robert g.wetzel, in memoriam - limnetica · photo taken from rg wetzel cv published in the internet...

Bob Wetzel died from cancer at his home on April 18, 2005, at the age of 68. It ishard to write about somebody admired and respected, both professionally andpersonally. Bob Wetzel has left a tremendous void in our hearts. The completepersonality of this enthusiastic man, committed to excellence, was reflected in the manyfacets of science he touched in the near 30 books and 400+ publications, as well as inthe wonderful paintings he created in his spare time (I was always intrigued how couldhe find spare hours), his select musical taste, or his love for flowers, wild blossomsincluded. Bob used to smile with his eyes as well. He was kind, although demanding.His lab was exemplar in the sense that it was very well equipped and there was alwaysthis productive atmosphere created by him, showing up often to help and see how thingswere going. His habit of calling meetings to discuss work to his home (with totalconnivance of Carol, his wife, who would prepare delightful brownies and “disappear”for the whole evening, allowing us to discuss for hours experimental designs or thelatest papers on several ongoing research topics) was motivating and much morerelaxing than if the meetings were held in the department. Extremely careful inpreparing his talks in conferences or his classes, advising students and youngcolleagues and always helping in both their personal and scientific lives; when writinghis masterpiece text book (“the book” for many of us) he was thoroughly looking forbibliography and concerned about citing young scientists having done good, sound workbecause this would help and encourage them. His permanent concern for helping youngscientists full of value but scarce in resources is reflected by the request of his family:In lieu of flowers, friends and colleagues should make donations to the Robert G.Wetzel Memorial Fund, in care of SIL through Ms. Denise Johnson, SIL AdministrativeAssistant, The University of North Carolina at Chapel Hill, School of Public Health,Department of Environmental Sciences & Engineering, CB # 7431, 124 Rosenau Hall,Chapel Hill, NC 27599-7431. Contributions are still being accepted.

Bob was always inspiring by example. It is hard to believe we will not meet him atthe corner anymore, when attending professional meetings. Truly, he will never be gone;he will always be among us and very much present in our minds and words – he simplycannot leave!

Robert G. Wetzel, in memoriam

Photo taken from RG Wetzel cvpublished in the internet

M. J. BoavidaUniv. Lisboa

Lepomis gibbosus (L., 1758) (Pisces, Centrarchi-dae) is a native fish from North America whoseintroduction in Europe dates from around 1880(Vooren, 1972). This exotic fish is nowadayswidespread in European waters (Welcomme,1991). According to García-Berthou & Moreno-Amich (2000a) the first confirmed record of thespecies in the Iberian Peninsula (Lake Banyoles)dates to between 1910 and 1913. Until the 1980’sthe species remained under control althoughsince then it has spread for a high numberof hydrological basins in the Iberian Peninsula(De-Sostoa et al.,1987; Doadrio, 2002).

The aim of this note is to report the establishmentof L. gibbosus in the Segura river basin. A totalof 79 specimens were collected in seven out of atotal of 15 sampling sites on the Segura River.The sample sites were located betweenLas Minas (upstream, Albacete 30SXH427557)and Azud de Ojós (downstream, Murcia30SXH510469) (70 Km channel long). At eachsampling locality (100-150 m long), fishing wasperformed with standard AC electrofishingequipment using a 1800 W generator (workingvoltage between 200 and 350 V, 2-3 A) betweenMay and June 2004. The specimens were fixed in

199

First occurrence of Lepomis gibbosus (L.,1758) in the Segura riverbasin (SE, Spain)

Francisco J. Oliva-Paterna, Asunción Andreu, David Verdiell & Mar Torralva

Department of Zoology. University of Murcia. 30100 Murcia. Spain. [email protected]

RESUMEN

Este trabajo constituye la primera cita de Lepomis gibbosus (L.,1758) en la Cuenca del río Segura (SE, España). La presentecomunicación amplía la distribución geográfica de L. gibbosus en la Península Ibérica con la inclusión de la Cuenca hidrológi-ca del Segura en su rango de distribución. Este trabajo presenta la primera cita de la presencia de la especie en la Cuenca conla detección de una población viable establecida en un sector del río Segura, si bien parece ser consecuencia de una introduc-ción reciente. Proponemos tres hipótesis posibles en lo referente a la invasión de esta especie exótica: (1) Introducción delibe-rada o accidental por parte de pescadores deportivos; (2) Introducción de la especie en balsas de riego y la consecuente inva-sión del cauce principal debido al alto desarrollo agrícola característico del área donde se ha localizado la especie;(3) Introducción en la Cuenca a través del trasvase Tajo-Segura. El establecimiento de esta incipiente población sugiere lanecesidad urgente de realizar estudios de seguimiento para el desarrollo de un Plan de Control de la misma.

Palabras clave: Lepomis gibbosus, Introducción, Exóticas, Segura, Península Ibérica.

ABSTRACT

This paper is the first reference of Lepomis gibbosus (L., 1758) in the Segura River basin (SE Spain). In this brief communica-tion, the geographical distribution of L. gibbosus in Spain is widened to include the Segura River basin in its distribution rank.This is the first report of its occurrence in this basin, with the detection of a viable population in a section of the Segura rivealthough it seems to be a recent introduction. We propose three possible hypotheses concerning the invasion of this exotic spe-cies: (1) Deliberate or accidental introduction by anglers (Angling effect); (2) The introduction of the species into artificialirrigation ponds and the subsequent invasion of the main channel due to the high level o agricultural development in the areawere the species was detectedft; (3) Introduction into the basin through the Tajo-Segura interbasin water transfer system. Theestablishment of this incipient population suggests that monitoring studies are urgently needed to develop a protocol for itscontrol.

Keywords: Lepomis gibbosus, Introduction, Exotics, Segura, Iberian Peninsula.

Limnetica, 24(3-4): 199-202 (2005)© Asociación Española de Limnología, Madrid. Spain. ISSN: 0213-8409

neutralized formaldehyde solutions (10 %), sexand standard length (LS ± 1 mm) were obtainedfor each individual ex situ. Some of them are pre-served in the ichthiological collections of TheZoology and Anthropology Department of theUniversity of Murcia (LgiSE04-1 / LgiSE04-25).

There are no previous records of L. gibbosusin the Segura River basin (Mas, 1986; García deJalón et al., 1992; Torralva & Oliva-Paterna,1997; Torralva et al., 1999; Miñano et al., 2002y 2003; Oliva-Paterna et al., 2002), howeversome of its population parameters point to a via-ble establishment of the species: (1) High occu-rrence (46.6 % of sampling sites) in a longstrech of the Segura River (70 Km long chan-nel); (2) Population size-structure and sex-ratio(Figure 1), although in comparison to otherpopulations in the Iberian Peninsula (Zapata &Granado-Lorencio, 1993; Godinho & Ferreira,1996; García-Berthou & Moreno-Amich,2000b; Gutiérrez-Estrada, 1997; Gutiérrez-Estrada et al., 2000), this seems to be an inci-pient population because of the lack of highersizes and consequently old individuals; and (3)Confirmed reproduction, as seen by the captureof juveniles and mature adults (determined byvisual observation of the gonads).

We hypothesize that the colonization of theSegura River by L. gibbosus may be attributed toeither one or a combination of these three causes:(1) Its deliberate or accidental introduction byanglers since sport fishing is extremely popularin the sector of the river where the species hasbeen detected (three intensive sport fishing pre-serves) and the popular use of the species as baitfor sport fishing; (2) The sampling area is one ofthe most important irrigated agricultural areas ofthe Murcia region, and a network of artificialirrigation ponds has been developed. The anthro-pic introduction into such ponds of a variety offish species is a very common and traditionalpractice; indeed agricultural activities haverecently been shown to act as significant lands-cape determinants of non-indigenous fish inva-sion (Ross et al., 2001); (3) Consequence of fishdispersion along the Tajo-Segura interbasinwater transfer system, such as has been demons-trated in the case of other introduced fish speciesin the Segura basin (García de Jalón et al., 1992;Torralva & Oliva-Paterna, 1997).

The impact of biological invasions, particu-larly in the case of freshwater fish, is a worldwi-de ecological problem, which has not only beenneglected (García-Berthou & Moreno-Amich,

200 Oliva-Paterna et al.

Figura 1. Distribución de frecuencias de longitud (LS, mm) y proporción de sexos (machos/hembras) de la población de L. gibbo-sus detectada en el río Segura. Size-frequency distribution (LS, mm) and sex-ratio (males/females) of L. gibbosus population detec-ted in the Segura River.

2000a) but rather encouraged by the manage-ment activities of the administration (e.g. intro-duction of Oncorhynchus mykiss into intensivesport fishing preserves). In the Iberian Peninsulathe negative effects of freshwater fish introduc-tion has recently been demonstrated by severalstudies (Elvira, 1998; García-Berthou & Mo-reno-Amich, 2000a; Godinho & Ferreira, 2000;Elvira & Almodóvar, 2001; Vila-Gispert et al.,2004). The most obvious potential impact of L.gibbosus introduction involves egg and juvenilefish predation (Gondinho et al., 1997; García-Berthou & Moreno-Amich, 2000b; Domínguezet al., 2002), which has been considered respon-sible for diminishing the reproductive capacityof other coexisting species (Keith & Allardi,1998). The detected population of L. gibbosusshowed a low-density in relative terms comparedwith coexisting high-density species, such asBarbus sclateri and Chondrostoma polylepis, butthis still represents a threat to other low-densitycoexisting species like Squalius pyrenaicus(= Leuciscus pyrenaicus). Moreover, some ofthese types of exotic species have spreadquickly over extensive areas (Elvira, 1998).

In the last 25 years, eight non-autochthonousfreshwater fish have become established in theSegura basin (García de Jalón et al., 1992;Torralva & Oliva-Paterna, 1997 and 2003;Miñano et al., 2002), which, together with pre-viously established non-autochthonous fish spe-cies, represent 76.5 % of the current freshwaterfish fauna of this basin. The actual impact ofthese non-autochthonous species, mainly exoticspecies to the Iberian Peninsula, on autochtho-nous fish is very difficult to ascertain because ofthe lack of previous (before introductions) andcontinuous (after introductions) data. None-theless, the viable establishment of this incipientpopulation of L. gibbosus in the Segura Riversuggests that monitoring studies are urgently nee-ded to develop a protocol for its control. In recentyears, Spanish politics has become more environ-mentally conscious, but the Environmental servi-ces of the Autonomous Governments should nowbe forced to act in the control of the introductionand spread of exotic fish species.

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202 Oliva-Paterna et al.

203

Production and decomposition in floating soils of the Iberá wetlands(Argentina)

Patricia Gantes1,2, Ana Torremorell2

Programa de Investigación en Ecología Acuática, Departamento de Ciencias Básicas, Universidad Nacional deLuján. CC 221. (6700) Luján, Argentina. [email protected], [email protected]

ABSTRACT

Floating soils grow due to the deposition of dead material onto their surface as well as the increment in belowground biomass.The imbalance between biomass production and decomposition is the source of organic matter accumulation. The Esteros delIberá wetland (Argentina) features extensive areas of floating soils, locally known as “embalsados”. The annual abovegroundbiomass production, decomposition rate, and changes in nitrogen content in Thalia multiflora, a common species of Iberá,were determined in order to assess the organic matter addition and the nitrogen dynamics in the floating soils dominated bythis species. The aboveground net primary production was estimated by measuring the standing crop at the peak registeredduring the sampling period. The decomposition rates of leaves and stems were determined by the litterbag method. The litter-bags were collected periodically during a year. The annual organic matter addition was estimated from the relation betweenaboveground production and the amount of mass lost in a year. The maximum aboveground biomass was 1368 g/m2 (± 271SD), 71 % stems and 29 % leaves. The loss of weight in the sampling period (399 days) corresponds to 78 % of the initialmass: the total biomass exponential decay coefficient was significantly (ANCOVA; p<0.001) lower in stems (k = 0.0036) thanin leaves (k = 0.0040). Both the decomposition rate value as well as the P/D ratio = 1.37, indicate that in T. multiflora standsthe organic matter incorporated to the floating soil’s surface is small when compared to other peatlands. Initial nitrogen con-centration in leaves and stems was 1.07 % and 0.32 %, respectively, this value increased to 1.76 % and 1.25 % in both substra-tes. Immobilization was observed in intermediate stages; by day 399, when leaves and stems lost nearly 2/3 of their initialweight, N values were similar to the initials, in agreement with the low nutrient availability that is characteristic of peatlands.

Keywords: wetlands; decomposition; production; macrophytes; floating soils; nitrogen.

RESUMEN

Los suelos flotantes crecen tanto debido al deposito de materia orgánica muerta en su superficie como al incremento en labiomasa subterránea. La acumulación de materia orgánica es el resultado de la diferencia entre la producción de biomasaaérea y su descomposición. Esteros del Iberá es un humedal que posee grandes extensiones de suelos flotantes, localmente lla-mados “embalsados”. En este trabajo se determinaron la producción de biomasa aérea, la tasa de descomposición y los cam-bios en el contenido de nitrógeno de Thalia multiflora, una especie abundante en Iberá, con el propósito de estimar el agrega-do anual de materia orgánica y la dinámica del nitrógeno en los embalsados dominados por esta especie. La producción debiomasa aérea anual fue estimada como la biomasa máxima registrada durante el período. Las tasas de descomposiciónde hojas y tallos fueron determinadas mediante la recolección de bolsas con material muerto de la especie, periódicamente alo largo de un año. El agregado anual de materia orgánica al embalsado se estimó como la relación entre la producción debiomasa aérea y el peso perdido en un año. La biomasa máxima fue de 1368 g/m2 (± 271 DE), 71 % de tallos y 29 % de hojas.En el período de muestreo se perdió el 78 % del peso inicial, la tasa de descomposición fue significativamente (p<0.001) máslenta para tallos (k = 0.0036) que para hojas (k = 0.0040). Tanto la tasa de descomposición como la razón P/D = 1.37 indi-can que T. multiflora incorpora en forma superficial a los embalsados una pequeña cantidad de materia orgánica si se com-para con otros humedales. La concentración inicial de nitrógeno en hojas y tallos fue de 1.07 % y 0.32 % respectivamente,aumentando hasta 1.76 % y 1.25 %. Se observó inmovilización en etapas intermedias del período de estudio, pero al final de399 días cuando las hojas y tallos habían perdido cerca de 2/3 de su peso inicial, los valores de nitrógeno eran próximos a losiniciales, lo que concuerda con la baja disponibilidad de nutrientes señalada para humedales con características de turbera.

Palabras clave: humedales; descomposición; producción; macrófitas; suelos flotantes; nitrógeno.


INTRODUCTION

Floating soils comprise large areas in wetlandsof different latitudes. They originate from theinterlacing of aquatic plant roots and rhizomes,and the accumulation of organic matter from thedecay of vascular plants. The mats grow bothdue to the increments in belowground biomassand to the deposition of dead material on theirsurface (Denny, 1987; Hoog & Wein, 1987). Asis the case with other wetlands, floating matsare detritus-based ecosystems (Wetzel, 1995) inwhich decomposition is the most important pro-cess driving the mineral cycling, and nutrientavailability is low (Sasser & Gosselink, 1984;Verhoeven, 1986; Aerts et al., 1999; Qualls &Richardson, 2000); the imbalance between bio-mass production and decomposition is the sour-ce of organic matter accumulation.

The Esteros del Iberá wetlands feature exten-sive areas of these floating soils, locally knownas “embalsados”. They sustain a high vegeta-tion biomass, and high species diversity whosedecomposition rate could determine the nutrientavailability to the vegetation. Since there is noinformation on litter dynamics, overall decom-position and relation between production anddecomposition in Iberá floating mats, we deter-mined the annual aboveground biomass produc-tion and decomposition rate of a common spe-cies of the embalsados, Thalia multiflora Horkel(Fam. Marantaceae). Our goal was to assess theannual organic matter addition and nitrogendynamics of dominant T. multiflora stands.

STUDY AREA

The Esteros del Iberá wetland, is located in theCorrientes Province (NE of Argentina) and hasan area of 13 000 km2. Iberá is a complexecosystem developed in an inland depression,and comprises lagoons, streams, marshes,floating soils (embalsados) and rice fields, allinterconnected by shallow streams of slow-flo-wing water (Bonetto & Hurtado, 1998). Theannual mean air temperatures vary between

19.8 y 21.4°C, annual PPT between 1200 and1700 mm (Ferrati et al., 2003)

This wetland has been characterized as a tro-pical peatland because of the organic matteraccumulation and the dominance of macrophytevegetation (Neiff, 1999). Iberá has high diver-sity, as well as several animal species of conser-vation interest. For that reason the area is pro-tected since 1985. Human activities are mainlyconstrained to rice fields, extensive livestockraising, forestry exploitations, and tourism.

Sampling was carried out in the “embalsados”around the littoral of the Iberá Lagoon. Thiswater body is located in the southeastern part ofthe Esteros del Iberá (57°11’W - 57°04’W;28°27’S - 34°24’S) (Fig. 1). Some characteris-tics of the interstitial water of the “embalsa-dos” during the study were (mean ± SD): tempe-rature: 18.8°C ± 4.8°C; pH: 5.76 ± 1.1 anddissolved oxygen 1.46 mg /l ± 1.40. The organicmatter content in the embalsados’ sediment was77 % ± 5 % and moisture was 90 % ± 2 %

The dominant species in this area wereCyperus giganteus; Rhyncospora spp.; Thaliamultiflora, and Schoenoplectus californicus

204 Gantes & Torremorell

Figure 1. Location of the Iberá lagoon in the Corrientes pro-vince (Argentina) and location of sampling sites (a and b).Ubicación de la laguna Iberá en la provincia de Corrientes(Argentina) y de los sitios de muestreo (a y b).

(Gantes et al., 2003). T. multiflora is a commonspecies in the Esteros del Iberá (Neiff, 1981). It isa latifoliated perennial plant with rhizomes, thatlooses all the aboveground biomass in winter.

MATERIALS AND METHODS

Aboveground net primary production was esti-mated using the peak of the standing crop regis-tered during the sampling period (Westlake,1965; Boyd & Vickers, 1971; Ibañez et al.,1999; Venterink et al., 2002). T. multiflora abo-veground biomass was measured in T. multiflo-ra dominant stands, at six times during the year.Each time, the total vegetation present in 3 qua-drates (2500 cm2) was clipped, sorted betweenleaves and stems, and oven-dried at 80°C toconstant weight; ash content was determined bycombusting sub-samples at 500°C. It was consi-dered that the annual litter production could beestimated from the aboveground net primaryproduction. This is possible because, T. multiflo-ra turns over nearly all the aboveground bio-mass annually; but on the other hand, andbecause an unknown portion of this productionis translocated to underground parts, it was esti-mated that the annual litter production is atmost, equivalent to the aerial production.

Standing dead material was harvested fromrandomly chosen “embalsados” at several diffe-rent locations in the Iberá lagoon. The litter wasrinsed, cut into 10 cm fragments and oven driedat 40°C. Sixty litterbags (20 x 20 cm, 1 mmmesh) filled with 10 g of this material (5 +/- 0.5 gleaves and 5 +/- 0.5 g petioles and stems) wereplaced lying horizontally on the “embalsado”.The litterbag technique is probably not the idealmethod to study decomposition of emergentplants (Newell, 1993). However it is still widelyused and it was applied for comparative purpo-ses. The litterbags were collected after 39, 85,123, 206, 275, 333 and 399 days. They were care-fully rinsed and sediment was removed fromthe litter by hand. Dry weight and ash free dryweight of litter were determined here as in theaboveground biomass samples. Leaves and stems

were separated and the data analyzed separately.The total nitrogen Kjeldhal (AOAC, 1984) wasdetermined for three sub-samples each date,except for the second and last collections.

The decomposition data were evaluated witha single exponential decay model (Olson, 1963).The data were ln transformed and ANCOVAwas employed to compare the leaves and stemsweights’ remaining in the bags, using the elap-sed time as a co-variable. The annual dead mate-rial addition was then estimated from the rela-tion between aboveground production and theamount of mass lost in a year (Thormann et al,1999). Differences in the percentages of initialnitrogen during the sampling period were deter-mined by ANOVA and followed by Tukey’s test.

RESULTS

The maximum aboveground biomass reached1368 g dry weight/m2 (± 271 SD), 71 % ofwhich corresponded to stems and 29 % to lea-ves; the minimum aboveground biomass was53 g/m2 (± 46 SD) (Fig. 2). Maximum biomasswas achieved in February, whereas the mini-mum value was observed in September.

Stems of T. multiflora lost 74 % of their initialmass in 399 days, whereas leaves lost 81 % oftheir initial mass that corresponds to decay coef-

Production and decomposition in wetlands 205

Figure 2. Changes in aboveground biomass (g dry weight/m2)of Thalia multiflora (mean ± SD). Cambios en la biomasaaérea (g peso seco /m2) de Thalia multiflora (media ± un des-vío estándar).

ficients of k = 0.0036 and 0.0040 for stems andleaves respectively, being the difference signifi-cant at p< 0.001 (ANCOVA, Fig. 3).

Annually T. multiflora stands contribute amaximum of 1208 g ash free dry weight(AFDW)/m2 to the “embalsados”. In agreementwith the decay coefficients calculated, in thesame period, breakdown of the material was73 %, and therefore a maximum of 326 g(AFDW)/m2 of dead material is accumulatedannually on the “embalsado” surface. As aresult, the estimated relation between litter pro-duction and decomposition was 1.37 (Table 1).

