1�=��:�1

����*���K3��,�����K6���������(��������%;��1&&&$�B�����������������������;�����������=������ ������ �� ������������������ ��������� ��� �����������������������������������������������)���K�4�� #=�!�!� &0

�������C'��,�����<-�����1$�B���������������������*�����@����������������������������

!�����$� ����������������������������� �� ��������������������)��'����B�������&�=�99 �901

Page 42: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF680 ��������������� ��

���������(��3���@� �6��'����HC�����1$�B����������������������������� ��������������;���������������� ������$����/������)���K�4�� &=��� ����

���������(��'��8�B��<�����H'�����:$�,������������ ��������� ��������������������������������� ����������������������;���������������� ��������)���K�2����;D�������0&=��#�!��#1

���������(���������3B��2�������C������� ��� �H�����!$�����������8����������� ���������������������������������������������� ������D����������������������������;���������������� �������3$��)���K�2����;D��������0:=��!�0�� &9

�����������H��/_� ���6��������������#�$����������������������������������������� ����������� �������������������������;���������������� �������3��K�2����'���:0=1: �19

�����������H��/_� ���6���������������&$�6������� �������������������;��������������� ������$��� ����������8����������������� ���;D����������#!=�1 ��1#�

�����������H��'@7������'����������������8�)�����������63������ ����<3������$�6����������������������������� �������������������������;������������������ �� ��� ���������������� ���)���K�2����;D��������9#=�1�&&�1�&#

�����������H��'�����;I��6���������6������#$�)������������������������������ �����/�?�C?�;�B������������� ������ ����������������;�������������*�������������������� ����������������������;D�����������!#=�1 ��1

�����������H��'@7������'������ ����C��/������6��(�)���*��-��1&&:�$�B������������������������������� �;���������������������� ������������������ ����������������K�2����'���!:=��91��00

�����������H��(�6�������B��'@������'���������*�)'��(�)���*��-��1&&:�$������������������� ��������������������������������������� ���������=��������������������!���I������������%�*����������� ��������������;D���������111=����9

�����������H��/�������H��,�������3H,��%���������;��(� ��������'@7������'���(�)���*�-��1&& $�(����������������������������������������������;�����������������������������������;D�������������������$

��� ����C��K�������2��;�����������H�����<,����� ���,������������'@������'���1&&:$I������������������������������ ��������������������� ������������� ����������������������������������;���������������� ��������;D����������111=�1!0�1#0

������K,����#�$�-���������������������������� ������������K�2����'���:0=�1�0�:&:������K,�����9$�B���������������� ���� ����������������8���������������� ���)���������

'���#=�# �# �������-<��'����K6��-��*�K<����� �����<K��(�6����2��(��������-��(�����B)��1&&&$

B������������ ���������� ������������;���������������� ������$��� ������������������������������ ��������������� ������������� ��� �������� ������2����B�����'�����1:=�0�� :

������-<��'����K6��(�6����2��-��*�K<��2������(� ������K��1&&:$�,��������� ����������� �������� ������������������������� ������������;���������������� �������3�$��������������� �������������2����B������'�����1�=���:�1&�

.�����(3��������)��, ��2'����##$�-���*�������;���������������������������� ������������� ������������������������� ���*������ ���� �����;D���������� :=�1: �19!

Page 43: Smoltification - University of Massachusetts Amherst · FLP PROOF 645 Fig. 1 This schematic illustrates a sequence of events that occurs during smoltification in Atlantic salmon (

FLP P

ROOF������������������ �������� 681

.�������)6��3���)������K������$�3��������������������������������������������;�������������K�2����'���00=�!#�#:

A���������B;��Q����6��1&&9$������������������������������/�?��C?�;�B��������������� ����������������������������������@������������*�������)��'�����B�������:#=1� �:&:

A���������B;��%�����<K������*���K3�����:$�)������������������������� �������������;��������������� �������3�$� ����������������������������2����B������'������1=���:N1&1

A���������B;����� ����C������*���K3�����0$�)������� ������������������������������������� ������������;������������� ����������������������������6���)��,� ������ =�10&N10#

A�@�����((����*�����;��� �(�����B��1&&�$�,���� ������������������������������������������������������������������� �� �� ������;�K�B������1#�=�<��!��<��!#

A��������,��2�����3� ���# $�B����������� ��������� �� ��������� ������� ������ �������� �������3�$�������� ������2����B������'�����9=��0 ��!:

%���������;��2@��� ���B�6��'��� ����������������'@7������'���/� ��� ���.��1&&0$�;���������� �������������6�<��� �������6�5I62�I� ����������� ��������������������������������������������������������I62�I<���������� ������������������������������� ����������;��������������6���)��,� �������91=��!:��!#

%������)B��(���;��1&&9$������������������G������;���������������� ������$���������������������� ���������������������������;D�����8����!!=��:��&9

%� ������6;������ ����<3��)���*��%)����#&$�,����������������������������������������� ��������������������������� ��������� ���(���2����<���91=����9

%�� ��);6������ ����<3���� :$�)���������������� ���������������������;����������������������������������������������I���;��������2�� �������B��������9=00�#1

%���)C)��)����-CH������$�)���� ����������������������������������������K��������������������&���������;�K�B������9!=�<0� N<011

4�����%�����#�$�; ����� �������� ��� ���������������������������������/�?�C?�� �������������������������������� �����������@���������������� ���� �����������$�)���K�2����;D��������:#=� 0#� !9

4�����%���%������������ :$�6����;�B������������������� �������������������������� ������������������� ��������� �����������$�N�������������������� ��� ������������)��'�����B������90=��00��!0

4�����%���; ���'3��(�)�����3<���� 1$��������� ���������N��������������������������������� ����� ����� ������������������������������������������ !=�9�0�9�!

4�����`4��������-<��-��*���);��'����K6��������;K��1&&9$�,��������� ������������������������������8���������������������� ��������������������� ���������� �����������������������;���������������� ������$��;D����������1:!=�9! �9#:

4� ����*��6'������;��(�)���*��-��1&&0$�,�� ����������������������������������������������� ��������������������� ���������������������������;��������������� ������$�������)���K�2����;D��������!1=�!#� #

4� ����*��K��(�)���*��-��1&&�$�-������������� ������������������������������ ���������������;���������� ������������� ���K�,8��4��1�&=� :�#