Nitrogen concentration increased from 1.07 %(± 0.07 SD) in leaves as well as from 0.32 %

(± 0.01 SD) to 1.76 % (± 0.25 SD) in stems and1.25 % (± 0.05 SD) respectively at the end of thestudy period (Fig. 4). Percentage of initial nitro-gen in litterbags exceeded 100 % (immobiliza-tion) in intermediate stages in stems (p<0.008)(Fig. 5); in leaves, the difference was signifi-cant only between the intermediate period and thelast record (p<0.03) (Fig. 6). Therefore, at the endof approximately one year, the amount of nitrogenin the material remaining in the bags was not sig-nificantly different from the initial content.

DISCUSSION

Decomposition rates of leaves have been relatedto intrinsic factors such as leaf chemistry and toenvironmental conditions such as temperature


Figure 3. Mass remaining (g AFDW) of T. multiflora in thelitterbags. Exponential equations of mass remaining are: y =4.200 exp(-0.004 t), r2 = 0.75 for leaves and y = 5.172exp(–0.0036 t), r2 = 0.82 for stems. Peso (g peso seco libre decenizas) de T. multiflora persistente en las bolsas de descom-posición. Las ecuaciones exponenciales correspondientes son:y = 4.200 exp(-0.004 t), r2 = 0.75 para las hojas e y = 5.172exp(–0.0036 t), r2 = 0.82 para los tallos.

Figure 4. Nitrogen concentration (% dry weight) in leaves andstems remaining in litterbags (mean ± SD). Concentración denitrógeno (% del peso seco) en hojas y tallos persistentes enlas bolsas (media ± un desvío estándar).

Table 1. Aboveground production (mean ± SD), decomposition rate (standard error), dead persistent material (mean ± SD), non-persistentmaterial (mean ± SD), and Production/non-persistent material ratio of Thalia multiflora over a year period in Iberá. Producción de biomasaaérea (media ± DE), tasa de descomposición (error típico), material muerto persistente (media ± DE), material no persistente(media ± DE), y relación entre producción y material no persistente al cabo de un año para Thalia multiflora en Iberá.

Annual production Exponential decay Mass remaining Mass lost Production / Mass lost(g AFDW coefficient (g AFDW (g AFDWm-2 yr -1) k (1/day) m-2 yr -1) m-2 yr -1)

Stems 855 (± 195) 0.0036 (± 0.0003) 249 (± 57) 605 (±139) 1.41Leaves 353 (± 51) 0.0040 (± 0.0004) 77 (± 11) 277 (±40) 1.28Total 1208 (± 239) 0.0038 (±0.0002) 326 (± 66) 882 (±173) 1.37

and availability of nutrients (Clymo, 1965;Brinson et al., 1981; Verhoeven, 1986). More-over, the results are also likely to be affected bymethodology (Boulton & Boon, 1991). Eventhough there are no records of T. multifloradecomposition rates, the results presented hereare in good agreement with other decompositionstudies performed with other emergent aquaticplants and under similar conditions: the decaycoefficient (k) found in this study, overallk=0.0038 1/day, is similar to the decompositionrate found in floating soils for Scirpus cubensisin Sao Paulo, Brazil, (k=0.0035 1/day)(Nogueira & Esteves, 1993); and for Typha lati-folia in other “embalsados” of the Paraná basin(k=0.0040 1/day) (Zozaya Bruquetas & Neiff,1991). According to data on wetlands publishedby several authors, the decomposition rate pre-sented here is not comparatively low: Typha lati-folia (Brinson et al., 1981); Phragmites austra-lis, Scirpus lacustris glaucus, Typha x glauca(van der Valk et al., 1991); Nectandra falcifolia(Leguizamón et al., 1992); Typha angustifolia,T. latifolia, T. glauca (Mitsch & Gosselink,1993); Typha spp, Lythrum salicaria (Emery &Perry, 1996); Juncus effusus (Kuehn &Suberkropp, 1998); Typha latifolia (Thormannet al., 1999); Cyperus giganteus, Schoeno-plectus californicus (Villar et al., 2001).

In this study, primary production was estima-ted from maximum aerial biomass measure-ments. This estimation does not take intoaccount the substances translocated betweenaerial and belowground parts. Furthermore,herbivory and mortality before the biomasspeak could then underestimate this maximum.However, T. multiflora is not part of the capy-bara and marsh deer diets (Becassesi, pers.comm.); moreover, we did not observed signsof herbivory in T. multiflora during samplings.Nevertheless, mortality previous to maximumbiomass could not be discarded, and thereforebiomass production, and then the litter produc-tion could have been underestimated.

The maximum litter accumulated in oneyear during our study was about 326 g AFDW/m2. This value was calculated from dead mate-rial remaining in the bags. However, it doesnot take into account the loss of plant frag-ments passing through the 1 mm mesh size;therefore, the rate of organic matter accumula-tion was partially underestimated.

There is no available data to compare with,on the production /decomposition ratio (P/D)from similar places. At higher latitudes,Thormann et al. (1999) working in a gradient ofwetlands in Canada, found values for this ratioranging from 7.1 to 1.6, the highest in


Figure 5. Percentage of initial nitrogen in stems remaining inlitterbags (mean ± SD). Data points with the same letter arenot significantly different (Tukey, p<0.008). Porcentaje denitrógeno inicial en los tallos persistentes en las bolsas(media ± un desvío estándar). Letras iguales no son significa-tivamente diferentes (Tukey, p<0.008).

Figure 6. Percentage of initial nitrogen in leaves remaining inlitterbags (mean ± SD). Data points with the same letter arenot significantly different (Tukey, p< 0.03). Porcentaje denitrógeno inicial en las hojas persistentes en las bolsas(media ± un desvío estándar). Letras iguales no son significa-tivamente diferentes (Tukey, p< 0.03).

Sphagnum dominant peatlands, with 4.5 mthickness. The Iberá ratio is close to the lowestvalue for Canada, and corresponds to a primaryproduction three times higher in Iberá.

Hoog & Wein (1987) pointed out that floa-ting-mats originated in vascular perennialplants, grow mainly from belowground organs.The results of our study indicate that there isannual organic matter accumulation on the“embalsados’” surface. Nevertheless, if the totalfloating mat weight is considered, the above-ground biomass contribution is small; the avera-ge dry weight of one m2 of floating mat, 30 cmin thickness was 28.362 g (Gantes et al., inpress). Thus, the annual organic matter accumu-lated from the aerial biomass represents appro-ximately 1.15 % of the total “embalsado” mass.

The absence of nitrogen mineralization afternearly one year, indicates that nitrogen remainsas organic matter, in agreement with lownutrient availability pointed out for peatlands(Aerts et al., 1999; Mitsch & Gosselink, 1993).

ACKNOWLEDGEMENTS

We thank Fernando Momo, and Aníbal SánchezCaro for the constructive comments on earlierversions of the manuscript and their help withthe English text. We thank also RoqueBoccalandro and Mario Sánchez for field assis-tance, and Justo Sánchez for assistance withlaboratory analysis.

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211

Interaction between cadmium and mercury accumulation by Daphnia magna Straus (Crustacea, Branchiopoda)

Luis OlivaTeles1,2,*, Maria F. Alpendurada3, Maria N. Vieira1,2

1Dept. Zoologia Antropologia, Faculdade de Ciências do Porto, Prç. Gomes Teixeira, 4099 002 Porto,Portugal.2,*Centro Interdisciplinar de Investigação Marinha e Ambiental, Rua dos Bragas 177, 4050-123 Porto,Portugal.3Faculdade de Farmácia do Porto, Rua Aníbal Cunha 164, 4050 Porto, Portugal.* Corresponding author: [email protected]

ABSTRACT

The objective of this study was to evaluate the effects and interactions of various factors on the simultaneous accumulation ofcadmium and mercury contaminants. Two chemical forms of mercury (HgCl2 and CH3HgCl) were used in conjunction withinorganic cadmium (as CdCl2). The effects of direct and trophic modes of accumulation were investigated.Daphnids (Daphnia magna) were exposed for 5 days to cadmium (CdCl2) and mercury (HgCl2 or CH3HgCl) in different com-binations and concentrations. Exposure was provided either directly via water, or indirectly by providing contaminated algae(Chlorella vulgaris) as a food source. As it is often the case for aquatic organisms, methylmercury was found to be the form ofmercury most efficiently accumulated by D. magna. The way of exposure to mercury was also a determinant, with the resultsdepending on the chemical form used. Therefore, even though the preferential way of inorganic mercury accumulation wasthrough the water, the preferential way for D. magna contaminated with methylmercury was through contaminated algae.However, accumulation of Cadmium was not significantly affected by the exposure way. Both cadmium and mercury were ableto inhibit each other accumulation. Even though HgCl2 was normally the mercury form that most efficiently inhibited cad-mium accumulation, inhibition of CH3HgCl was more efficient in the presence of cadmium.

Keywords: metal pollution, cadmium, mercury, toxicity, bioaccumulation, Daphnia magna.

RESUMEN

El objetivo de este estudio fue evaluar los efectos e interacciones de varios factores sobre la acumulación simultánea de cad-mio y mercurio. Se utilizaron dos formas químicas de mercurio (HgCl2 y CH3HgCl) junto con cadmio inorgánico (comoCdCl2), y se investigaron los efectos de la vía de contaminación (directa y trófica).Se expusieron ejemplares de daphnias (Daphnia magna) durante 5 días a diferentes concentraciones de cadmio (CdCl2) y mer-curio (HgCl2 y CH3HgCl) en varias combinaciones. La contaminación se efectuó directamente a través del agua, o indirecta-mente a través de algas previamente contaminadas (Chlorella vulgaris). Como suele observarse en organismos acuáticos, elmetilmercurio fue la forma de mercurio más eficientemente acumulada por D. magna. La vía de contaminación por mercuriofue también determinante con resultados dependientes de la forma química usada. Por lo tanto, aunque el modo preferente deacumulación de mercurio inorgánico fue a través del agua, en D. magna contaminada con metilmercurio el modo preferentefue a través de algas contaminadas. Sin embargo, la acumulación de cadmio no se vio significativamente afectada por la víade contaminación. Tanto el cadmio como el mercurio fueron capaces de inhibir el proceso de acumulación del otro metal.Aunque el HgCl2 fue normalmente la forma de mercurio que más eficientemente inhibía la acumulación de cadmio, la inhibi-ción de CH3HgCl fue más eficientemente en presencia de cadmio.

Palabras clave: contaminación por metales, cadmio, mercurio, toxicidad, bioacumulación, Daphnia magna.


INTRODUCTION

In the experimental model of contaminationproposed in this work, Daphnia magna Strausrepresents a large group of zooplankton pre-sent in freshwater. This group, and especiallysmall crustaceans such as D. magna, is of par-ticular interest because it forms the mainsource of animal protein for carp (Michaels,1988) - which is the object of study in otherprojects carried out by our institution.

For ecotoxicologists, daphnids are particularlyinteresting because they occupy a key position inmany freshwater food chains (Hartmann andKunkel, 1991) and constitute part of the diet ofmost freshwater fishs (Muus and Dahlstrom,1968). Most species of freshwater fish consumeplankton, obligatorily or facultatively, for at leastpart of their life cycles (Vasconcelos, 1990). Forthese reasons daphnids constitute an importantway of contamination that should be taken intoaccount, especially when it is considered thatthey are essentially phytoplanktonophagous andthat phytoplankton are noted for their capacity toaccumulate certain metallic micro-pollutants(Ting et al., 1989; Ilangovan et al., 1992).Therefore, Daphnids are an essential link in thestudy of the transfer of heavy metals in an experi-mental food chain (Vray et al., 1993).

In this test, daphnids were contaminated withcadmium and mercury, combined at differentconcentrations. The chemicals used were an inor-ganic compound of cadmium (CdCl2) and twocompounds of mercury, one inorganic (HgCl2),and one organic (CH3HgCl). When dissolved,these compounds give rise to the chemical spe-cies of cadmium and mercury which are mostcommon in freshwater: Cd2+, HgCl2, HgOHCl,Hg(OH)2, CH3HgOH, and CH3HgCl (Lum,1987; Haines et al., 1995; Mason et al., 1995).Contamination of the daphnids was carried outdirectly, by adding the toxics to the surroundingwater, or by feeding the daphnids with previouslycontaminated algae (Chlorella vulgaris).

The object of this study was to simultaneouslyevaluate the effects and interactions of variouscontaminants on the concurrent accumulation of

cadmium and mercury, the chemical forms ofmercury (HgCl2 and CH3HgCl), and the mode ofcontamination (direct and trophic). The simulta-neous study of all experimental parameters allo-wed an overall vision of the mechanisms ofbioaccumulation of cadmium and mercury inD. magna and resulted in a better approximationof the complex functions of these mechanismsthat occur in the natural environment.


Material

All the chemicals used were of analytical qua-lity. The water used in all experiments was dou-ble-deionised (resistivity specified as <2µS.cm). The daphnids used in this study (D. magna)were obtained by parthenogenetic multiplicationof second-generation parents, from a commonprogenitor. The CBSC strain of the micro-algae (unicellular alga) Chlorella vulgaris(Beijerinck) was kindly donated by the AlgalLibrary of the Department of Botany “Dr JúlioHenriques”, in the Faculty of Sciences andTechnology at the University of Coimbra,Portugal. The synthetic freshwater (ASTM,1980) used as the experimental medium wasprepared aseptically from double deionisedwater with the addition of 192 mg L-1 NaHCO3,120 mg L-1 CaSO4.2H2O and 8.0 mg L-1 KCl.This medium, according to APHA (1992), hasthe following physical-chemical characteristics:pH 7.6-8.0; hardness 160-180 mg CaCO3 L-1,and alkalinity 110-120 mg CaCO3 L-1.

Experimental Design

The basic Experimental Unit (EU) consisted of200 daphnids, about 48 hours old, in anErlenmeyer glass vessel covered with alumi-nium foil containing 2 litres of synthetic fres-hwater (ASTM, 1980). The water was renewedeach day. The EUs so prepared were placed in ashaded environment, which was maintained at20±1 ºC. After a 4-day acclimatization period,

212 Teles et al.

during which the daphnids were fed daily with7x105 cells mL-1 of C. vulgaris, the contamina-tion of the EUs with metal pollutants was star-ted as shown in Table 1. The experimentaldesign consisted of four factors (way of exposu-re, chemical form of mercury, initial cadmiumconcentration and initial mercury concentration)in a were completely randomised design. Eachof the factors consisted of two levels or condi-tions, giving a total of 16 experiments. In orderto maintain the experimental conditions as cons-tant as possible, all experimental media werereplaced each day. Thus, the daphnids wereexposed daily to different combinations of cad-mium and mercury using one compound of cad-mium (CdCl2) and two compounds of mercury(HgCl2 and CH3HgCl) as contaminants. Thetype of exposure was either direct (tegumen-tary) or by algal food (trophic).

For direct contamination, daphnids weretransferred each day to new EUs to which twolitres of appropriately contaminated ASTMmedium had been added. The contamination was

performed by a single injection of concentratedCd and Hg, to obtain the concentrations shownin Table 1. In order to minimize the amount ofcontamination of these daphnids by the trophicroute, they were starved throughout the test.

For trophic contamination, the daphnids wereeach transferred to new EUs containing contami-nated algal suspensions. These suspensions wereprepared the previous day by inoculating glassflasks (one for each contamination condition)containing 6 L of ASTM medium with 2.5 mg L-1

of algal concentrate. In these culture media, thealgae were incubated in a controlled environment,at 20±1 ºC, at a light intensity of about 2000 LUXusing two types of fluorescent lamps (PhilipsTLD 36W and Sylvania GRO-LUX F 36W) andaerated using filtered air bubbled through the cul-tures. After 2 hours of acclimatization under suchconditions, the algal suspensions were contami-nated with Cd and Hg using the same combina-tion of cadmium and mercury as mentionedabove for direct contamination (Table 1). Theconcentration of algae in the inoculum was cho-

Interaction between cadmium and mercury accumulation by D. magna 213

Table 1. Experimental design. Diseño experimental.

Initial level of contamination

Way of Chemical form Cadmium MercuryExperiments exposure of mercury (µg.L-1) (µg.L-1)

1 Trophic HgCl2 0.25 0.25




5 Trophic CH3HgCl 0.25 0.25




9 Direct HgCl2 0.25 0.25




13 Direct CH3HgCl 0.25 0.25




sen in order to obtain, after 24-h growth, a finalconcentration of algae close to that consideredideal for the optimum development of daphnids(7x105 cells mL-1, in Lee et. al., 1986).

The algal concentrate used in the experimentswas prepared aseptically from an inoculum of100 mL of a logarithmic growth phase culture, in-glass culture vessels containing 5 L of culturemedium Z8 (Kotai, 1972) incubated for 7 daysand maintained the same conditions as the conta-minated algal suspensions. After this incubationperiod the cultures were placed in the dark for 3days at 4ºC to allow the cultures to settle, the cul-ture medium was then decanted and the cells re-suspended in synthetic freshwater (ASTM, 1980).

Taking into consideration the detection limitsimposed by the chemical analysis techniqueused (see below) the levels of metal contamina-tion chosen (Table 1) were as low as possible.For the exposure period used, the concentrationsof Cd and Hg are considered, separately, to besub-lethal for D. magna (Delarche and Ribeyre,1978; Ribeyre et. al., 1981; Kuhn et. al., 1989;Barber et. al., 1994; Gordillo et. al., 1998).Sampling times chosen were 1, 3 and 5 days.Two EUs (duplicates) were used for each experi-mental condition and each sampling time.

To evaluate the background contamination,two additional EUs (“trophic blanks”) for eachsampling time were prepared in which daph-nids were fed with non-contaminated algae.In addition, ten mortality tests were run inwhich D. magna exposed to the same experi-mental conditions as the EUs but, lackingdirect contamination, were starved in parallelwith the test units (“direct blanks”).

Analytical methods

For each sampling time, daphnids from each EUwere collected, weighed and stored at -18±2 ºC in3 mL of 65 % HNO3 (analytical quality). To avoidthe loss of mercury by evaporation, the dryweight of daphnids was calculated indirectlyusing the relationship: “dry weight”/”freshweight”=10 %, as proposed by Dumont et al.,(1975). On the day of analysis of mercury, the

acid-stored samples were treated by acid diges-tion in a 95ºC oven for three hours and then dilu-ted with 30 mL of double deionised water. Fromeach diluted sample a 5 mL aliquot was taken andstored at 0ºC for subsequent determination ofcadmium concentration. The cadmium and mer-cury concentrations present in the samples wereestimated by atomic absorption spectrophoto-metry (Perkin Elmer 5100 PC). The mercury con-centration was assessed, by the method of genera-tion of hydrides, using a commercial FIAS system(Perkin Elmer FIAS 100) under optimized condi-tions (Oliva Teles et al., 1996), and the cadmiumwas atomized in a graphite oven (Perkin ElmerHGA 600). Each sample was analysed twice. Theconcentrations of cadmium and mercury in daph-nids are expressed in terms of dry weight.

Quantification of the effects and interactionsof the various experimental factors was basedon saturated orthogonal multiple linear regres-sion analysis (Box et al., 1978; Tomassone etal., 1983). Mortality was treated statisticallythrough the analysis of variance (ANOVA) andthe Newman-Keuls test for homogeneity (Wineret al., 1991). For the multiple regression analy-sis, a significance level ( α ) of 0.01 was used.For the ANOVA and Newman-Keuls Test, a sig-nificance level of 0.05 was used. All of the sta-tistical analyses were carried out using STATIS-TICA for Windows Version 4.5 (Statsoft, 1993).

RESULTS

Mortality Test

After the five days of the experiment, the morta-lity rate in the direct “blanks” was rather high(11 % - Table 2). This elevated death rate is pro-bably related to the prolonged fasting to whichthe daphnia had been subjected and this gravelyaffected their physiological state. For this rea-son the test was terminated after 5 days.

All the toxins used in this study (CdCl2,HgCl2, and CH3HgCl) were used at concentra-tions that are individually considered sub-lethal.Despite this, and from the third day of the expe-

214 Teles et al.

riments, the average rate of mortality in thedaphnids contaminated by the direct method washigher than that in the controls (Table 2). Thisexcess in mortality most probably has its originin the simultaneous exposure to two toxic agents.Some studies on D. magna and other organismshave suggested that some components of a toxicmixture may contribute significantly to the toxi-city of the mixture, even though they are belowtheir toxic threshold (Hermens et al., 1985;Biesinger and Christensen, 1972).

Accumulation of metals in D. magna

During the three sampling times, the concen-trations of Cd and Hg in the “trophic blanks”

(daphnids fed with uncontaminated algae)were not detectable. Therefore, it may be con-cluded that the contribution to the studymetals by components other than the spikedsubstances is not significant.

CadmiumDespite the prolonged exposure time in relationto the short life span of D. magna, the accumu-lation of cadmium did not reach saturation inany of the tested conditions (Fig. 1).

In a much shorter time (40 h), in a study byPenttinen et al., (1995) the accumulation of cad-mium by D. magna reached saturation althoughthe initial level of contamination was higher(20 µg L-1). There may be several reasons for


Table 2. Tests of variance of Daphnia magna mortality rate during the 5 days of the experiment, in controls and EUs grouped by way of expo-sure. Test de la varianza en la tasa de mortalidad de Daphnia magna durante los 5 días del experimento en unidades control y experimentalesagrupados por tipos de exposición.

Variance source Sums of squares d.f. Mean squares F p-level

Between groups 36991.220 14 2642.230 69.425 0.0000Within groups 7421.559 195 38.059

Test of homogeinity (� =0.05) - Newman-Keuls test

Grouping factorsGroups Way of exposure Day Mean mortality N Homogeneous groups

1 trophic 1st 0.06 % 16 a2 direct 1st 1.25 % 16 a3 controls (direct blanks) 1st 1.00 % 10 a

4 trophic 2nd 0.22 % 16 a5 direct 2nd 3.88 % 16 a6 controls 2nd 1.00 % 10 a

7 trophic 3rd 0.66 % 16 a8 direct 3rd 6.34 % 16 a b9 controls (direct blanks) 3rd 1.00 % 10 a

10 trophic 4rd 0.72 % 16 a11 direct 4rd 11.72 % 16 b12 controls 4rd 1.67 % 10 a

13 trophic 5rd 3.22 % 16 a14 direct 5rd 51.31 % 16 c15 controls (direct blanks) 5rd 11.00 % 10 b

216 Teles et al.

Figure 1. Projection of the mean concentration values of cadmium and mercury in Daphnia magna in relation to exposure timeand experimental contamination conditions: exposure way (water, algae), chemical form of mercury (HgCl2, CH3HgCl), contami-nation level of mercury [Hg(0.25 µg L-1), Hg(1 µg L-1)] and cadmium contamination level [Cd(0.25 µg L-1), Cd(1 µg L-1)]. Valoresmedios de la concentración del cadmio y del mercurio en Dapnhia magna de acuerdo con el tiempo de exposición y de las condi-ciones de contaminación experimental: vía de exposición (vía trófica, vía directa), forma química del mercurio (HgCl2,CH3HgCl), nivel de la contaminación del mercurio [Hg(0.25 µg L-1), Hg(1 µg L-1)] y nivel de contaminación del cadmio [Cd(0.25µg L-1), Cd(1 µg L-1)].

this difference, e.g. the physico-chemical cha-racteristics of the water used and, most pro-bably, the simultaneous contamination withmercury, which features in the current work.

A total of 94.94 % of the variation in the con-centration of cadmium in daphnids may beexplained by the significant variables (p<0.01)in the multiple linear regression analysis (Table3). The greater part of this variation (92.14 %)may be explained by the variables associatedonly with the time of exposure (T) and level ofcontamination of cadmium (Cd): variables T, T2,Cd, and Cd.T. As a result of these two factors

acting either together or independently, theaccumulation of cadmium by daphnids increa-ses with the level of contamination of this metaland with the time of exposure (Fig. 1).

The chemical form of mercury (F), actingeither independently or in conjunction with thetime of exposure (variables F and F.T), repre-sents 1.43 % of the variation of concentration ofcadmium in these daphnids (Table 4). In gene-ral, as a result of this action and interaction,daphnids accumulate less cadmium when conta-minated with HgCl2 than when contaminatedwith CH3HgCl (Fig. 1).


Table 3. Multiple linear regression analysis of the cadmium concentration in Daphnia magna. Análisis de regresión linear múltiple de laconcentración de cadmio en Daphnia magna.

Dependent variable: concentration of Cd in D. magna (µg.g-1 dry weight)

Independent variable Mode

1 Way of exposure (W) Trophic and Direct2 Chemical form of mercury (F) HgCl2 and CH3HgCl3 Contamination level of Cd (Cd) 0.25 µg L-1 and 1.0 µg L-1

4 Contamination level of Hg (Hg) 0.25 µg L-1 and 1.0 µg L-1

5 Time of exposure (T) 1 day, 3 days and 5 days

Regression Variable Sums of squares Fcoefficient (b) values cumulative %

b0 = -9.421b16 = -6.881 T 3030.2 60.5 1311.1b4 = -3.331 Cd 1065.0 81.8 460.8b20 = -2.472 Cd T 391.4 89.6 169.3b32 = -0.812 T2 126.6 92.1 54.8b2 = -0.646 F 40.0 92.9 17.3b18 = -0.703 F T 31.6 93.6 13.7b8 = -0.569 Hg 31.1 94.2 13.5b28 = -0.546 Cd Hg T 19.1 94.6 8.2b9 = -0.437 W Hg 18.3 94.9 7.9b24 = -0.499 Hg T 15.9 95.3 6.9b30 = -0.497 F Cd Hg T 15.8 95.6 6.8b12 = -0.396 Cd Hg 15.0 95.9 6.5b10 = -0.350 F Hg 11.8 96.1 5.1b14 = -0.318 F Cd Hg 9.7 96.3 4.2

Listed variables: F>F0.05=4.08 (d.f.:1,48) 4821.4 96.3Remaining variables 74.3 01.5Residual 110.9 02.2

Total 5006.6 100.0

(Values in bold type - F values higher than the critical value for � =0.01 (F0.01=7.3))

Acting independently, the level of contaminationof mercury (variable Hg) generally reduces theconcentration of cadmium in D. magna, repre-senting 0.62 % of the variation (Table 4, Fig.1).

Increasing with time, the interaction ofcadmium with mercury (variable Cd.Hg.T)also influences, albeit slightly, the accumula-tion of cadmium by D. magna, representing

0.38 % of the total variation (Table 4). As aconsequence of this interaction, the inhibitoryeffect of mercury on the accumulation of cad-mium was most evident at the highest levelsof contamination of cadmium and, vice-versa,the effect of the level of contamination ofcadmium was most obvious at the lowest levelof contamination of mercury (Fig. 1).

218 Teles et al.

Table 4. Multiple linear regression analysis of the concentration of mercury in Daphnia magna. Análisis de regresión linear múltiple de laconcentración de mercurio en Daphnia magna.

Dependent variable: concentration of Cd in D. magna (µg.g-1 dry weight)

Independent variable Mode

1 Way of exposure (W) Trophic and Direct2 Chemical form of mercury (F) HgCl2 and CH3HgCl3 Contamination level of Cd (Cd) 0.25 µg L-1 and 1.0 µg L-1

4 Contamination level of Hg (Hg) 0.25 µg L-1 and 1.0 µg L-1

5 Time of exposure (T) 1 day, 3 days and 5 days

Regression Variable Sums of squares Fcoefficient (b) values acumulative %

b0 = 40.758b2 = 24.622 F 58198.4 28.5 366.0b8 = 17.627 Hg 29827.3 43.1 187.6b16 = 20.332 T 26457.2 56.0 166.4b3 = -12.971 W F 16151.9 63.9 101.6b11 = -10.953 W F Hg 11516.4 69.6 72.4b18 = 13.316 F T 11347.5 75.1 71.4b17 = 12.483 W T 9972.9 80.0 62.7b32 = 5.991 T2 6890.4 83.4 43.3b10 = 7.832 F Hg 5888.9 86.2 37.0b9 = -6.160 W Hg 3643.1 88.0 22.9b34 = 2.996 F T2 1722.9 88.9 10.8b14 = -4.208 F Cd Hg 1699.9 89.7 10.7b24 = 4.976 Hg T 1584.8 90.5 10.0b6 = -3.997 F Cd 1533.6 91.2 9.6b1 = -3.988 W 1526.7 92.0 9.6b12 = -3.737 Cd Hg 1340.9 92.6 8.4b4 = -2.955 Cd 838.4 93.0 5.3b30 = -3.585 F Cd Hg T 822.7 93.4 5.2b28 = -3.563 Cd Hg T 812.5 93.8 5.1b33 = 5.000

Listed variables: F>F0.05=4.08 (d.f.:1,48) 192587.6 94.2Remaining variables 4160.0 02.0Residual 7632.9 03.7

Total 204380.5 100.0

(Values in bold type - F values higher than the critical value for a =0.01 (F0.01=7.3))

The type of exposure, interacting with the levelof mercury contamination (variable W. Hg),was the one that least interfered with the varia-tion in the concentration of cadmium inD. magna, representing only 0.37 % of itsvariation (Table 4). This interaction means thatthe inhibitory effect of mercury on the accu-mulation of cadmium was more apparent in thedaphnids that were directly contaminated thanin those contaminated by algae (Fig. 1).

MercuryAs was noted for cadmium, the five-day exposu-re to mercury was not sufficient to allow theaccumulation of mercury to reach a saturationpoint in D. magna contaminated with CH3HgCl(Fig. 1). In the daphnids that were contaminatedwith HgCl2, the five-day period was also insuf-ficient using the direct contamination route.However, it seems that the accumulation of mer-cury by the trophic method of contamination didreach a limit for both contamination levels after3 days of exposure (Fig. 1).

Taking into account all the significant varia-bles (p<0.01) of the multiple linear regressionanalysis shown in Table 4 it is possible toexplain 92.62 % of the total variation in the con-centration of mercury in D. magna.

Along with the time of exposure, or interac-ting with it, 90.38 % of the variation mentio-ned may be explained by the following factors:way of contamination (variable W), chemicalform of mercury (variable F), level of mercurycontamination (variable Hg); and all the possi-ble combinations of these three factors.Cadmium alone does not interfere with theaccumulation of mercury, although interac-tions between this factor and others (variablesF, Hg and F. Hg) were significant, contributingwith 2.24 % of the total variation.

D. magna contaminated with CH3HgCl accu-mulated more mercury than those contaminatedwith HgCl2 (Fig. 1). This effect was so importantthat the chemical form of the contaminant (varia-ble F) was the most significant factor in the accu-mulation of mercury (34.87 % of total variationin association with the time factor, Table 4).

When contaminated with the organic form ofmercury, daphnids accumulated more metal bythe trophic route than by the direct route, butwhen contaminated with inorganic mercury theopposite effect is noted and the accumulationfrom water is higher than that from contamina-ted food (Fig. 1). Thus, there is a strong interac-tion between the chemical form of mercury andthe type of exposure (variable F.W) contributing7.90 % of total variation (Table 4).

The concentration of mercury in these daph-nids was also increased by the level of contami-nation of this metal (variable Hg) (Table 4). Thisfactor interacted with the variables F, W andF.W so as to increase the effect of these factorsat the higher levels of contamination (Fig. 1).

As it has already been noted, the interactionsof factor Cd with factors F, Hg and F. Hg weresignificant. This suggests that the discussedeffects of these factors on the accumulation ofmercury generally diminish with the levelof contamination of cadmium; and that the inhi-bitory effects of cadmium on the accumulationof mercury are mostly observed at the higherlevels of CH3HgCl (Fig. 1).

While discussing the concentration of accu-mulated mercury in D. magna it should be notedthat the organisms contaminated by the directroute were starved during the experiment, whilethose contaminated by way of normal feedingwere not. This produced a considerable distinc-tion between the two groups in that the starveddaphnids showed a profound loss of weight overthe five-day experiment, which caused an unex-pected effect of concentration of mercury. Thiseffect was particularly evident on the fifth dayof exposure at the lower level of mercury conta-mination and it was so important that it wascapable of inverting the effect of the route ofcontamination in the daphnids contaminatedwith organic mercury (CH3HgCl) (Fig. 1).However, it is not possible to assess the impor-tance of this concentration factor since it wasnot a part of the experimental design. The accu-mulation of cadmium by D. magna was notapparently affected by the marked loss of weightin the crustacea that were starved (Fig. 1).


DISCUSSION

In the present work, the route of contaminationinterfered little in the accumulation of cadmiumin daphnids, i.e., it was not the case of a clear pre-ference for accumulation by the direct routereported in some literature (Cossa and Lassus,1989). In a study using the freshwater prawn,Procambarus acutus acutus, Giesy et al., (1980)reported that both the food and the surroundingwater were important factors in cadmium conta-mination. However, in other experimental foodchains, using chironomid larvae (Chironomusriparius) as prey, and trichopterous (Mystacidesspp.) and hydracarinae (Limnesia maculata) aspredators, the alimentary route was dominant forcadmium accumulation (Timmermans et al.,1992). Similar results were obtained byStephenson and Turner (1993), with 53 % of theradioactive cadmium assimilated by Hyalellaazteca being incorporated from the food (periphy-ton). Jennings and Rainbow (1979a, b) also obser-ved that the trophic route was the principal modeof contamination with cadmium in Artemia sp.and Cancer pagurus if the lower trophic levelshad the ability to accumulate this metal.

As it has been noted generally for aquaticorganisms (Olson et al., 1973; de Freitas et al.,1981; Paulose, 1987; Canli and Furness, 1995),methylmercury was the most efficiently accu-mulated mercury compound. This characteristicis so important that among all the experimentalfactors studied the chemical form of mercurywas the most important influence on the accu-mulation of this metal by D. magna.

The contamination route was also signi-f icant in the accumulation of mercury byD. magna although the degree of this effectdepends on the chemical compound used as thesource of contamination. Thus, while the prefe-rred way for the assimilation of HgCl2 was viawater, for methylmercury the preferred routewas generally via food. Boudou and Ribeyre(1981) obtained similar results in experimentsinvolving contamination of D. magna with thesame mercury compounds, but without theaddition of cadmium as a co-contaminant.

The distinctly different behaviour of these twoforms of mercury may be the reason for the pre-dominance of methylmercury that is normallyobserved in the tissue of fish at the top of thefood chain (Bernhard et al., 1982). Mason et al.(1996) proposed that the incorporation of neu-tral and lipophylic chloro-complexes, espe-cially HgCl2 and CH3HgCl, were the principalways of incorporating mercury in inorganic andorganic forms. These authors argued that thedifferent solubilities in lipids did not explainthe dominance of methylmercury in fish becau-se the neutral complexes of inorganic mercuryare as liposoluble as those of organic mercury.They further suggested that this preponderanceof methylmercury in fish was a result of thehigher eff iciency of methylmercury transfercompared to the inorganic mercury. This phe-nomenon is confirmed by numerous studiesinvolving a wide variety of aquatic organisms(for example: Boudou and Ribeyre, 1981, 1985;Riisgard and Famme, 1986; Saouter et al.,1989; Riisgard and Hansen, 1990; Watras andBloom, 1992; Canli and Furness, 1995).

Cadmium and mercury mutually inhibited theaccumulation of the other in D. magna butalthough HgCl2 was the form of mercury thatmostly reduced the assimilation of cadmium, itwas the assimilation of methylmercury the onemost affected by the cadmium. Blazka and Shah(1992) working with Sprague-Dawley rat hepa-tocytes showed that the accumulation of cad-mium by these cells was competitively inhibitedby mercury. These authors proposed that theaccumulation of cadmium by hepatocytes occu-rred mainly through the transport processesassociated with zinc, copper and iron, involvinglinkage to -SH groups and that mercury, whenlinked to these groups, would inhibit the absorp-tion of cadmium. In the same study, and con-trary to the findings presented here, the recipro-cal finding was not observed. Apart from thisstudy, there appears to be little information inthe literature about the interaction between Cdand Hg accumulation. Ramamoorthy andBlumhagen observed in 1984 that the rainbowtrout (Oncorhyncus mykiss) when subjected to a

220 Teles et al.

mixture of cadmium, mercury, and zinc absor-bed twice as much mercury as they did whenexposed only to mercury. This result is in appa-rent disagreement with the current results inD. magna but the organism used is a very diffe-rent one and the presence of zinc might havealso had a considerable effect.

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225

Influence of rainfall on the discharge, nutrient concentrations andloads of a stream of the “Pampa Ondulada” (Buenos Aires, Argentina)

S. Arreghini1, 2, L. de Cabo2, R. Seoane3, 4, 5, N. Tomazin3, R. Serafíni2, and A. F. de Iorio1

1 Cátedra de Química Analítica, Departamento de Recursos Naturales y Ambiente, Facultad de Agronomía,Universidad de Buenos Aires, Av. San Martín 4453, 1417 Buenos Aires, Argentina. [email protected] Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia”, Av. Angel Gallardo 470,1405 Buenos Aires, Argentina. [email protected] Instituto Nacional del Agua4 Departamento de Hidraúlica, Facultad de Ingeniería, Universidad de Buenos Aires, Av. Las Heras 2214,1127 Buenos Aires, Argentina5 CONICET

ABSTRACT

The basin area of the Durazno Stream covers approx. 360 km2 of a plain with a gentle slope, mainly devoted to cattle farmingand agriculture. This study examines the variability of chemical composition of surface water of the stream in relation to stre-am discharge, estimated from a hydrological deterministic model from rainfall data. Fifteen samplings were carried out, fourin high flow condition and the rest in baseline flow. In each sampling, the main physico-chemical variables were determined.Since discharge data from this stream were not available, it was estimated in situ through an instantaneous unitary hydro-graph model. Both estimations of stream discharge were similar. The main forms of dissolved inorganic nitrogen wereammonium and nitrate. The four significant components of PCA that explained 84.4 % of total variance were: mineral com-ponent, particulate matter content, ammonium and dissolved phosphorus levels, and nitrates’ level. The decreased concentra-tions of major ions and conductivity during high flow condition suggest solutes’ dilution by the massive inflow of water ori-ginated by rainfalls. The highest concentrations and loads of suspended solids (SS) (86 mg/l and 22638 kg/day) andparticulate organic carbon (POC) (3.1 mg/l and 832 kg/day) were observed in the sample obtained during the rising limb ofthe hydrograph following a drought period, suggesting that basin erosive processes are more important during the first hoursof the storm. Three of the samplings that were carried out in high flow conditions showed low mineral and nutrient contentthat revealed better water quality. In contrast, the sampling with the greatest total runoff (14.1 mm) showed high concentra-tions of ammonium (1205 µg/l) and dissolved phosphorus (561 µg/l), suggesting that a long stagnant period on soils with lowpermeability, could favor reduction processes of nitrate to ammonium and mobilization of dissolved phosphorus to overlyingwater. The nutrients’ loads increased in high flow conditions most likely due to runoff from the riverbank soils. The rise ofnutrients, SS, POC and total organic carbon (TOC), loads in the same or in higher proportion than the stream discharge,alerts on the risk of contamination of surface water in an agricultural basin.

Keywords: runoff, hydrological models, nutrients, stream discharge, lowland river

RESUMEN

La cuenca del Arroyo Durazno abarca aproximadamente 360 km2 de una llanura con suave pendiente, dedicada principal-mente a ganadería y agricultura. Este estudio examina la variabilidad en la composición química del agua superficial delarroyo en relación con el caudal estimado a través de un modelo hidrológico determinístico a partir de los datos de lluvia. Serealizaron quince muestreos: cuatro en condiciones de alto caudal, los restantes en caudal base. En cada muestreo se deter-minaron las principales variables fisico-químicas. Dado que no existen datos publicados de caudal de este arroyo, se lo estimóin situ, y a partir del modelo de hidrograma unitario. Ambas estimaciones resultaron similares. Las principales formas denitrógeno inorgánico disuelto fueron amonio y nitrato. Los primeros 4 factores extraídos del PCA que explicaron 84.4 % de lavarianza total fueron: componente mineral, contenido de material particulado, niveles de amonio y fósforo disuelto y nivel denitratos. El decrecimiento de iones mayoritarios y conductividad durante las condiciones de alto caudal sugiere su diluciónpor la entrada masiva de agua por lluvias. Las mayores concentraciones y cargas de sólidos suspendidos (SS) (86 mg/l y22638 kg/día) y carbono orgánico particulado (COP) (3.1 mg/l y 832 kg/día) se hallaron en el muestreo realizado durante la


INTRODUCTION

Stream water composition is influenced by thestream discharge, runoff, land use, edaphology,geomorphology, topography, and the activity ofthe organisms of its’ drainage basin. The rivercorridors in the alluvial plains have been dra-matically transformed by man over the centu-ries, especially in temperate countries (Prat &Ward, 1994). First, the riparian vegetation andnatural aquatic communities on the alluvialplain were converted into agricultural systemsby deforestation and ref illing of lowlands.Thereafter, under the pressure of increasingpopulation densities, they were converted intoindustrial and residential areas. The main con-tamination pathway into surface waters isthrough soil-associated contaminants follo-wing erosion, but also, subsurface direct flowduring storms, contributes to lateral input intosmall streams (Honisch, et al., 2002).

Because of the advance of agricultural andurban boundaries, the natural ecosystem of theprairie in the Argentine Pampas has disappeared(Solbrig, 1999a), with the consequent loss of atleast three types of native woods (Morello &Mateucci, 1999a). The riparian zones of severalstreams in the Buenos Aires province have beencompletely modified (Faggi et al., 1999).Although the Pampean region presents edaphiccharacteristics that allow for its’ dry farming(Solbrig, 1999b), important technological chan-ges incorporated during the last three decadeshave accelerated the increase in agriculturalproductivity, mainly in the “Pampa Ondulada”

(Viglizzo et al., 2002). Nevertheless, both pre-sent and future achievements in productionvolumes have still unknown ecological costs.Surface and groundwater contamination isundoubtedly one of the critical matters for ruralsustainability of this region (Morello &Matteucci, 1999b). Unfortunately, the limno-logy of streams in this area has been scarcelystudied; for example, there is no publishedinformation on the Durazno Stream.

To describe the water quality dynamics wepropose a methodology based in discharge esti-mation by an instantaneous unit hydrographmodel (IUH) together with chemical and physi-cal measurements in stream water under diffe-rent hydrological conditions. Principal compo-nent analysis (PCA) has been widely used, asthey are unbiased methods that can indicateassociations between samples and/or variables(Vega et al., 1998). Using this methodology, inthis study we aim at examining the temporalchanges of water composition of the Duraznostream focusing on the levels of organic carbon,nitrate, ammonium, and phosphate in an agri-cultural basin in relation to stream dischargeestimated through a hydrological deterministicmodel from rainfall data.


Study area

The Durazno Stream is one of the main tributa-ries of The Reconquista River (Fig. 1). The basin

226 Arreghini et al.

rama ascendente del hidrograma posterior a un período de sequía, sugiriendo que los procesos erosivos de la cuenca son másimportantes en las primeras horas de la tormenta. Tres de los muestreos realizados en condiciones de alto caudal presentaronbajo contenido mineral y de nutrientes, indicando mejor calidad de agua. En cambio en el muestreo de mayor lámina de esco-rrentía acumulada (14.1 mm) las concentraciones de amonio (1205µg/l) y fósforo disuelto (561µg/l) fueron elevadas, sugirien-do que un prolongado periodo de estancamiento en un suelo de baja permeabilidad favorecería los procesos de reducción denitratos a amonio y la movilización de fósforo disuelto al agua de inundación. Las cargas de nutrientes aumentaron en condi-ciones de alto caudal probablemente debido al aporte por escorrentía de suelos ribereños. El ascenso en las cargas denutrientes, SS, COP y carbono orgánico total en igual o mayor magnitud que el caudal alerta sobre el riesgo de contamina-ción de las aguas superficiales en una cuenca agrícola.

Palabras clave: escorrentía, modelos hidrológicos, nutrientes, caudal, río de llanura

area is 360 km2 and the stream length is 32 km.The main topographic and geomorphologic cha-racteristics of its basin are area ratio: 3.4, bifurca-tion ratio: 3.2, and length ratio: 1.7, which quan-titatively agree with the Horton’s laws of basindrainage. These parameters were estimated forthe basin using Strahler`s ordering procedure(Bras, 1990). The relief includes very flat plainsand extended hillocks (approximately 20 ma.s.l.). The basin slope is 0.05 %. The soils of thebasin are poorly drained, with low permeability,the prevailing types being: Argialbolls (37 %),Natraqualfs (34 %), Natraquolls (12 %), andHapludolls (11 %). They present a C:N ratio of 8-10.9; pH varies from strongly acidic to slightlyalkaline, and the concentration of exchangeablecations (mainly sodium and potassium) is high(INTA, 1997). Sixty percent of the land is devo-ted to cattle farming in natural pastures, and20 % to agriculture (http://www.indec.mecon.ar).

According to Köppen’s classification, theregion is characterized by temperate humid cli-mate with annual mean rainfalls of 1055 mm forthe period 1961-1990. Maximum and minimumrainfalls occur in March (125 mm/month) and inJune (56 mm/month) respectively. Maximum

temperatures occur in January (24.3ºC) andminimum in July (11.1ºC) (Secretariat of theWorld Meteorological Organization, 1996). Theexcess moisture period is from March toNovember (INTA, 1997). The sampling site waslocated in the Durazno Stream, 27 km downstre-am from its source (Fig. 1). The studied draina-ge area comprises 257 km2. According toStrahler’s classification (Gordon et al., 1994),the study site is in a second-order stream.

Hydrological estimations

Because discharge data from the Duraznobasin were not available, the stream dischargecorresponding to each rainfall event was esti-mated from the instantaneous unitary hydro-graph (IUH) model (Clark, 1945). Stream dis-charge is composed of direct runoff andbaseline flow. Direct runoff is defined as theportion of the hydrograph that responds relati-vely quickly and is clearly related to a givenstorm event (Bras 1990). Baseline flow is thevolume of water representing the groundwatercontribution (Gordon et al., 1994). The appliedmethod consists of the following steps: 1) the

Discharges, nutrient concentrations and loads in a Pampa Ondulada stream 227

Figure 1. Durazno Stream Basin. S: sampling site. Cuenca del Arroyo Durazno. S: Sitio de muestreo.

estimation of the effective rainfall for each rainevent by means of an infiltration method (SoilConservation Service, 1972); and 2) the trans-formation of effective rainfall in a stream dis-charge by the IUH model (Clark, 1945). Theuse of this last model shows uncertainty onfactors such as the estimation of intrinsic para-meters of the model, the uneven distribution ofrainfall, and the lack of flow measurements forits calibration. However, when only scarce dataare available, the IUH model is the one usedmost often for the estimation of direct runoff insmall basins. The software used was the HEC-MHS 2.0 (Hoggan, 1989).

The maximum soil storage capacity S [mm] is:

S = – 254

where CN is the curve number tabulated as afunction of soil type and vegetation cover. Forthe studied basin, a CN=70 was adopted. Thisvalue falls within the confidence intervals sug-gested by McCuen (2002) for basins with simi-lar characteristics.

The direct runoff, or effective precipitationPe [mm], was calculated as:

Pe =

where P [mm] is total rainfall. Rainfall recordscorrespond to the nearest pluviometer (15 kmaway from the study site).

The parameters required by the IUH modelused to model rainfall-runoff transformationsare the concentration time of the basin (tc) andthe basin storage constant (K), which can beestimated from the topographic characteristicsof the basin. Time of concentration is the timeafter commencement of the rainfall excess whenall portions of the drainage basin are contribu-ting simultaneously to the flow at the outlet(Maidment, 1992). The basin storage coefficientis an index of the temporary storage of excessprecipitation in the watershed as it drains to theoutlet point. The equations provided by Kirpich(1940) and Wilson & Brown (1992) were usedto estimate tc and K respectively.

On each sampling date the stream discharge (Q)was estimated in situ from the section of the stre-ambed, considering depth profile and water velo-city, by measuring the time taken by a floatingobject to cover a known distance downstream(Gordon et al., 1994). These results were compa-red with the discharge values estimated from theIUH model. The hydrographs were done with themean baseline flow (0.06 m3/s) obtained fromnon-rainfall events discharge values.

Sampling design

Stream samplings were carried out on 15 datesfrom 1996 to 2000 considering differentvalues of stream discharge. For the aim of thisstudy, the selection of the Durazno StreamBasin was based on the following characteris-tics: the absence of major anthropic impactssuch as dams and storage reservoirs, and forlimited land use change during the periodrecorded. Four rainfall-stream dischargeevents (high flow conditions) were sampled,two in summer (March 1998 and March 1999)and two in winter (August 1996 and July1999). The remaining samplings were carriedout in baseline flow conditions.

Analytical procedures

Sample containers were 500 ml polyethylenebottles provided with hermetic-locking caps.Bottles and caps were cleaned by soaking theminto 30 % HCl for three days, rinsed with deio-nized water, drained, and stored until required.Samples were collected by means of a pumpfrom the middle of the stream. Prior to samplecollection, the sampling device and the contai-ners were rinsed twice with the water to besampled. Dissolved oxygen (DO) (YSI 51Boxymeter), pH (ORION pHmeter 250A), elec-trical conductivity (EC) (LUFTMAN conducti-meter), temperature, and water depth measure-ments were performed in situ. Triplicatesamples were taken out and immediately filte-red through Whatman GF/C filters into acid-washed polyethylene bottles. Samples were

(P – 0.2S)

P + 0.8S

25400

CN


immediately placed at 4ºC and transported tothe laboratory where analyses were accom-plished within three days. Concentrations ofdifferent solutes were determined using thefollowing analytical methods: soluble reactivephosphorus (SRP) with ascorbic molibdate,nitrates (N-NO3

-) by reduction with hydrazinesulfate, nitrites (N-NO2

-) by diazotation accor-ding to Strickland and Parsons (1968), ammo-nium (N-NH4

+) by the indophenol bluemethod, bicarbonates (HCO3

-) by volumetryaccording to Mackereth et al. (1989), calcium(Ca2+) and magnesium (Mg2+) by titration withEDTA, sodium (Na+) and potassium (K+) byflame photometry, sulfates (SO4

2-) by turbidi-metry, and chlorides (Cl-) by titration with sil-ver nitrate (APHA, 1992). The quantity of sus-pended solids (SS) was determined bygravimetry, whereas the digestion of thesesame solids with sulphochromic solution wasused to determine particulate organic carbon(POC) (Golterman et al., 1978). Total organiccarbon (TOC) was determined on unfilteredwater by digestion with sulphochromic solu-tion (Golterman et al., 1978). Dissolved orga-nic carbon (DOC) was estimated through thedifference between TOC and POC. The loads ofthe major ions, nutrients and suspended solidswere estimated by multiplying the stream dis-

charge estimated from IUH model by their con-centration for each sampling date. Under base-line flow conditions, the loads were estimatedusing the mean baseline flow measured.

Statistical analyses

Pearson correlation analysis was used to exami-ne relationships between measured variables(p<0.05). Exploratory data analysis was perfor-med by linear display methods (principal com-ponent analysis) on experimental data normali-zed to zero mean and unit variance. The Kaisercriterion was used to identify the number ofprincipal components to be retained in order toencompass the underlying data structure (Pla,1986). This criterion retains only factors witheigenvalues greater than 1. The statistical analy-ses were performed with GenStat 7.1 (2003).

RESULTS

Hydrological analysis

For the four rainfall-stream discharge eventssampled, stream discharge values estimated fromthe IUH model were close to those estimated insitu (Table 1). The figures 2.a. and 2.d. show


Table 1. Stream discharge estimation according to Gordon et al. (1994), daily rainfall, effective rainfall estimated according to SoilConservation Service (1972), and stream discharge of Durazno estimated according to the IUH hydrograph model and total runoff for highflow condition. Caudal del arroyo Durazno estimado según Gordon et al. (1994), precipitación diaria, precipitación efectiva estimada deacuerdo a Soil Conservation Service (1972) y caudal del Arroyo Durazno estimado según el modelo del HUI y lámina de escorrentía, paracondiciones de alto caudal.

Sampling dates Stream discharge Daily Effective Stream discharge Total runoffon high flow according to rainfall rainfall according

condition Gordon et al. to IUH model(1994)

(m3/s) (mm) (mm) (m3/s) (mm)

Aug-96 2.67 46 4.4 3.06 0.2Mar-98 3.82 75 9.1 3.70 14.1Mar-99 3.59 55 7.8 4.50 2.7Jul-99 5.34 59 9.5 4.76 8.9

simple hydrographs that indicate the behaviourof the river basin during the occurrence of therainfall events of a single pulse. The figures 2.b.and 2.c. represent the characteristic type ofhydrographs for a storm composed of more thanone pulse. This second kind of hydrographsobserved with an antecedent moisture conditionof the soil is different from the ones produced byonly one pulse of rainfall. The former can pre-sent a greater peak in the hydrograph owing tothe other rainfall pulses. The samples fromAugust 1996 and March 1999 were taken in therising limb of the hydrograph while the ones ofMarch 1998 and July 1999 in the recession limb.

Dynamics of the physico-chemical variables ofthe stream water

Mean DO of surface stream water was 7.0 ± 2.1mg/l (Table 2). Dissolved oxygen did not show

significant correlations with temperature ornutrient concentrations (Table 3).

On average, EC was 1508 ±817 µS/cm.Bicarbonates and sodium were the dominantmajor ions: 10 meq/l and 7.6 meq/l respectively.The pH values were slightly basic (around 8).The correlations between EC and the concentra-tions of the major ions with the stream dischar-ge were inverse and significant (Table 3).

The main forms of dissolved inorganic nitro-gen were ammonium and nitrates, whereas nitri-tes exceeded 10 % only on three occasions. Inthree of the samplings under high flow condi-tions (August 1996, March 1999, and July1999) nitrate concentrations were higher thanammonium concentrations whereas the oppositerelationship was observed in March of 1998.This last case exhibited the highest total runoff(Table 1). A great variation in nitrate and ammo-nium concentrations was found under baseline


Figure 2. Hydrographs of stream discharge corresponding to high flow conditions. • Sampling date. Hidrogramas de caudal paracondiciones de alto caudal. • Fecha de muestreo.

flow conditions. On average, the SRP concen-tration was 301±218 µg/l. Only a small fractionof the organic matter was in the particulateform, on average POC represented 9 % of TOC.

Four principal components (PC) of thePrincipal Component Analysis were retained,which have eigenvalues greater than unity and

explained 84,4 % of the total variance. For thepurpose of interpretation, “high” loading wasdefined as greater than 0.7. Loadings of the fourretained PCs are presented in Table 4. PC1explains 43.1 % of the total variance and ishighly participated by stream discharge. EC,sodium, bicarbonate, chloride, and hardness


Table 2. Physical and chemical variables of the Durazno Stream. Variables físicas y químicas del Arroyo Durazno.

Apr-96 Jun-96 Aug-96 Oct-96 Dec-96 Feb-97 May-97Aug-97 Dec-97 Mar-98 Dec-98 Mar-99 Jun-99 Jul-99 Dec-00 Mean ±SD

DO (mg/l) 5.4 12.5 7.2 4.8 7.0 8.1 10.1 6.0 4.8 6.8 6.6 7.0 4.5 6.0 8.4 7.0 ± 2.1Temperature (°C) 20.0 6.0 8.5 18.0 22.5 16.5 9.5 15.0 24.1 19.0 20.0 22.8 13.1 7.4 21.0 16.2 ± 6.0EC (µS/cm) 1827 2357 352 1000 2170 2227 2600 1530 1955 355 1902 229 1930 410 1770 ## ± 817SS (mg/l) 36 57 86 111 8 27 22 24 50 30 13 30 12 31 6 36 ± 29pH 8.3 8.4 8.1 8.0 8.3 7.8 8.0 8.0 7.6 7.4 8.4 7.9 8.1 8.2 8.1 8.0 ± 0.3N-NH4

+ (µg/l) 483 43 198 155 92 450 440 367 1219 1205 700 42 174 20 72 377 ± 393N-NO3

- (µg/l) 117 701 361 217 853 169 370 1038 205 402 134 137 35 132 205 338 ± 297N-NO2

- (µg/l) 46 65 57 108 77 50 74 55 87 108 32 30 11 27 23 57 ± 30SRP (µg/l) 67 183 305 684 73 292 558 428 625 561 143 159 70 290 83 301 ± 218POC (mg/l) 2.0 2.7 3.1 2.5 0.5 1.5 0.4 1.1 0.7 0.8 1.3 0.9 0.6 1.8 0.1 1.3 ± 0.9TOC (mg/l) 10.4 21.6 51.8 24.7 3.8 8.9 19.5 29.4 37.9 35.3 9.4 20.2 12.4 6.9 5.3 19.8 ± 14DOC (mg/l) 8.3 18.9 48.6 22.2 3.3 7.3 19.1 28.3 37.2 34.4 8.1 19.3 11.8 5.1 5.2 18.5 ± 14Ca+2 (mg/l) 36 45 9 35 36 40 42 37 33 9 19 3 33 6 39 28 ± 15Mg+2 (mg/l) 28 33 6 23 31 26 31 21 22 4 29 5 18 2 24 20 ± 11Na+ (mg/l) 420 349 73 198 279 259 234 236 247 68 476 22 285 51 260 230 ± 133K+ (mg/l) 19 17 10 14 18 14 13 14 18 9 17 9 12 12 14 14 ± 3HCO3

- (mg/l) 604 729 179 479 601 533 500 451 484 177 745 118 546 172 665 465 ± 209SO4

2- (mg/l) 108 52 32 102 46 74 82 120 80 19 155 15 83 18 183 78 ± 50Cl- (mg/l) 226 250 26 169 234 234 237 170 199 32 317 12 135 24 193 164 ± 97Hardness (mg CaCO3/l) 207 252 48 181 219 207 233 181 174 42 169 28 159 26 200 155 ± 78

Table 3. Correlation matrix of the physico-chemical variables and the stream discharge (Q) used for Principal Components Analysis. Matriz decorrelación de las variables fisico-químicas y el caudal (Q) utilizados para el Análisis de Componentes Principales.

DO TEMP EC SS N-NH4+ N-NO3

- SRP POC DOC Na+ HCO3- Cl- Q Hardness

DO 1.000TEMP -0.443 1.000EC 0.393 -0.011 1.000SS -0.089 -0.249 -0.356 1.000N-NH4

+ -0.243 0.383 0.038 -0.053 1.000N-NO3

- 0.305 -0.115 0.220 -0.054 -0.090 1.000SRP -0.211 0.006 -0.145 0.553 0.555 0.028 1.000POC 0.153 -0.566 -0.326 0.800 -0.258 0.044 0.149 1.000DOC -0.128 -0.098 -0.397 0.588 0.447 0.152 0.582 0.385 1.000Na+ 0.208 0.097 0.822 -0.278 0.084 0.135 -0.271 -0.146 -0.398 1.000HCO3

- 0.311 0.092 0.868 -0.251 -0.055 0.169 -0.287 -0.177 -0.471 0.955 1.000Cl- 0.316 0.138 0.899 -0.233 0.098 0.205 -0.101 -0.190 -0.408 0.936 0.937 1.000Q -0.151 -0.202 -0.850 0.073 -0.037 -0.247 0.021 0.197 0.176 -0.820 -0.866 -0.867 1.000Hardness 0.398 0.020 0.936 -0.141 -0.067 0.342 -0.043 -0.188 -0.342 0.803 0.899 0.906 -0.924 1.000

were positively correlated (Table 3) and have ahigh negative participation in PC1. PC2explains 17.4 % of the variance and includessuspended solids and POC (high negative loa-ding), which were correlated (Table 3). PC3explains 15.8 % of the total variance and ishighly negative contributed by ammonium andSRP. Finally, PC4 explains 8.0 % of the totalvariability of the original data and is highlynegative contributed by nitrates.

Figure 3.a. shows a plot of sample scores onthe bi-dimensional plane defined by PC1 (mine-ral contents) and PC2 (particulate matter con-tents). High positive scores on factors 1 or 2 indi-cate low mineral contents and high streamdischarge (PC1) or low suspended solids andPOC contents (PC2). Figure 3.b. displays a plotof sample scores on the bi-dimensional planedefined by PC1 and PC3 (nutrient input). Highpositive scores on factors 1 or 3 indicate lowmineral contents and high stream discharge(PC1) or low nutrient contents (PC3), thus indi-

cating good water quality (July 1999, March1999, and August 1996). The sampling of August1996 was done under high flow conditions butshowed higher concentrations of SS and POC.The sampling of March 1998 was done alsounder high flow conditions (projected onto posi-tive PC1) but ammonium and SRP levels werehigher (projected onto negative PC3).

The means of loads of all of the variables esti-mated under high flow conditions were higherthan those estimated under baseline flow condi-tions (Table 5). The increase in the loads of SS,POC, and TOC were higher than correspondingincreases in the stream discharge values.However, the increase of the load of the majorions was lower than that of the stream discharge,and the increase in loads of ammonium, nitrates,and SRP were similar to those of stream dischar-ge. The sampling on March 1998 showed thehighest loads of ammonium, nitrates, and SRP.


Table 4. Eigenvalues, variance explained, and contribution of thevariables to the four significant principal components of the PCAfor 15 Durazno water samples. (Q: stream discharge). Autovalores,varianza explicada y contribución de las variables a los cuatrocomponentes significativos del Análisis de ComponentesPrincipales realizado con las 15 muestras del agua del ArroyoDurazno. (Q: caudal).

Variable PC1 PC2 PC3 PC4

DO -0.59 -0.377 0.478 -0.422TEMP -0.125 0.581 -0.572 0.093EC -0.944 -0.098 -0.059 -0.077SS 0.410 -0.770 -0.168 0.379N-NH4

+ 0.045 0.071 -0.850 -0.195N-NO3

- -0.246 -0.345 0.055 -0.711SRP 0.296 -0.443 -0.700 -0.083POC 0.339 -0.782 0.266 0.317DOC 0.523 -0.515 -0.481 -0.220Na+ -0.916 -0.076 -0.087 0.193Hardness -0.932 -0.266 -0.076 -0.029HCO3

- -0.961 -0.099 -0.003 0.171Cl- -0.950 -0.141 -0.152 0.090Q 0.874 0.218 0.270 -0.117Eigenvalue 6.039 2.433 2.215 1.125% Variance explained 43.1 17.4 15.8 8.0% Cum. Variance 43.1 60.5 76.3 84.4

Figure 3. Location of the sampling dates in the plane determi-ned by: (a) PC1 and PC2 and (b) PC1 and PC3 of PrincipalComponents Analysis. Ubicación de las fechas de muestreosen el plano determinado por: (a) los componentes 1 y 2 y (b)componentes 1 y 3 del Análisis de Componentes Principales.

DISCUSSION

Dissolved oxygen was never below 4 mg/l, whichis the lowest limit accepted for the protection ofaquatic life (USEPA, 1986). The nutrient concen-trations in the Durazno Stream are highly varia-ble. Since the sampling site is far from urbanizedareas, the presence of high nitrogen levels in sur-face water could have originated from the runoffof cattle-raising land and surrounding agriculturalfields (Jarvie et al., 1998). The dominant majorions in the Durazno Stream are sodium and bicar-bonates, as already reported for other streams ofthe “Pampa Ondulada” (Mercado, 1999;Modenutti, 1987; López et al., 1998). The soils inthe basin area are predominantly natric, showingan increase in the proportion of clays in deeperhorizons. The effect of sodium on the dispersionof clay and on the formation of a B-horizon ofilluvial clay has long been recognized (USDA,1999). Due to this effect, a weaker infiltration anda stronger runoff of these ions are to be expectedon these soils, in spite of low regional slope.

Factors involved in the hydrochemistry varia-bility of the Durazno Stream are: mineral com-ponent, particulate matter content, and nutrientlevel. The mineral component of the stream

water is strongly influenced by the stream dis-charge. The decreased concentrations of themajor ions and the EC during high flow condi-tion suggest that concentrations of solutes hadbeen diluted by the massive inflow of water ori-ginated from rainfalls. In the hydrograph, therepresentation of samplings obtained under highflow conditions showed distinct positions,however, these samples exhibited a similarbehavior on mineral components. The secondfactor composition can be explained taking intoaccount that some of the suspended solidsbelong to the organic matter component. Thesampling of August 1996 was done during arising limb of the hydrograph followingdrought. It showed higher concentrations andhigher loads of SS, DOC, and POC, suggestingthat erosive processes that take place in thebasin during the first storm hours. Bernal et al.(2002) found similar behavior for DOC concen-tration. During storm events, DOC increasesrapidly due to sediment remobilization proces-ses and carrier transport with soil particles(Honisch et al., 2002). The third factor is likelyrelated to decomposition processes of organicmatter leading to the release of ammonium andSRP. In March 1998 there was a long stagnant


Table 5. Loads of chemical variables (kg/day) estimated for the Durazno Stream for baseline flow and high flow conditions. Cargas de varia-bles químicas (kg/día) estimadas para el Arroyo Durazno en condiciones de caudal base y de alto caudal.

Baseflow condition High flow condition

mean min max mean min max

SS 171 32 573 14182 9718 22638N-NH4

+ 1.92 0.37 1.92 116 8 385N-NO3

- 2.04 0.18 2.04 83 53 128N-NO2

- 0.30 0.06 0.56 18 11 34SRP 1.63 0.36 3.54 110 62 179POC 5.90 0.59 13 548 270 832TOC 90 27 128 8912 2820 13688DOC 84 27 115 8364 2079 12856Ca+2 186 173 205 2279 1121 2949Mg2+ 134 94 134 1503 1021 1986Na+ 1464 1028 1478 17590 8416 21798K+ 78 63 78 3466 2522 4966HCO3

- 2972 2482 3448 55152 45852 70813SO4

2- 506 430 950 6961 5753 8485Cl- 1108 699 1108 7858 4601 10214

period, characterized by a high total runoff andhigh concentrations and loads of ammoniumand phosphate in the stream water. During thisperiod, litter decomposition might have initiallyreleased nutrients, which were then transportedto the stream by leaching. A similar observationwas reported by Villar et al. (2001) for marshes.During extended storm events over soils withlow permeability, the total runoff remains in thebasin for a long time; thus, nitrate in the drainflow tends to reduce to ammonium (Withers &Lord, 2002). The increase in orthophosphatecould be explained by changes in Eh-potential,which could produce a mobilization of phospha-te from the soils. While oxygen saturation inwater decreases, Fe+3 constituents will be redu-ced to Fe+2, thus loosing their phosphate-hol-ding capacity (Honisch et al., 2002).

According to the bi-dimensional plane definedby PC1 and PC3, higher negative scores mightcorrespond to worse water quality samples, butthese cases were not found in the present study.

Although calcium, sodium, and potassium areconsidered the major cations in drainage waters(Thompson & Troeh, 1980), their loads increa-sed in lower proportion than stream discharge.Instead, the loads of ammonium, nitrates, andSRP increased in around the same proportion.The input of nitrogen and phosphorus to streamwater due to runoff from range manure and agri-cultural activities (Freifelder et al., 1998; Nashand Halliwell, 2000), was also estimated in thisstudy for the Durazno Stream through the incre-ase in nutrient loads. A decreased infiltrationdue to low permeability would favor nutrientrunoff, thus increasing the vulnerability of theDurazno Stream to an increasing fertilization ofthe soils of its basin. The loads of suspendedsolids, POC and TOC increased in higher pro-portions than stream discharge, suggesting aninput by runoff that is related to the risk ofhydric erosion of the basin soils.

Taking into account the current point of viewon nutrient management in agricultural areas(Schröder et al., 2004), the lack of hydrologicalrecords in the present study area represents aserious inconvenient for the management of

nutrients, pesticides and other contaminatingagents. The values of stream discharge estima-ted in situ were similar to those estimated usingthe IUH model. Nevertheless, in future studies,the accuracy of estimations and statistical analy-ses could be improved by increasing the numberof discharge measurements in situ.

The individual components of the nitrogenand phosphorus cycles, and the estimation of theinputs of these elements into agro-ecosystemsare only partially known in the area of thePampas. Likewise, losses of nutrients in theseecosystems are practically unknown, not only inthe Pampas but also worldwide (Cassman et al.,2002). Therefore, for an efficient managementof nutrients, it is imperative to know these featu-res. The losses of nitrogen and phosphorus,herein estimated as the loads transported by thestream after rainfall events, represent just a por-tion of the total losses by the system. In anycase, such loads are an alert about the risk ofcontamination of surface waters. Taking intoaccount the expansion of agriculture and techno-logy in the Pampas area during the nineties(Viglizzo et al., 2002), the most efficient fertili-zation strategies should be promoted in order todiminish the nutrients’ load on the environment,thus minimizing the risk of contamination ofboth surface waters and water tables.

ACKNOWLEDGMENTS

We thank the Prefectura Naval Argentina fortheir logistic support during our sampling. Theauthors would like to thank Dr. E. Barrera Oroand two anonymous reviewers for their com-ments on an earlier version of the manuscript.

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INTRODUCCIÓN

Durante los últimos años se ha observado unaumento significativo de la contaminación desistemas fluviales como consecuencia del verti-do de efluentes industriales, ocasionando gravesproblemas al ambiente. A diferencia de los con-taminantes orgánicos, los metales como Cr, Cd y

Pb no se degradan, sino que pueden formar que-latos y complejos orgánicos que tienden a con-centrarse en los organismos vivos con un eleva-do efecto tóxico. Cr, Cd y Pb son contaminantesusualmente encontrados en efluentes industrialesde la Provincia de Santa Fe, Argentina. Los pro-cesos actualmente aplicados para la remoción demetales pesados de aguas contaminadas requie-

237

Eficiencia de dos macrófitas flotantes libres en la absorción de metales pesados

C. Paris1, H. Hadad1,2,3, M. A. Maine1,2 & N. Suñe1

1Química analítica, Facultad de Ingeniería Química, Universidad Nacional del Litoral. Santiago del Estero2829 (3000) Santa Fe, Argentina.2Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), [email protected]

RESUMEN

En una experiencia de invernadero, se evaluó la eficiencia de absorción de metales pesados de Salvinia herzogii de la Sota(Salviniaceae) y Pistia stratiotes L. (Araceae), cultivando conjuntamente ambas especies en soluciones de Cr, Cd, Pb y Cr +Cd + Pb (1 ppm de cada metal). Se midieron las concentraciones de metales en agua y sus contenidos en tejidos vegetales. Seestimaron las tasas de crecimiento y propagación relativas. Se realizaron análisis de la varianza para evaluar los efectos de losfactores empleados.El proceso de absorción se produjo fundamentalmente durante las primeras 24 horas. S. herzogii presentó una mayor bioacu-mulación total (raíces + hojas) de los metales. Para ambas especies, el contenido de metales en raíces fue superior al de lashojas. En raíces el contenido fue Pb > Cd > Cr, en hojas fue Cd > Pb > Cr y en vegetales totales (raíces + hojas) fue Pb > Cd >Cr (metales aislados) y Cd > Pb > Cr (metales combinados).Los metales combinados disminuyeron el crecimiento de las dos especies, debido probablemente a un efecto de sinergismo,pero sin afectar el proceso de absorción. El Cr afectó la TPR de S. herzogii, mientras que el Cd y la combinación de metalesafectaron la TPR de P. stratiotes.

Palabras clave: Salvinia herzogii, Pistia stratiotes, metales pesados, eficiencia.

ABSTRACT

In a greenhouse experiment, the uptake capacity of heavy metals by Salvinia herzogii Sota (Salviniaceae) and Pistia stratiotesL. (Araceae) was evaluated. Both species were grown together in Cr, Cd, Pb and Cr + Cd +Pb (1 ppm of each metal) solutions.Metal concentrations in water and metal content in plant tissues were measured. Relative growth and spread rates were calcu-lated. Analyses of variance were carried out to evaluate the effects of the factors. The absorption process occurred essentially during the first 24 hours. S. herzogii had a higher total bioaccumulation (roots +leaves) of the metals. In both species, the content of metals in plant tissues was greater in roots than in leaves. In roots the con-tent was Pb > Cd > Cr, in leaves was Cd > Pb > Cr, and in total plants (roots + leaves) it was Pb > Cd > Cr (isolated metals)and Cd > Pb > Cr (combined metals).A decrease on the growth of the two species was observed with combined metals, probably because of a synergistic effect, butwithout affecting the absorption process. Cr affected the RSR of S. herzogii while Cd and the combined metals affected the RSRof P. stratiotes.

Keywords: Salvinia herzogii, Pistia stratiotes, heavy metals, efficiency.


ren costos elevados que han llevado a la búsque-da de métodos alternativos. La utilización demacrófitas para la remoción de contaminantesde aguas tiene la ventaja de requerir menoresrecursos económicos y tecnológicos por lo cualpodrían ser utilizadas inclusive en países en víasde desarrollo. Numerosos trabajos han estudiadoel potencial y la capacidad que presentan diver-sas especies de macrófitas en la bioacumulaciónde metales (Makos & Hrncir, 1995; Vesk &Allaway, 1997; Lytle et al., 1998; Maine et al.,1999, 2001; Paris et al., 2000). Por ejemplo,Salvinia rotundifolia Willd. demostró una graneficiencia en el tratamiento de Pb (Banerjee &Sarker, 1997), S. herzogii de la Sota (Salvinia-ceae) y Eichhornia crassipes (Mart.) Solms(Pontederiaceae) resultaron excelentes bioabsor-bedores para Cd, Ni, Cu, Zn, Cr y Pb (Delgado etal., 1993; Schneider & Rubio, 1999) y Pistiastratiotes L. (Araceae) presentó una alta capaci-dad en el tratamiento de efluentes industrialescon varios metales (Satyakala & Kaiser, 1997;Selvaphathy et al., 1997; Maine et al., 2001). Enestos trabajos se estudió la capacidad de bioacu-mulación de una determinada especie en formaaislada. No obstante, en los ecosistemas natura-les estas especies crecen asociadas, ocurriendorelaciones interespecíficas entre ellas. La infor-mación disponible acerca del comportamiento ylas interrelaciones que se producen cuando dosmacrófitas crecen juntas, está orientada al estu-dio de la competencia entre especies (Agami &Reddy, 1990; Keddy et al., 1994; Dickinson &Miller, 1998; Hadad & Maine, 2001) y no seencuentran trabajos que realicen este estudio enpresencia de metales pesados.

El ecosistema del valle de inundación del ríoParaná Medio (Provincia de Santa Fe, Argentina)presenta una vegetación rica y abundante. Endicho ambiente, P. stratiotes y S. herzogii son,entre otras, las macrófitas flotantes libres depequeño tamaño que presentan una mayor abun-dancia. El objetivo de este trabajo fue evaluar laeficiencia en la absorción de Cr, Cd y Pb de estasdos especies, herramienta clave para su posibleempleo en sistemas de tratamiento de efluentes ocomo bioindicadores de contaminación.

MATERIALES Y MÉTODOS

Los vegetales se recolectaron de lagunas natura-les del valle de inundación del Río Paraná Medio(Argentina), teniendo en cuenta su aspecto, simi-litud de tamaño y longitud de raíces. En laborato-rio, las plantas se lavaron cuidadosamente. Cin-cuenta gramos de cada especie (peso húmedo) secolocaron en reactores plásticos con 7 litros deagua recolectada del mismo sitio donde se obtu-vieron las plantas. Las composición química delagua utilizada fue: pH = 6.87 ± 0.02, conductivi-dad = 164 ± 2 mS/cm, oxígeno disuelto =9.1 ± 0.5 mg/l, Ca

2+= 11.3 ± 0.6 mg/l, Mg

2+=

3.9 ± 0.6 mg/l, Na+

= 14.8 ± 1.0 mg/l, K+= 4.2 ±

0.4 mg/l, Cl- = 20.8 ± 1.2 mg/l, SO42-

= 16.8 ±1.8 mg/l, HCO3

-= 51.7 ± 0.8 mg/l, P = 58 ± 6

ug/l, N-NH4+ = 348.8 ± 22.3 ug/l,

N-NO2- = 2.2 ± 0.8 ug/l, N-NO3- = 389.4 ± 20.0ug/l. Las concentraciones de Cr, Cd y Pb seencontraron por debajo de los límites de detec-ción del método de medición (Cr < 0.001 mg/l,Cd < 0.002 mg/l, Pb < 0.01 mg/l).

No se realizó ningún pretratamiento al agua uti-lizada. El cultivo se realizó en invernadero durante17 días. Después de colocar las plantas en losreactores, transcurrió un período de tres días antesde agregar los contaminantes a fin de aclimatarlos vegetales a las condiciones de cultivo en elinvernadero. Luego se adicionó Cr(NO3)3. 9 H2O,Pb(NO3)2 y/o Cd(OH)2 a los reactores hasta obte-ner una concentración en agua de 1 mg/l de cadametal, de acuerdo al siguiente esquema:

P. stratiotes + S. herzogii + Agua + CrAgua + Cr

P. stratiotes + S. herzogii + Agua + CdAgua + Cd

P. stratiotes + S. herzogii + Agua + PbAgua + Pb

P. stratiotes + S. herzogii + Agua + Cr + Agua + Cr + Cd + Pb* Cd + Pb*

P. stratiotes + S. herzogii + Agua *(1 mg/l de cada metal)

Los reactores se dispusieron por duplicadoy se midieron tres réplicas de cada variable

238 Paris et al.

analizada. Se controló el nivel de agua en losreactores a fin de reponer pérdidas por evapo-transpiración, manteniendo el volumen cons-tante. Durante la experiencia la temperaturamedia diaria varió entre 25 y 30 ºC y el foto-período fue natural. El cultivo se realizó en elmes de mayo de 2001. En forma periódica secontroló el pH, el cual varió entre 6.,3 y 7.1.Se realizaron muestreos del agua de los reac-tores a las 0, 0.5, 1, 2, 8 y 24 horas, y a los 2 y17 días. Se determinó la concentración de Cr,Cd y Pb en las muestras de agua por espectro-fotometría de absorción atómica.

Se examinaron diariamente los recipientespara observar el estado de las plantas y determi-nar si se evidenciaban síntomas de fitotoxici-dad. Al finalizar la experiencia a los 17 días, losvegetales fueron extraídos y lavados.

Para obtener la biomasa seca, las plantas sesepararon en parte aérea (hojas y estolones) yparte sumergida (raíces), y se llevaron a estufa auna temperatura de 75-80 ºC hasta peso cons-tante. Sobre las muestras secas se realizó unadigestión en caliente utilizando una mezcla deHCl: HNO3: HClO4 (5:3:2). Las concentracio-nes de metales en las partes aéreas y sumergidasse midieron por espectrofotometría de absorciónatómica (Perkin Elmer 5000) con longitudes deonda de Cr: 357.9 nm, Cd: 228.2 nm y Pb:282 nm y utilizando cámara de grafito. El con-tenido de metales de las partes aéreas y sumer-gidas de cada especie se obtuvo multiplicandola concentración de cada metal de cada partepor el peso seco correspondiente.

Se calculó la tasa de crecimiento relativosegún la ecuación de Hunt (1978): R = (lnW2- ln W1)/ (T2 - T1), donde R = tasa de cre-cimiento relativo, W1 y W2 = pesos secos ini-cial y final, respectivamente, (T2 - T1) = tiem-po de experimentación. Además, se determinóla tasa de propagación relativa (TPR) según lafórmula de Dickinson y Miller (1998): TPR =[(cobertura final - cobertura inicial) / cober-tura inicial] / nº de días. Dicha tasa mide elgrado de propagación espacial a partir de lamedición de la cobertura dentro de cada reac-tor. La cobertura se calculó midiendo la

superficie que ocuparon los vegetales dentrode cada reactor en relación proporcional conla superficie total del reactor.

Con el propósito de evaluar los efectos delos distintos factores utilizados se realizaronanálisis de la varianza (ANOVA) de 1, 2 y 3factores. Para el contenido de metales en plan-tas, se aplicó ANOVA de tres factores: trata-mientos con metales (4 niveles: Cr, Cd, Pb ymetales combinados), partes vegetales (2 nive-les: raíces y hojas) y especies (2 niveles:S. herzogii y P. stratiotes). Para las variables Ry TPR se utilizó ANOVA de 2 factores, los cua-les fueron: tratamientos con metales y espe-cies. Para la variable concentración de metalesen agua se aplicó ANOVA de un factor: trata-miento con metales. Para la variable conteni-dos finales de metales por especie, los factoresfueron tratamientos con metales y especies.

Cuando existieron diferencias entre los nive-les de cada factor se aplicó el Test de RangosMúltiples de Duncan para diferenciar medias.Para corroborar la normalidad de los datos seaplicó previamente el Test de Bondad deAjuste. La normalidad de los residuales se rea-lizó gráficamente. Se utilizó el Test de Bartlettpara corroborar la homocedasticidad de lasvarianzas (Walpole et al., 1999). Un nivel dep<0.05 se utilizó en todas las comparaciones.Los análisis estadísticos se realizaron con elsoftware Statgraphics Plus 3.0.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

El proceso de remoción de Cr, Cd y Pb se llevóa cabo principalmente durante las primeras24 horas (Fig. 1). La velocidad de absorciónfue signif icativamente menor para el Cr encomparación con el Pb y Cd. Las concentracio-nes de Cr, Cd y Pb en agua decrecieron marca-damente durante las 2 primeras horas de con-tacto, alcanzándose porcentajes de remociónpróximos al 60 %, tanto en el reactor con meta-les combinados como en los reactores con losmetales aislados. A las 2 horas de contacto, lasvelocidades de remoción de los tres metales

Eficiencia de dos macrófitas flotantes libres en la absorción de metales pesados 239

fueron significativamente menores en los reac-tores con los metales combinados (Fig. 1b),debido probablemente a un fenómeno de com-petencia por los sitios de absorción. En losreactores control se observó una pequeña dis-minución durante las dos primeras horas que sedebería probablemente a la precipitación de losmetales en forma de hidróxidos.

Los porcentajes de remoción a las 24 horasfueron: Cr: 64 %, Cd: 84 % y Pb: 90 % para losmetales aislados y Cr: 63 %, Cd: 77 % y Pb:90 % para los metales combinados. La veloci-dad de remoción de metales por las macrófitasindicaría que el principal mecanismo es laabsorción, tanto de hojas como de raíces.Schneider & Rubio (1999) demostraron a escalade laboratorio que la biomasa seca de variasespecies de macrófitas resultaron excelentesbioasorbedores de metales pesados, proponien-do que el proceso de absorción respondía fun-damentalmente a la isoterma de Lagmuir. Enuna experiencia de 5 días de duración utilizandoSalvinia rotundifolia puesta en contacto con

1.8 ppm de Pb se registró una remoción final dePb en agua de un 95 % (Banerjee & Sarker,1997). En otra experiencia realizada para eva-luar la eficiencia de P. stratiotes para absorberCr a concentraciones de 0.5, 1 y 5 ppm seencontró una remoción de aproximadamente90 % transcurridos 5 días para los tres trata-mientos (Sen et al., 1987). En dichos trabajos sepropone a estas especies como métodos biotec-nológicos efectivos para el tratamiento de des-echos industriales que contengan estos metales.A las 48 horas y al final de la experiencia(17 días), las concentraciones en agua de los tresmetales estudiados, se encontraron en los límitesde detección del método de absorción atómica.

Debido a que la concentración de metales envegetales y la biomasa de cada parte vegetalfueron diferentes entre las especies, y a fin delograr una mejor comparación de la eficienciaen la bioacumulación de los metales, se compa-ró el contenido de los mismos en lugar de susconcentraciones. Al analizar dichos contenidosse encontró que se produjo una acumulación

240 Paris et al.

Figura 1. Variación en función del tiempo de las concentraciones de metales en agua (mg/l). Aislados: 1a. Combinados: 1b.Variation as a function of time of metal concentrations in water (mg/l). Isolated: 1a. Combined: 1b.

significativamente mayor en las raíces (Fig. 2),coincidiendo con lo hallado por otros autores(Sen et al., 1987; Sen & Bhattacharyya, 1994;Banerjee & Sarker, 1997; Satyakala & Kaiser,1997). Se hallaron diferencias significativasentre los contenidos de los diferentes metalesen las raíces de las especies estudiadas, siendoel Pb el metal que se acumuló en mayor canti-dad. No existieron diferencias significativas enel contenido de metales de las raíces entre lasespecies vegetales. La presencia de más de unmetal en el reactor, no influyó en el contenidode los metales en las raíces.

En hojas, se determinó una diferencia estadís-ticamente significativa en el contenido de losdistintos metales entre las especies evaluadas.S. herzogii presentó una mayor capacidad debioacumulación de metales en hojas tanto en losreactores expuestos a los metales aislados comocombinados (Fig. 2b). Para los contenidos en

hojas existieron diferencias significativas entrelos diferentes metales, siendo el Cd el metal quese acumuló en mayor medida, lo que podríaindicar que la velocidad de transporte desde lasraíces hacia las hojas sería mayor que la de losotros metales. Similares resultados se obtuvie-ron con cuatro especies emergentes cultivadasen contacto con un efluente proveniente de unamina (Stoltz & Greger, 2002). Las dos especiespresentaron la misma capacidad de bioacumula-ción de metales en hojas cuando éstos se encon-traron en forma combinada y en forma aislada.

Analizando el contenido de metal bioacumu-lado en toda la planta (raíces + hojas) (Fig. 3),se observó que S. herzogii presentó una capaci-dad de bioacumulación de metales significati-vamente mayor que P. stratiotes. El Cr se acu-muló en una cantidad signif icativamentemenor que el Cd y Pb, y la presencia de losotros metales en solución no influyó en labioacumulación de los metales estudiados.

No se observaron síntomas visibles de fitoto-xicidad, mostrando las dos especies estudiadasuna buena adaptación a las condiciones de expe-


Figura 2. Contenidos iniciales y finales de metales (mg) enraíces (2a) y hojas (2b) de Salvinia herzogii y Pistia stratiotes.La mitad derecha de la figura corresponde al cultivo de meta-les combinados. Initial and final metal contents (mg) in roots(2a) and leaves (2b) of Salvinia herzogii and Pistia stratiotes.The right half of the graph corresponds to the culture of com-bined metals.

Figura 3. Contenidos finales (17 días) de metales (mg) envegetales totales (raíces + hojas) de Salvinia herzogii y Pistiastratiotes. La mitad derecha de la figura corresponde al cultivode metales combinados. Final (17 days) metal contents (mg)in total plants (roots + leaves) of Salvinia herzogii and Pistiastratiotes. The right half of the graph corresponds to the cultu-re of combined metals.

rimentación. Las tasas de crecimiento relativofueron positivas para las dos especies (Tabla 1).Sin embargo, Banerjee & Sarker (1997) obtuvie-ron tasas de crecimiento relativo negativas paraS. rotundifolia después de estar en contacto conPb durante 6 días. No se encontraron diferenciassignificativas en el crecimiento entre S. herzogiiy P. stratiotes para un mismo tratamiento, excep-to para el Cd que afectó la tasa de crecimientode P. stratiotes. Entre los distintos tratamientosse observaron diferencias significativas, siendola tasa de crecimiento del reactor con metalescombinados significativamente inferior al con-trol biológico. Esto indicaría que el crecimientode las plantas se vio afectado por la presencia delos tres metales combinados, lo cual produ-ciría un efecto de sinergismo. Jana & Choud-huri (1984) y Sarkar & Jana (1987) hallaronque los efectos tóxicos debidos a un sinergismofueron superiores a los efectos de los metalesaislados para otras macrófitas.

En relación con la TPR, se observó queP. stratiotes presentó mayores valores queS. herzogii (Tabla 1). Dado que las dos especiesmostraron una tasa de crecimiento similar, losresultados de la TPR obtenidos para P. stratiotesno se deberían en realidad a una mayor propaga-

ción producida por un gran desarrollo de lasplantas sino que podrían atribuirse a la disposi-ción que adoptan sus hojas. Los reactores con-trol presentaron mayores valores de TPR que lostratamientos con metales. Para S. herzogii el Crfue el metal que más afectó su tasa de propaga-ción, mientras que para P. stratiotes fueron elCd, Pb y la combinación de metales.

CONCLUSIONES

Las dos especies estudiadas han demostrado sereficientes para la remoción de metales en siste-mas acuáticos, tanto cuando éstos se dispusie-ron aislados como combinados.

El proceso de absorción de metales se llevó acabo principalmente durante las primeras 24 ho-ras. En los casos analizados se encontró que alfinal de la experiencia la remoción de los conta-minantes fue cercana al 100 %.

En ambas especies la bioacumulación se pro-dujo fundamentalmente en las raíces. En estosórganos el contenido de metales fue Pb > Cd >Cr, en hojas fue Cd > Pb > Cr y en vegetalestotales (raíces +hojas) fue Pb > Cd > Cr (metalesaislados) y Cd > Pb > Cr (metales combinados).

242 Paris et al.

Tabla 1. Tasas de crecimiento y propagación relativa (R y TPR) de las especies estudiadas en los reactores tratamientos y control biológico(Media ± D. S.). Diferentes letras representan diferencias significativas. En TPR las diferencias están representadas por separado para cadaespecie. Relative growth and spread rates (R and RSR) of the studied species in treatment and biological control reactors (Mean ± S. D.).Different letters represent significant differences. In RRS the differences are presented separately for each species.

S. herzogii P. stratiotes

Tratamientos R

Cr 0.034 ± 0.002 a 0.024 ± 0.003 aCd 0.022 ± 0.002 a 0.018 ± 0.002 bPb 0.033 ± 0.002 a 0.024 ± 0.005 a

Cr + Cd + Pb 0.014 ± 0.003 b 0.034 ± 0.003 aControl 0.019 ± 0.005 b 0.025 ± 0.003 a

TPR

Cr 0.002 ± 0.0005 a 0.042 ± 0.005 aCd 0.008 ± 0.0003 b 0.026 ± 0.005 b Pb 0.004 ± 0.0002 b 0.033 ± 0.007 b

Cr + Cd + Pb 0.005 ± 0.0003 b 0.012 ± 0.0030 bControl 0.024 ± 0.001 c 0.044 ± 0.002 a

S. herzogii presentó una mayor capacidad debioacumulación total (raíces + hojas) siendomejor competidor por los metales en compara-ción con P. stratiotes.

Las tasas de crecimiento relativo fueron posi-tivas, lo cual demostró una buena adaptaciónpor parte de los vegetales a las condiciones deexperimentación.

Efectos debidos a un sinergismo en el procesode absorción de los metales en el reactor con meta-les combinados afectaron el crecimiento de lasplantas, pero sin causar la muerte de los vegetales.

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INTRODUCTION

Macroinvertebrates play fundamental roles instream ecosystems, being consumers at interme-diate trophic levels and thus serving as channelsby which bottom-up and top-down forces aretransmitted (Wallace & Webster, 1996).Different food sources utilized by macroinverte-brates include: the epilithic layer that grows onthe surfaces of substrates (consumed by scra-pers); the coarse detritus, composed mainly byleaves falling down from riparian vegetation(consumed by shredders); the fine detritus,

either deposited on the substrate (consumed bygatherers) or suspended in the water column(consumed by filterers); and finally, live ani-mals (consumed by predators).

The functional composition of macroinverte-brate communities, quantified as the proportionsof these different functional feeding groups(FFGs), has important implications for ecos-ystem functioning (Minshall et al., 1983).Although the concept of FFG has been largelyquestioned given that most macroinvertebratesshow a high plasticity in the use of food resour-ces (Dangles, 2002), the classification of

245

Multiscale variation in the functional composition of streammacroinvertebrate communities in low-order mountain streams

Luz Boyero

Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC), José Gutiérrez Abascal 2, 28006 Madrid, SpainPresent address: School of Tropical Biology, James Cook University, Townsville, Qld 4811, AustraliaE-mail: [email protected]

ABSTRACT

Although it has been shown that the structure and taxonomic composition of macroinvertebrate communities vary dependingon multiple spatial scales, multi-scale variation of community functional composition has not been examined; despite the fun-damental role of this functional composition for many ecosystem processes. In this study, functional composition of macroin-vertebrate communities, in terms of the relative abundances of the different functional feeding groups, was examined in twostreams in Central Spain. Differences in functional composition were found at every scale, but mostly at the segment, riffle,and sample scales, as previously observed for other community characteristics. This study highlights the necessity of multisca-le designs for the study of ecological patterns and processes in streams.

Keywords: Functional feeding groups; spatial scales; macroinvertebrates.

RESUMEN

Aunque se ha demostrado que la estructura y la composición taxonómica de las comunidades de macroinvertebrados varíansegún la escala espacial, no existe ningún estudio a múltiples escalas sobre la composición funcional de las comunidades, apesar del papel fundamental de esta composición funcional en muchos procesos del ecosistema. En este estudio se examina lacomposición funcional de las comunidades de macroinvertebrados, en términos de la abundancia relativa de los diferentesgrupos funcionales, en dos ríos del centro de España. Se encontraron diferencias en la composición funcional a todas lasescalas consideradas, pero la mayor variación ocurrió a las escalas de segmento, rápido y muestra, de forma similar a otrascaracterísticas de la comunidad estudiadas previamente. Este estudio enfatiza la necesidad de realizar diseños a múltiplesescalas para comprender los patrones y procesos ecológicos que tienen lugar en los sistemas fluviales.

Palabras clave: Grupos tróficos funcionales; escalas espaciales; macroinvertebrados.


macroinvertebrates in FFGs is still highly usefulto describe communities functionally, especiallyto compare stream sites of different size, ripa-rian vegetation, physicochemical characteristics,etc. This is evidenced in that the RiverContinuum Concept (RCC), which predictschanges in community functional compositionwith stream size (Vannote et al., 1980), stillremains as the main paradigm in stream ecology.

Ecological patterns and processes in streamshave been shown to vary at multiple spatial sca-les, between and within streams (e.g. Boyero &Bailey, 2001; Boyero & Bosch, 2002, 2004;Boyero, 2003). However, there have been veryfew attempts of studying how the functionalcomposition of macroinvertebrate communitieschanges with spatial scale. The aim of this studywas to compare the functional composition ofmacroinvertebrate communities (in terms ofrelative abundances of the different FFGs) atmultiple spatial scales, from the basin to thesample, in two streams in Central Spain.

METHODS

This study was conducted in Peñalara andBarranca streams, both mountain streams loca-ted in the Sierra de Guadarrama, Madrid, CentralSpain. Riparian vegetation at Peñalara basin istypical of alpine meadows above 1850 m, withsparse Cytisus scoparius and Juniperus commu-nis, and Pinus sylvestris below 1900 m. AtBarranca basin, riparian vegetation consists ofPinus sylvestris above 1500 m. The bioclimaticregion is the Mediterranean, with a mean annualtemperature of 4-13ºC and annual precipitationof 600-1000 mm, but the altitude of these moun-tain streams makes them more similar to tempe-rate streams. The geological nature of the area,predominantly composed of Paleozoic igneousand metamorphic bedrock, makes the waterslightly acid, with pH about 6. The substrate ofPeñalara and Barranca streams is dominated bycobbles (54-256 mm), followed by gravel (2-54mm), sand (< 2 mm) and boulders (> 256 mm),which are often covered by moss.

Macroinvertebrates were sampled from rifflehabitats at an altitude of 1583-2034 m above sealevel in the summer of 2000 (from middle June tolate July). The 18 studied riffles had a length,mean channel width, water depth, current velo-city and water temperature that varied between4.3-19.1 m, 0.4-4.9 m, 4.3-12.0 cm, 6.3-33.3cm s-1 and 11.0-17.7ºC, respectively.

Samples were taken in a nested design, withfive successive spatial scales: basin (scale of103 m), segment (scale of 102 m), riffle (scale of101 m), section (scale of 100 m) and sample(scale of 10-1 m). Three segments at each basin,three riffles at each segment, three sections ateach riffle, and three samples at each sectionwere randomly selected. This design allowed esti-mating the components of variance associatedwith each of the five successive spatial scales.Samples were taken with a modified Surber sam-pler of 15 x 15 cm (see Boyero, 2003, for moredetails on sampling methods) and preserved in4 % formaldehyde. Macroinvertebrates were sor-ted, identified, and allocated to a FFG (scrapers,shredders, gatherers, filterers and predators;sensu Wallace & Webster, 1996), based on Tachetet al. (1987). Taxonomic resolution was speciesor genus when possible (Ephemeroptera,Plecoptera, Coleoptera, Heteroptera, Mega-loptera, Hydracarina, and some Trichoptera andDiptera), otherwise family (some Trichoptera andDiptera) or lowest taxonomic level (Odonata,Tricladida, Hirudinea, Oligochaeta and Gastro-poda). Although identification to species level isdesirable, Gayraud et al. (2003) showed thatfunctional descriptions of macroinvertebratecommunities (including allocation into FFGs) atthe genus and family levels were similar to thosederived at the species level, reflecting a hightaxonomic constraint in the evolution and theactual organization of biological traits in streammacroinvertebrates. Thus, identifications at thegenus or family levels allow realistic functionaldescription of lotic macroinvertebrate communi-ties (Dolédec et al., 2000; Gayraud et al., 2003).

The variables considered were the relativeabundances of the different FFGs, that is, thepercentage of individuals of each FFG in

246 L. Boyero

the sample, which were arcsin (�x) transformedto attain the assumptions of parametric analysis.After transformation, the variables were testedfor normality using the Kolmogorov-Smirnovtest, and for homocedasticity using the Bartletttest. A nested MANOVA was used to test for dif-ferences in the relative abundances of the fiveFFGs between streams, segments within stre-ams, riffles within segments, and sections withinriffles. The variance components (i.e. the per-centage of variation accounted by each spatialscale) were considered, given that the high diffe-rences in number of replicates among scalescould lead to an erroneous interpretation ofresults based only on probability values. Thesample scale constitutes the error term of theanalysis, so only the percentage of varianceaccounted by this scale (but not the probabilityvalue) can be calculated. Given that the MANO-VA was significant, a protected ANOVA wasperformed for each variable (that is, for the rela-tive abundance of each FFG), to analyze the pat-terns of variation of each FFG independently.The analyses were performed with the GLMmodule of Statistica 5.5, StatSoft Inc.

RESULTS

A total of 82 macroinvertebrate taxa werecollected and identified, from the insect ordersEphemeroptera, Plecoptera, Trichoptera,Diptera, Coleoptera, Heteroptera, Odonata, andMegaloptera, and the non-insect groupsHydracarina, Tricladida, Hirudinea, Oligochaetaand Gastropoda (a list of all taxa can be found inBoyero, 2003). The most abundant FFG was thegatherers (average of 64 % of individuals in thesamples), followed by shredders (14 %), preda-tors (11 %), scrapers (9 %), and filterers (3 %).

The nested MANOVA was highly significantfor all the spatial scales: basin (Wilks’ �=0.14,F5,50=59.89, p<0.0001), segment (Wilks’�=0.07, F20,167=10.07, p<0.0001), riffle (Wilks’�=0.03, F60,238=4.73, p<0.0001), and section(Wilks’ �=0.03, F180,253=1.42, p=0.0049). Wheneach FFG was analyzed separately by an inde-

pendent ANOVA, different patterns of variationat multiple scales appeared (Table 1, Fig. 1),although there were also some patterns commonto all FFGs: variation at riffle scale was always

Functional composition of stream macroinvertebrate communities in mountain streams 247

Table 1. Variability in the relative abundance of each macroinverte-brate FFG as shown by nested ANOVAs including the spatial scalesof basin, segment (nested within the basin), riffle (nested within thesegment), section (nested within the riffle), and sample (which cons-titutes the error term of the analysis). For each spatial scale, thedegrees of freedom, mean square, F statistic, level of significance,and percentage of variance accounted by each spatial scale, areshown. Variabilidad en la abundancia relativa de cada grupo funcio-nal de macroinvertebrados FFG según se muestra mediante ANOVAsanidados que incluyen las escalas espaciales de la cuenca, segmen-tos (agrupados por cuenca), tramos (agrupados por segmento), sec-ciones (agrupadas por tramos), y muestras (que constituyen el térmi-no de error del análisis). Para cada escala espacial se muestran losgrados de libertad, el cuadrado medio, el estadístico F, el nivel designificación, y el tanto por ciento de la varianza explicada.

df MS F p % Var

ScrapersBasin 1 1.34 10.68 0.0309 8Segment 4 0.13 1.56 0.2466 0Riffle 12 0.08 7.53 <0.0001 35Section 36 0.01 0.83 0.7389 0Sample / error 108 0.01 57

ShreddersBasin 1 0.44 2.60 0.1821 0Segment 4 0.17 4.87 0.0144 17Riffle 12 0.03 2.28 0.0278 3Section 36 0.02 0.68 0.9066 0Sample / error 108 0.02 80

CollectorsBasin 1 1.43 2.92 0.1624 0Segment 4 0.49 9.16 0.0012 35Riffle 12 0.05 2.60 0.0133 8Section 36 0.02 0.79 0.7902 0Sample / error 108 0.03 57

FilterersBasin 1 0.21 4.79 0.0938 0Segment 4 0.04 1.01 0.4383 0Riffle 12 0.04 2.38 0.0219 17Section 36 0.02 1.56 0.0409 13Sample / error 108 0.01 70

PredatorsBasin 1 0.05 0.30 0.6132 0Segment 4 0.17 4.41 0.0201 21Riffle 12 0.04 2.56 0.0145 11Section 36 0.02 0.97 0.5255 0Sample / error 108 0.02 68

248 L. Boyero

Figure 1. Percentage of total abundance represented by each FFG, at basin, segment, and riffle scales. Basin 1 is the Peñalara stre-am; basin 2 is the Barranca stream. Tanto por ciento de la abundancia total representada por cada FFG, a escala de cuenca, seg-mento y tramo. La cuenca 1 es el arroyo Peñalara, la cuenca 2 es el arroyo Barranca.

significant, and variation at sample scale wasalways high (57-80 % of total variance).Variation was also high at basin scale for scra-pers, at segment scale for shredders, gatherersand predators, and at section scale for filterers.

DISCUSSION

The variation of the different FFGs at differentspatial scales can be explained by their mode ofsearch for their food resources, together withthe environmental variability at those scales. Forexample, variation of shredders, gatherers andpredators at segment and riffle scales can berelated to their active search for food resources(leaf patches, deposited fine detritus patches,and prey items, respectively). These animals areconstantly moving, and the distances traveleddepend on how sparse are their food sourcesdistributed. When food sources are more hetero-geneous, individuals can travel long distancesuntil they find a suitable patch.

Scrapers were the only group that varied atbasin scale, being much more abundant atPeñalara than Barranca stream (14 % versus4 % of the total number of individuals). This canbe due to the fact that Peñalara stream receivesmuch more solar energy, given that riparianvegetation is scarce, so periphyton is moreabundant in this stream. Filterers varied at asmall scale (section), and this could be relatedto the distribution of water velocity, which alsovaries at small scales in these streams (Boyero,2003). Filterers feed on suspended fine particu-late organic matter, which is transported by thecurrent, and thus these organisms usually selectareas of fast current, which provides more or-ganic matter in a shorter period of time(e.g. Georgian & Thorp, 1992).

The general characteristics of macroinverte-brate communities (abundance, taxon richness,evenness) and their taxonomic compositionhave also been demonstrated to change withspatial scale (Downes et al., 1993; Townsend etal., 1997; Boyero & Bailey, 2001; Li et al.,2001; Boyero, 2003). Those studies showed that

multiscale studies are essential for the identifi-cation of scales at which ecological patterns canbe detected in streams. Moreover, the dynamicsof macroinvertebrate communities are alsodependent on spatial scale, as shown formacroinvertebrate drift (Boyero & Bosch, 2002)or for the process of stone recolonization(Boyero & Bosch, 2004). The present studyillustrates that studies at multiple spatial scalesare also essential for relating patterns and pro-cesses, given that the functional composition ofmacroinvertebrate communities is directly rela-ted to stream processes. The relative abundancesof the different FFGs are main characteristics ofmacroinvertebrate communities with importantimplications at ecosystem level (Ramírez &Pringle, 1998), and thus directly relate commu-nity structure with ecosystem functioning.

The River Continuum Concept (RCC) pre-dicts that community functional compositionchanges with stream size, with shredders andgatherers being dominant in low-size forestedstreams, scrapers and gatherers in medium-sizedstreams, and gatherers and filterers in largerstreams (Vannote et al., 1980). However, thisstudy shows that variation in functional compo-sition also occurs at much smaller scales, at leastwithin low-order streams similar to the streamsstudied here, where functional composition canvary at segment, riffle, and within-riffle scales.This implies the convenience of developing mul-tiscale designs for the study of organic matterprocessing and, consequently, of many ecos-ystem processes, in streams. For example, Royer& Minshall (2003) showed that leaf processingin streams is scale-dependent and that factorscontrolling processing rates largely depend onthe spatial scale of study. They presented a hie-rarchical framework relating constraints on leafprocessing to specific spatial scales, which allo-wed the development of scale-specific predic-tions of how environmental changes could affectleaf processing. It would be desirable to developsimilar multi-scale frameworks to study the dif-ferent ecosystem processes, and the distributionpatterns of the organisms involved in those pro-cesses, in order to understand the relationships

Functional composition of stream macroinvertebrate communities in mountain streams 249

between community structure and ecosystemfunctioning in streams.

ACKNOWLEDGEMENTS

Richard G. Pearson, Jaime Bosch and twoanonymous referees provided useful commentson an earlier version of the manuscript. Theauthor was supported by a postdoctoral grantfrom the Secretaría de Estado de Educación yUniversidades (MECD, Spain) co-financed bythe European Social Fund.

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250 L. Boyero

INTRODUCTION

The ability to predict aquatic invertebrate commu-nities from environmental information is useful forthe management of aquatic ecosystems. Hence theexistence of so many studies aimed at finding the

best predictors for the communities of each systemor key groups. Environmental conditions of riversexhibit longitudinal changes. Vannote et al. (1980)underlined the importance of such gradients in theorigin and use of energy sources and for the func-tional feeding groups of macroinvertebrates.

251

Do different sites in the same river have similar Trichopteraassemblages?

M. J. Feio1,2, R. Vieira-Lanero3 & M. A. S. Graça1

1Dept. Zoology & IMAR, University of Coimbra, Largo Marquês de Pombal, 3004-517 Coimbra, Portugal3Dept. Animal Biology, University of Santiago de Compostela, 15782 Santiago de Compostela, SpainCorresponding autor: [email protected]

ABSTRACT

During the summer of 2001, trichoptera larvae were sampled with a kick-net in 15 sites belonging to 3 rivers of the MondegoRiver basin, in central-north Portugal. Simultaneously, 42 environmental variables were evaluated for each site. Twenty fivespecies and genera of caddisflies were identified. The objective was to assess if trichoptera assemblages within a river tendedto be more similar among each other than between rivers, giving the physical continuity of the habitat. Localities showed lowsegregation between all samples (MDS, CLUSTER and ANOSIM). The Alva River samples had the higher number of taxa andanimals while the Ceira River samples had the lowest values. In terms of environmental characteristics, PCA showed highsimilarities between samples of the same river. However there was not total segregation of rivers. BIOENV analysis identifiedthe set of parameters that best explain trichopteran associations per river. For the rivers, these variables were all related to habi-tat (e.g. pool quality, depth, substrate quality). The differences between the Alva and Ceira rivers seem to be related to the dete-rioration of the water quality in the Ceira river (increasing levels of sulphate, chloride and % of industrial, urban and degradedareas), which increased down the river.

Keywords: Trichopteran assemblages, biotic similarities, environmental continuity.

RESUMEN

Durante el verano de 2001 se capturaron larvas de tricópteros en 15 puntos de muestreo pertenecientes a 3 ríos de la cuencahidrográfica del Mondego, en el centro-norte de Portugal. Los muestreos fueron realizados con una red de mano (tipo “kick-net”) y, simultáneamente, se evaluaron 42 variables ambientales para cada localidad. En total fueron identificadas 25 espe-cies de tricópteros. El objetivo del estudio era evaluar si, dada la continuidad físico-química del habitat, las asociaciones detricópteros de las localidades situadas en un mismo río son más semejantes entre sí que las pertenecientes a localidades deríos diferentes. Los locales se presentaran poco segregados de acuerdo con los análisis MDS, CLUSTER y ANOSIM. Lasmuestras del río Alva tuvieron un número más elevado de taxa y animales mientras que las muestras del río Ceira tuvieron losvalores más bajos. Desde el punto de vista ambiental el PCA reveló que las muestras de un mismo río eran más semejantesentre si. Sin embargo, no hubo segregación completa de ríos. El análisis BIOENV identificó el grupo de parámetros que mejorexplican las asociaciones de tricópteros por río. Para los ríos, esas variables estaban todas relacionadas con el hábitat (e.g.,calidad de las zonas lénticas, calidad de substrato y profundidad). Las diferencias entre los ríos Alva y Ceira parecen ser debi-das al empeoramiento de la calidad de las aguas del río Ceira (mayores niveles de sulfato, cloro y porcentaje de degradaciónindustrial y urbana) que aumentan río abajo.

Palabras clave: Comunidades de tricópteros, similitudes bióticas, continuidad ambiental.


Some studies investigate the influence of speci-fic parameters separately, on the distributionand abundance of macroinvertebrate assembla-ges. For instance, the watershed vegetation(Hawkins, 1988), or land use (Corkum, 1990),were shown to affect riverine invertebrates.Alternatively, other studies analyse large sets ofvariables to select the most important for pre-dicting biological assemblages. Variables suchas distance to source, altitude, substrate, currentvelocity, or slope have been selected as relevantand used in the development of many predictivemodels (Bailey et al., 1998; Reynoldson et al.,1997; Wright, 1995; Wells et al., 2002).

Nevertheless, in all studies a certain amountof variability of the fauna is left unexplained,probably due to the difficulty of covering all ofthe natural complexity of the streams or due tonatural variability. The hypothesis underlyingthe present work is the concept of a river as adiscrete entity showing, in consequence, higherbiotic similarities among stretches of the sameriver than among stretches of different rivers. Totest this hypothesis we analysed trichoptera

assemblages at multiple sites located in severalrivers of the Mondego Basin. We verified whe-ther the ordination of sites in terms of trichopte-ra composition matched the ordination of sitesin terms of environmental conditions and identi-fied the smaller combination of environmentalvariables that best distinguished the rivers interms of caddisfly assemblages.

Trichoptera were selected because of their highabundance and diversity in rivers and their distri-bution through a very wide range of freshwaterhabitats and in functional groups (Faessel, 1985;Morse, 1997). A high number of species (126)and families (20) had been previously reported inthe Mondego River Basin by Terra (1994).

METHODOLOGY

Study area and sampling sites

The Mondego is the largest entirely Portugueseriver, located in the centre of Portugal between39º 46´ and 40º 48´N and 7º 14´and 8º 52´W

252 Feio et al.

Figure 1. Location of the Mondego catchment in Portugal and sampling sites in the Alva, Ceira, and Mondego rivers, in July 2001.Localización de la cuenca del río Mondego en Portugal y puntos de muestreo en los ríos Alva, Ceira y Mondego en Julio de 2001.

(Lima & Lima, 2002). The river flows approxi-mately from NE to SW through 227 km, betweenSerra da Estrela and the Atlantic Ocean atFigueira da Foz (Marques et al., 2002). The high-est altitude in the drainage basin is 2000 m inSerra da Estrela, and the average altitude is 375m. The mean annual precipitation in the basin is1130 mm and the mean annual temperature 13ºC,with smaller amplitudes near the coast thaninland (Lima & Lima, 2002). The hydrologicalbasin covers around 6670 km2 (Marques et al.,2002) with a high variability of soil occupation.

The rivers selected for this study were theMondego and 2 tributaries: the Ceira and theAlva (southern tributaries). These rivers havealmost parallel courses through the middle andupper regions of the basin (Fig. 1) and are invery similar geological areas (schist and grani-tes) with good vegetation cover. The areas cove-red by the studied stretches of the three riversare mountain areas with an annual precipitationbetween 600 and 1000 mm, which correspondsto 75 days of rain per year.

The 3 rivers were sampled in summer 2001(July) in several sites (Fig. 1). The Ceira Riverwas sampled in 5 sites (C1 to C5, with distan-ces to source between 52 and 103 km, respec-tively), the Alva River was sampled in 6 sites(A1 to A6, with distances to source between26 and 116 km, respectively) and the MondegoRiver in 4 sites (M1 to M4, distances to sourcebetween 33 and 99 km).

Field and laboratory work

Invertebrates, including trichoptera larvae, werecollected by means of 3 minutes kick-net sam-pling per site using a hand net with 0.3 x 0.3 mopening and 0.5 mm mesh size. Samples weretaken along a transect of each river covering allmicro-habitats in the site (e.g. different grainsize categories, presence of aquatic vegetation,riffles and pools), preserved in 4 % formalin,sorted, and preserved again in 70 % alcohol.

Trichoptera were generally identified to spe-cies level. When larvae were too young to becorrectly identified to species level and more

than one species of the same genera were pre-sent, individuals were identified to the genuslevel. A species was considered present in a sitewhen more than one individual was found.

The environment was characterized by thevariables describing: geographic location, landuse in the floodplain and catchment area, sitemorphology, atmospheric conditions, streammorphology and hydrology, riparian vegeta-tion, water chemistry, characteristics of theaquatic habitat, and human impacts onthe stream and floodplain. For each site, 42environmental parameters were obtainedthrough field measurements, laboratory analy-sis of collected material (e.g. water andperiphyton) or in bibliographic sources suchas cartographic material (Table 1).

Data analysis

All trichopteran counts were converted to indi-viduals/minute (sample unit) and transformedthrough double square root for multivariateanalysis. The following environmental variableswere excluded from statistical analysis: % O2(correlated with mg/l of O2, 0.757 Pearsoncorrelation), chlorophyll in the periphyton(correlated with the periphyton biomass, 0.625Pearson correlation), discharge (correlated withcurrent velocity, 0.788 Pearson correlation),total dissolved solids (correlated with conducti-vity, 1.000 Pearson correlation), days of rainfall(the value was the same for all sites: 75days/year); nitrite (all sites with <0.001 mg/l),and water and air temperature (they were instan-taneous measures, very dependent of the measu-ring time, which was not the same in all sites).

The data were analyzed by multivariate sta-tistical methods with PRIMER software (version5.2.6, PRIMER-E Ltd). To check for similarity inpatterns among sites located in the same river(i.e. whether multiple river sites are replicatesor different entities) the 15 sites were ordinatedby a non-metric MDS (MultidimensionalScaling, 10 restarts) and classified with CLUS-TER analysis, after a similarity matrix (Bray-Curtis coefficient), using the river name as a

Trichoptera assemblages 253

254 Feio et al.

Table1. Environmental parameters obtained for each sampling site, description and sources. Parámetros ambientales obtenidos para cadapunto de muestreo, descripción y fuentes.

Environmental Variables Description and Source

Stream Order Military maps 1:250 000 (Strahler system) (Inst. Geográfico do Exército)Distance to Source (km) Digital military maps (1: 25 000; DRAOT-Centro)Decimal Latitude and Decimal Longitude GPS (GARMIN) and digital military maps (1:25 000; DRAOT-Centro) Altitude (m) idemValley Form Field observations; Categories: 1 for V shapes; 2 for U shape,

meander and plain floodplain) Mean Annual Temperature (ºC) Atlas Digital do Ambiente - DGA (data from 1931-1960). Mean Annual Total Precipitation (mm) Idem Mean Annual Precipitation (days/year) Idem Mean Stream Width (m) Field measurements (6 measurements each transept)Mean Stream Depth (m) IdemCurrent Velocity (ms-1) 6 field measurements (VALEPORT 15277)Mean Discharge (m3s-1) Stream width x Stream Depth X Current Velocity (n=6)Water Temperature (ºC) Field measurement (WTW OXI 92)pH Field measurement (JENWAY 3310)Conductivity (uS cm-1) Field measurement (WTW LF 330)O2 (mg l-1) and O2 (%) Field measurement (WTW OXI 92)Total Dissolved Solids (TDS, mg l-1 ) Field measurement (WTW LF 330)Chloride (mg l-1) Ion Chromatograph Dionex DX-120Nitrate (mg l-1) IdemNitrite (mg l-1) IdemSulphate (mg l-1) IdemP-Phosphate (mg l-1) IdemN-Ammonia (mg l-1) IdemAlkalinity (mg l -1) Titration to an end pH of 4.5 (A.P.H.A., 1995) FPOM <1mm (AFDM, g) Collected in benthos samples, dried and burned to ashes (500ºC, 2h).

AFDM= Dry mass – Ashes massCPOM >1mm (AFDM, g) IdemChlorophyll in Periphyton (mg m-2) Collection by stone scraping; washed with 300 ml of water and kept in

WHATMAN GFC fibre-glass filters. Analysis according to A.P.H.A., 1995.Biomass of Periphyton (g l-1) Same collection procedure. Biomass =(dry mass filters + periphyton) – dry

mass of filters Substrate Quality Field observation. Categories: 1: poor;2:marginal;3:sub-optimal; 4:optimal.

Based in Barbour et al. 1999Mean Substrate Size (mm) Field measurements of 18 average stones. Habitat Complexity Field observation. Categories: 1: poor;2:marginal;3:sub-óptimal;

4:optimal. Based in Barbour et al. 1999Pool Quality Field observation. Categories: 1: poor;2:marginal;3:sub-óptimal;4:optimal.

Based in Barbour et al. 1999Lithology Atlas Digital do Ambiente - DGA (1982). Categories: 1= sedimentary;

2= sedimentary + metamorphic;3= plutonic rocksRiparian Vegetation (total width; m) Field measurement.Woody vegetation (%) Field observation. Woody vegetation in the riparian corridor.Shading at zenith (%) Field observation. Shading done by the riparian vegetation in the stream.Forest (%) Measured in the area of a circle of 1km radius marked around each

sampling site.Data from Plano de Bacia Hidrográfica do Mondego (MAOT, 2002)

Eucalyptus (%) IdemIndustrial, urban and degraded areas (%) IdemAgriculture (%) Idem

factor. The one-way ANOSIM test (Analysis ofsimilarities, 999 permutations) was also usedto evaluate the similarities between streams.This test uses permutation/randomisationmethods on a similarity matrix.

The Principal Components Analysis (PCA,normalised data) was performed in order to eva-luate the similarities of sites between and withinrivers and environmental conditions.

To select the variables that best explain thepatterns of the trichopteran communities ofeach river, the BIOENV procedure (BIOtaENVironment matching, Bray-Curtis similaritycoefficient, Spearman rank correlation method,10 restarts) was used. This procedure maximi-zes the rank correlation between the respectivesimilarity matrices and all permutations of trialvariables are tried. The process was repeated 3times, one for each river, with their respectiveenvironmental and biological data.

RESULTS

A total of 25 species of trichoptera were identi-fied in the Mondego River basin in the 15 sam-ples/sites of the 3 rivers. The trichoptera speciesfound in the studied rivers belonged to 10 fami-lies: Hydropsychidae, Calamoceratidae, Hydrop-tilidae, Lepidostomatidae, Leptoceridae, Philo-potamidae, Polycentropodidae, Psychomyiidae,Rhyacophilidae, and Sericostomatidae. The num-ber of taxa in the samples ranged from 1 to 10and varied considerably within streams.Nevertheless, the mean number of taxa/sample ofthe same river was lowest in Ceira (4.8 ± 1.5) andhighest in Alva (7.0 ± 2.4). The Mondego Riverhad an intermediate value (6.0 ± 4.2). Thesemean values correspond to the observed graphictendency (Fig. 2A). The abundance of individualsvaried even greatly within rivers but the highestvalues were found again in the Alva River with a


Figure 2. Number of taxa and number of individuals for all samples gathered from the 3 rivers of the Mondego catchment. Númerode taxones y número de individuos encontrados en las muestras recogidas en los 3 ríos de la cuenca del Mondego.

total mean of captures of 152 ± 283 collected bysample unit (Fig. 2B). This value and variabilitywas partially due to one exceptionally high valueof 723 individuals/ sample unit (mainlyChimarra marginata, Hydropsyche incognita andCheumatopsyche lepida) captured in one site ofthe low reach (Vimieiro, A5). The lowest meanvalue corresponded to Ceira (11 ± 13) and the

intermediate one to Mondego (18 ± 15).Therefore, and analysing figures 2A and 2B, adirect relation between the number of capturesand the number of taxa identified is observed.

MDS (3D minimum stress: 0.09; 2D: 0.17;Fig. 4A) analysis cross-checked with the CLUS-TER analysis (Fig. 3B) showed that sites werenot clearly aggregated in any way. The ANO-

256 Feio et al.

Figure 3. Ordination by non-metric MDS (A) and classification by CLUSTER analysis (B) based on trichopteran assemblages inmultiple sites of the 3 rivers of the Mondego catchment. Samples M1-M4 represent Mondego sites, A1- A6 Alva sites, and C1-C5Ceira sites. Ordenación por MDS no métrico (A) y clasificación por análisis de CLUSTER (B) basados en agrupaciones deTricópteros en varias localidades de 3 ríos de la cuenca hidrográfica del Río Mondego. Muestras M1-M4 representan Mondego,A1-A6 Alva and C1-C5 Ceira.

SIM global test (global r=-0.01; p=0,487) andpairwise tests (Ceira, Alva: r=0.008, p=0.394;Ceira, Mondego: r=-0.041; p=0.548; Alva,Mondego: r=0.004; p=0.405) also indicates thatsites of different rivers are not segregated.

The PCA shows higher similarity of environ-mental characteristics between sites of the sameriver than the biological data (Fig. 4). Table 2shows the coefficients of the linear combinationsof variables making up the PC’s. Sites in theCeira River are distributed in the graph accor-ding to their distance to the source, from themore distant (C5) to the less distant, on the left(C1). The distances to the source seem to corres-pond to gradients in conductivity, chloride, sul-phate, periphyton, % of industrial, urban, anddegraded areas, with the highest values in thesite most distant to the source (C5). For the AlvaRiver these gradients are not so evident, but thesites, although not very different from eachother, could be divided into two groups: A1, A2,and A3, the sites more distant to the source andA4, A5, and A6, the sites more distant to source.

The first group is therefore, and not surprisingly,characterised by higher altitudes and greatersubstrate elements. These characteristics are sha-red with sites M3 and M4 of the Mondego Riverand site C1 of the Ceira River. For the MondegoRiver there is a clear group of 2 sites (sites M3and M4) distant to source and with intermediatecharacteristics from the two Alva sub-groupsand sites, M1 and M2 with higher latitude, alti-tude, and mean substrate size. Yet, site M1 is dif-ferent from M2 mainly due to a greater streamwidth and current velocity.

The BIOENV analysis for matrices shows thesets of variables with highest influence in thetrichoptera distribution of the 3 rivers (Table 3).For the Mondego River (4 sites) the variablessubstrate quality, pool quality, chloride concen-tration in the water, and % of industrial, urbanand degraded areas were correlated with thecaddisfly assemblage patterns. For the CeiraRiver, the variables pool quality, depth, and pHexplain 85 % of the distribution of the trichopte-ra species in the 5 sites. In the Alva River


Figure 4. PCA with habitat data from several sites on each river, using the variables that better explain the distribution patterns oftwo tricopterans on the three rivers. The arrows next to the axis represent the variables that most contribute to the ordination ofsites along that axis. PCA con datos de hábitat de varias localidades en cada río usando las variables que explicaran mejor lospatrones de la distribución dos tricópteros de los 3 ríos. Las flechas junto a los ejes indican las variables que más contribuyenpara la ordenación de los sitios a lo largo de ese eje.

(6 sites), pool quality, current velocity, chlorideand sulphate concentrations, and fine particula-te organic matter (<1 mm) explained 77 % ofthe caddisflies’ distribution patterns.

DISCUSSION

The three studied rivers are different in thetotal number of trichoptera taxa and individualabundances. Differences in invertebrates’ spe-cies richness between streams must be deter-

mined primarily by variability in resources andenvironmental characteristics, although theconnection is not always obvious (Jacobsen,1999). In this study, the Alva River showedhigher species richness than the other rivers(Ceira and Mondego), despite the high variabi-lity between samples. Looking into the PCAresults (Fig. 4), the main environmental diffe-rences between Alva and Ceira (which had thelowest mean species richness) are connected topollution and other anthropogenic disturbances(sulphate, chloride, industrial percentage,urban and degraded areas), with higher valuesin the Ceira River. In this way, the studied stre-ams, although similar in a wider, geographicalscale, are chemically different and show diffe-rent degrees of disturbance. The influence ofchloride concentration and other chemicalparameters such as phosphate, nitrate, andalkalinity are known to directly and indirectlylimit species richness (Wright et al., 1994,1998, Richards et al., 1993, Jacobsen, 1999).Therefore, this seems to be a plausible justifi-cation for the differences in species richnessbetween the Alva and Ceira rivers, and maybeeven to the differences in individual abundan-ces, since physical factors like pool quality,

258 Feio et al.

Table 2. Coefficients in linear combinations of variables constitu-ting axes 1 and 2 of the PCA. Coeficientes en combinaciones linea-res de variables que constituyen los ejes 1 y 2 del PCA.

Variables PC1 PC2

stream order 0.227 0.231distance to source (km) 0.217 0.147decimal lat -0.223 0.223decimal long 0.288 -0.095substrate quality -0.190 0.138mean substrate size -0.215 -0.166habitat complexity -0.156 0.122pool quality -0.047 0.056altitude(m) -0.288 0.015width(m) 0.045 0.231depth(m) -0.029 -0.327current velocity (m/s) 0.083 0.319pH 0.161 -0.067conductivity (uS/cm) 0.266 0.036O2(mg/l) 0.022 -0.143chloride (mg/l) 0.264 0.006nitrate (mg/l) 0.255 -0.080sulphate (mg/l) 0.284 -0.071ammonium (mg/l) -0.064 0.077alkalinity (mg/l) 0.190 0.060afdm <1mm(g) 0.056 -0.075afdm>1mm(g) -0.049 -0.225periphyton (g dry mass /l) 0.240 -0.114shading (%) -0.024 -0.265riparian veg.(m) 0.031 -0.077woody veg. (%) 0.056 0.124% Florest -0.117 -0.298% Eucaliptus 0.110 0.084% industrial. urban 0.238 0.052

and degraded areas % agriculture -0.026 0.211rain fall (total; mm) 0.074 -0.359lithology -0.179 0.202

Table 3. Results of BIOENV analysis, indicating which of the mea-sured environmental parameters best explain the caddisflies com-munity patterns in each river and the respective correlation.Resultados del análisis BIOENV indicando cuáles de los paráme-tros ambientales medidos explican mejor los patrones de las comu-nidades de tricópteros en cada río y las respectivas correlaciones.

STREAM VARIABLES CORRELATION

CEIRA pool quality 0.853depthpH

ALVA pool quality 0.770chloridesulphateFPOM

MONDEGO substrate quality 1.000pool qualitychloride% industrial, urban and degrade areas

substrate quality, habitat complexity, or currentvelocity did not discriminate streams.

However, the hypothesis that sites of the sameriver have a more similar taxonomical composi-tion when compared with sites of differentrivers is inconsistent with our results. Otherauthors have reported higher similarities withinrivers than among rivers (Graça et al., 1989),but the rivers in those studies greatly differed inwater chemistry and physical composition.

Indeed, relevant information can only be pro-vided by studies on compatible rivers. Wright etal. (1984) sampled 268 sites in the U.K., distri-buted among more than 50 rivers. In most ofthose rivers, the sites within a river were classi-fied into different groups based on theirmacroinvertebrate assemblages, showing greatvariability among sites. This idea was also con-firmed by comparing rivers sampled for thatstudy in nearby areas and of similar dimensions,like the Blithe and Dove rivers in the center ofEngland and the Yare and Wensum rivers in theeast coast. Furthermore, in proximate areas therivers also differed taxonomically, showing aspatial heterogeneity. Similarly, Zamora-Muñozand Alba-Tercedor (1996) reported that sites oftwo tributaries of the Genil River, in Spain, wereincluded in different groups, after a classifica-tion based on their invertebrates.

For our streams, the environmental gra-dients verified for sites of the same river (fromsource to mouth), especially in the case of theCeira River (Fig. 4), did not have a correspon-dence in the trichopteran assemblages (Fig. 3).A study on trichoptera in Danish streams sho-wed that taxa richness increases from uplandto lowland (Wieber-Larsen et al., 2000), whichis in agreement with the River ContinuumConcept predicting maximum species richnessin 4th-6th order streams with high environ-mental variability (Vannote et al., 1980,Minshall et al., 1985). Therefore, in our study,and since samples do not seem to be aggrega-ted by stream, we hypothesise that samplesfrom the upper reaches would be more similarand have higher species richness than samplesfrom the lower reaches. Yet according to figu-

res 2 and 3, neither of the two situations isverified: samples of the same reach are notclearly similar in caddisflies assemblages andalso samples from the same reach do not showsimilar species richness (e.g., M4, C2 and A1in Fig. 3B). Our data agrees with other studies(Wieber-Larsen et al., 2000, Schmera & Erõs,2004) that refer the importance of the spatialvariability, in diversity of pools and rifles, forthe caddisflies. The BIOENV results show thatspatial diversity of the habitat, in pool andsubstrate quality was correlated with the tri-choptera community patterns. Yet, for thestretches of the rivers studied these factorsseem to be more site dependent than related tothe distance from the source.

In conclusion, our analysis shows that ratherthan being related to geographical variables,such as latitude, altitude, stream order, rainfallor the stream itself, the caddisflies’ assemblagesin the rivers studied, depended on habitat cha-racteristics, such as pool quality, substrate typediversity, current velocity, and quantity of orga-nic matter. The result should not be surprising,since these characteristics, which are very sitespecific, vary considerably and unpredictably inthe studied rivers. These characteristics are alsolargely affected by human activities such asdamming and riparian vegetation cutting.

ACKNOWLEDGMENTS

We are grateful to Dr. Marcos González and Dr.Fernando Cobo from the Dept. of Animal Biologyof the University of Santiago de Compostela; toDr. K.R. Clarke from the Plymouth MarineLaboratory; to Veronica Ferreira, Cláudia Mieiro,and Elsa Rodrigues from the Dept. of Zoologyof the University of Coimbra; to Draot-Centro;and to Dr. Leonor Varela for reviewing theEnglish of this paper. We also thank theFundação para a Ciência e Tecnologia, Minis-tério da Ciência e do Ensino Superior and FundoSocial Europeu (Praxis XXI/BD/21702/99 andproject POCTI/BSE/32389/2000), and to IMARfor the financial support.


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INTRODUCCIÓN

La mayoría de las investigaciones sobre humeda-les han sido realizadas para la depuración deefluentes cloacales y agrícolas, donde los conta-

minantes a eliminar fueron el fósforo y el nitró-geno (Athie & Cerri, 1987; Sedlack, 1991;Weisner et al., 1994; Adler et al., 1996; Perdomoet al., 2000; Merlin et al., 2002; Ansola et al.,2003). Se ha demostrado que en un humedal, la

263

Efectos del fósforo de un efluente cloacal sobre la morfología internay externa de Eichhornia crassipes (Mart. Solms) en un humedalartificial

M. V. Campanella1, H. Hadad2,3, M. A. Maine2 & R. Markariani1

1Facultad de Humanidades y Ciencias, UNL. Ciudad Universitaria Paraje “El Pozo” (3000) Santa Fe,Argentina. 2Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Química Analítica, Facultad deIngeniería Química, UNL. Santiago del Estero 2829 (3000) Santa Fe, Argentina. T. E.: 54 - 0342 - 4571164Int. 2515. [email protected]

RESUMEN

Se compararon las variaciones morfológicas que presentó Eichhornia crassipes (Mart. Solms) a la entrada y salida de unhumedal construido para tratar un efluente cloacal. Se determinó la concentración de fósforo en el agua y en las plantas. Semidió la altura de las plantas, la longitud de las raíces y la biomasa. Para estudiar la morfología interna de la raíz se calculó elárea transversal de la raíz (ATR), de la médula (ATM) y de los vasos metaxilemáticos tardíos (ATV) y el área total del metaxi-lema (ATVt) por sección.Las diferentes concentraciones de fósforo presentes en el efluente cloacal, a la entrada y salida del humedal, produjeron varia-ciones en la morfología externa e interna de E. crassipes. La concentración de fósforo en los tejidos mostró una relación direc-ta con la concentración de fósforo en el agua. En las plantas de la entrada se observó una mayor altura, menor longitud y bio-masa de las raíces en comparación con las plantas de la salida. En las plantas de la entrada se observó un aumento de losvalores de ATM y ATV y ATVt, comparadas con las plantas de la salida. La variación en los parámetros morfológicos internosse debió probablemente al aumento del área transversal de la raíz.

Palabras claves: Eichhornia crassipes - Fósforo - variación morfológica - humedal artificial.

ABSTRACT

The present study compares the morphological variation of Eichhornia crassipes (Mart. Solms) between the inlet and outletzones of a wetland constructed for the treatment of a sewage effluent. The phosphorus concentration in water and plants wasdetermined. Plant height, root length and dry biomass were measured. The areas of cross-sectional whole root (ATR), stele(ATM), large metaxylematic vessels (ATV) and the total metaxylematic vessels (ATVt) were calculated. The different phosphorus concentrations registered at the inlet and outlet zones of the constructed wetland, induced internaland external morphological changes in E. crassipes. Phosphorus concentration in tissues was positively correlated with phos-phorus concentrations in water. The inlet zone plants were taller and they had shorter roots and less proportion of root dryweight in comparison with the outlet zone plants. The inlet zone plants increased the ATM, ATV and ATVt values, in compari-son with the outlet zone plants. The variation in the internal morphological parameters was probably due to the increase of thecross-sectional whole root.

Keywords: Eichhornia crassipes – Phosphorus - morphological change – constructed wetland.


desnitrificación es el principal mecanismo deeliminación de nitrógeno (Saunders & Kalff,2001), mientras que el fósforo sólo puede serremovido del agua por adsorción de los sedimen-tos o absorción de las plantas acuáticas. En elhumedal estudiado, se demostró que E. crassipesfue la responsable de la remoción del 80 % del P(Maine et al., 2005) y menos del 10 % del nitró-geno inorgánico (Maine et al., 2004).

El fósforo puede alterar el desarrollo de laplanta de dos formas, una es actuando comonutriente estimulando la producción de biomasaaérea, y otra es funcionando como una señal queregula los cambios en la arquitectura de la raíz(López-Bucio et al., 2002). Dichos cambios pue-den afectar profundamente la capacidad de laplanta para tomar nutrientes y agua. Una primeraadaptación a las bajas disponibilidades de fósforoinvolucra cambios en el desarrollo postembrio-nario del sistema radicular. Esto incluye alte-raciones en la longitud total de la raíz, en el alar-gamiento de los pelos radiculares y en laformación de raíces laterales (Dinkelaker et al.,1995; Bates & Lynch, 1996; Borch et al., 1999).Esto sugiere que la plasticidad morfológica es unimportante mecanismo adaptativo para adquirirnutrientes (Hutchings & de Kroon, 1994).

Investigaciones relacionadas con el crecimientoy la producción de biomasa de E. crassipes enhumedales naturales demostraron que la biomasaaumenta en función de las concentraciones denutrientes, creciendo en mayor medida la parteaérea en comparación con la raíz (Lallana &Kieffer, 1988). Por otro lado, la biomasa de las raí-ces es mayor en las plantas cultivadas en aguaspobres en nutrientes (Reddy & Sutton, 1984).Según Bloom et al. (1985) las plantas tienden aresponder a la limitación de los recursos asignan-do una mayor proporción de su biomasa a aquellosórganos implicados en la captura de los mismos.

En relación con las variaciones en la morfologíainterna, Harvey y van den Driessche (1999)encontraron que los vasos xilemáticos de las raícesdel álamo tendieron a aumentar su diámetro enrespuesta a niveles altos de nutrientes en el medio.

El objetivo del trabajo fue determinar el efectodel fósforo sobre la morfología tanto externa

como interna de plantas de E. crassipes localiza-das a la entrada y a la salida de un humedal cons-truido para el tratamiento de un efluente cloacal.

MATERIAL Y MÉTODOS

Sitio de estudio

El humedal donde se llevó a cabo el estudio selocaliza en la planta de la industria metalúrgicaBahco Argentina S.A. de la ciudad de SantoTomé, Santa Fe, Argentina (31º 40’ 01.9” S,60º 47’ 06.9” O).

El humedal es del tipo de flujo superficial. Lasdimensiones son de 50 m de largo por 40 m deancho y profundidad de 50 a 80 cm, con un tiem-po de residencia hidráulica estimado entre 7 y 12días. Presenta un tabique central, paralelo al sen-tido de circulación del efluente, el cual divide alhumedal en dos secciones de igual superficie yobliga al efluente a recorrer el doble de distancia.

El fondo del humedal está impermeabilizadocon 5 capas de bentonita compactadas (profun-didad aproximada de 60 cm), logrando una con-ductividad hidráulica de 10-7 m s-1 para evitar lacontaminación del agua subterránea. Sobre labentonita compactada, se colocó suelo del áreade excavación hasta una altura de un metro.

El efluente, después de atravesar el hume-dal, es conducido por un canal hacia una lagu-na de 1 hectáreas.

Se recolectaron 50 plantas al azar, tanto a laentrada como a la salida del humedal, endiciembre de 2002. Al mismo tiempo, se reco-gió agua de los mismos sitios en botellas deplástico, colocándolas en conservadoras de fríoportátiles. Inmediatamente, las muestras deagua se llevaron al laboratorio y se efectuaronlos análisis químicos (Vollenweider, 1974;APHA, 1998). A fin de obtener parámetros decomparación como testigo, se recolectaronplantas de E. crassipes y agua en una lagunacercana a la ciudad de Santa Fe, Argentina(31° 38’ 02.4” S, 60° 40’ 03.1” O). Las plantasse colocaron en bolsas de plástico y se llevaroninmediatamente al laboratorio.

264 Campanella et al.

Análisis químicos

Sobre tres réplicas de las muestras de agua seefectuó la determinación de fósforo (Murphy &Riley, 1962), NH4

+ (Electrodo selectivo de amo-nio, Orion ion plus 9512BN), NO3

- (Electrodoselectivo de Nitrato, Orion ion plus 9700N) yNO2

- por método colorimétrico (APHA, 1998).La conductividad se midió utilizando un con-ductímetro YSI 33 y el pH usando un electrodode vidrio Orion. El fósforo total en tejidosvegetales se determinó sobre dos réplicas, pre-via digestión ácida (HCl/NO3H/HClO4) segúnMurphy & Riley (1962).

Estudio de la morfología externa

Se describió la morfología externa utilizandocomo parámetros: longitud de raíces, altura deplantas y peso seco de la parte aérea y de las raí-ces por planta.

Para estimar el peso seco por planta, los vege-tales recolectados se lavaron y separaron en suspartes aéreas (hojas) y sumergidas (raíces), colo-cándolas en estufa a 105º C hasta peso constante(Vollenweider, 1974; APHA, 1998). A partir delpeso seco, se calculó la relación parte aérea/raíz.

Estudio de la morfología interna

Para el estudio de la morfología interna de laraíz se recolectaron segmentos de 3 a 4 cm delongitud de la zona media de la misma, los

cuales inmediatamente se f ijaron en formol4%. Transcurridas 48 h, se colocaron en etanol70% para su conservación.

Se realizaron preparados frescos cortando lasraíces transversalmente a mano alzada con hojasde afeitar nuevas (D’Ambrogio de Argüeso,1986). Los cortes transversales de raíz se colore-aron con Azul de Toluidina (Wahl et al., 2001).

Las secciones se examinaron en un microsco-pio óptico Olympus (4X, 10X y 40X). Se midie-ron los diámetros de la raíz, de la médula y delos vasos metaxilemáticos tardíos con un ocularmicrométrico. Para calcular los valores respecti-vos del área transversal de la raíz (ATR), de lamédula (ATM) y de los vasos metaxilemáticostardíos (ATV), se utilizaron las fórmulas para elcálculo del área de un círculo. Cuando fue nece-sario, se utilizaron las fórmulas para el cálculodel área de una elipse o de una parábola.

Se contó el número de vasos metaxilemáticostardíos por sección y se calculó el área total delmetaxilema (ATVt) sumando las áreas de todoslos vasos por corte.

Análisis estadísticos

Los cálculos se llevaron a cabo utilizando el soft-ware Statgraphics Plus 3.0. Debido a que laspoblaciones no presentaron una distribución nor-mal, se aplicaron test no paramétricos y se reali-zaron gráficos de caja y bigote, utilizando lamediana como medida de tendencia central y elrango intercuartílico (25 y 75 %) como medida de

Efectos del fósforo sobre Eichhornia crassipes 265

Tabla 1. Parámetros fisicoquímicos, concentraciones de fósforo y especies nitrogenadas y relación N:P del agua muestreada a la entrada ysalida del humedal artificial y en un ambiente natural testigo (Media ± desviación estándar). Physico-chemical parameters, phosphorus andinorganic nitrogen concentrations, and N:P ratio of the sampled water at the inlet and outlet zones of the constructed wetland and in a con-trol natural environment (Mean ± standard deviation).

Parámetros Entrada Salida Testigo

pH 7.59 ± 0.02 7.52 ± 0.02 6.97 ± 0.02Conductividad (mmhos/cm) 480 ± 10 470 ± 10 164 ± 10

Fósforo (P) (mg/l) 0.240 ± 0.02 0.026 ± 0.004 0.05 ± 0.01Nitrato (NO3

-) (mg/l) 10.7 ± 0.3 5.3 ± 0.3 1.72 ± 0.3Nitrito (NO2

-) (mg/l) 0.121 ± 0.05 0.013 ± 0.003 0.006 ± 0.05Amonio (NH4

+) (mg/l) 1.98 ± 0.02 0.98 ± 0.02 0.65 ± 0.02Nitrógeno inorgánico (N) (mg/l) 3.99 ± 1.32 2.38 ± 0.835 0.894 ± 0.086

N:P 16.6 91.5 17.9

variabilidad. Se aplicó el análisis de Kruskal-Wallis para testar las diferencias entre los paráme-tros medidos de las plantas de la entrada, de lasalida del humedal y las testigo (Walpole et al.,1999). Si se observaban diferencias estadística-mente significativas, se utilizó el test de Wilcoxonpara comparar los tratamientos entre sí. En todaslas comparaciones se utilizó un nivel de p < 0.05.

RESULTADOS

Análisis químicos

Algunos parámetros fisicoquímicos y la concen-tración de fósforo y especies nitrogenadas medi-das en el agua a la entrada y a la salida del hume-dal construido, y del punto de muestreo testigo serepresentan en la Tabla 1. Los datos evidencian ladisminución de las concentraciones de los nutrien-tes disueltos del efluente después de atravesar elhumedal, demostrando la eficiencia de dicho sis-tema como depurador del efluente. El humedalmostró una eficiencia del 96 % en la retención delfósforo disuelto. No se observó lo mismo para lasespecies nitrogenadas, ya que los porcentajes deremoción fueron sólo de alrededor del 50 %.

Las concentraciones de fósforo en la parteaérea y raíces de E. crassipes presentan unarelación directa con la concentración de fósforoen agua, observándose la mayor concentraciónde fósforo en la parte aérea (Tabla 2).

Morfología externa

La biomasa aérea y la altura fueron significati-vamente mayores en las plantas de la entrada delhumedal en comparación con las plantas de lasalida y testigo, probablemente debido a que ala entrada, las concentraciones de nutrientes enel efluente eran altas (Figs. 1a, 2a). Entre lasplantas de la salida y testigo no se encontrarondiferencias estadísticamente significativas.

Para la longitud de raíces se registraron dife-rencias estadísticamente signif icativas entrelos tres sitios de estudio. La longitud de raícesfue menor cuanto mayor fue la concentraciónde fósforo, siguiendo la relación Salida >Testigo > Entrada (Fig. 1b).


Tabla 2. Concentraciones de fósforo en tejidos vegetales (parte aérea y raíz) de E. crassipes a la entrada y salida del humedal artificial y enun ambiente natural testigo (Media ± desviación estándar). Phosphorus concentrations in E. crassipes tissues (aerial part and root) at theinlet and outlet zones of the constructed wetland and in a control natural environment (Mean ± standard deviation).

Concentración de P (mg/g peso seco) Entrada Salida Testigo

Parte aérea 5.50 ± 0.33 2.61 ± 0.18 3.47 ± 0.13Raíz 4.47 ± 0.27 2.19 ± 0.14 2.92 ± 0.06

Figura. 1. Gráficos de caja y bigote de la altura de las plantas(a) y longitud de las raíces (b) de E. crassipes en los diferentessitios de muestreo. Box and wisker plot of plant height (a) androot length (b) of E. crassipes in the diferent sampling sites.

La biomasa de raíces fue significativamentemás alta en las plantas de la salida del hume-dal, en comparación con las de la entrada y tes-tigo (Fig. 2b). No se observaron diferenciasestadísticas entre las plantas de la entrada delhumedal y las testigos.

La relación parte aérea/raíz disminuyó sig-nificativamente entre las plantas de la entradarespecto de las de la salida y testigo, probable-mente debido a las diferentes concentracionesde fósforo. Los valores de mediana fueron:Entrada (6.8), Testigo (2.2), Salida (1.6); evi-denciando un menor crecimiento radicular enla entrada del humedal.

Morfología interna

Las plantas de la entrada produjeron raíces másgruesas en comparación con las plantas de lasalida y testigo. Se registró un área transversalde la raíz (ATR), área transversal de la médula(ATM), área transversal de los vasos metaxile-máticos tardíos (ATV) y área metaxilemáticatotal (ATVt) mayor en las plantas de la entradadel humedal respecto a las de la salida y testigo(Figs. 3a, 3b, 4a y 4c, respectivamente). Elnúmero de vasos metaxilemáticos tardíos fuemayor en las plantas de la entrada del humedalen relación con las de la salida y testigo


Figura 2. Gráficos de caja y bigote del peso seco de la parteaérea (a) y de las raíces (b) por planta de E. crassipes en losdiferentes sitios de muestreo. Box and wisker plot of aerialpart (a) and roots (b) dry weight per plant of E. crassipes inthe different sampling sites.

Figura 3. Gráficos de caja y bigote del área transversal de laraíz (ATR) (a) y de la médula (ATM) (b) de las raíces de E.crassipes en los diferentes sitios de muestreo. Box and wiskerplot of the cross-sectional area of root (ATR) (a), and stele(ATM) (b), of E. crassipes roots in the different sampling sites.

(Fig. 4b). En ningún parámetro morfológicointerno de las raíces se encontraron diferenciassignificativas entre las plantas de la salida y tes-tigo. En la Fig. 5 se muestran imágenes de

microscopía óptica de las secciones transversa-les de las raíces de las plantas de la entrada, ysalida del humedal artificial (Figs. 5a y 5b) ydel humedal natural (Fig. 5c).

Se calculó la relación ATVt:ATR, dandocomo resultado 0.009 (±0.004); 0.008 (±0.002)y 0.007 (±0.001), para la entrada, salida y testi-go, respectivamente. No se registraron diferen-cias significativas entre estos valores, indicandoque el área total del metaxilema (ATVt) aumen-tó al mismo tiempo que aumentó el área trans-versal de la raíz (ATR).

DISCUSIÓN

Ante un suministro alto de nutrientes, las plantasdesarrollan mayormente la parte aérea, coinci-diendo con los resultados obtenidos por otrosautores (Reddy & Sutton, 1984; Lallana &Kieffer, 1988; Neiff et al., 2001). La mayor con-centración de fósforo se presenta en la parte aérea,favoreciendo los procesos químicos inherentes ala fotosíntesis como la fotofosforilación y lareducción del NADP+ a NADPH (Blanco, 1993).

A la salida del humedal, en donde el nutrientelimitante fue el fósforo, de acuerdo a la relaciónN:P obtenida (Tabla 1), E. crassipes asignó unamayor proporción de su biomasa a las raíces,coincidiendo con lo dicho por Bloom et al.(1985). El mayor desarrollo del sistema radicularde las plantas de la salida y testigo aumentó lacapacidad de absorción de nutrientes al incre-mentarse la superficie de contacto raíz-agua. Estaestrategia permite a la planta sobrevivir enambientes pobres en nutrientes (Xie & Yu, 2003).También, las raíces de las plantas de la salida ytestigo fueron más finas y largas, lo que concuer-da con Ciro et al. (1999) y Xie & Yu (2003),quienes expresan que las plantas con raíces finasy largas podrían ser más eficientes en la adquisi-ción de P que aquellas plantas con raíces cortas ygruesas. Esto demuestra el alto grado de plastici-dad morfológica del sistema radicular en plantasde crecimiento rápido como E. crassipes, encomparación con otras especies de crecimientomás lento (Robinson & Van Vuuren, 1998).


Figura 4. Gráficos de caja y bigote del área transversal de losvasos metaxilemáticos tardíos (ATV) (a), número de vasosmetaxilemáticos por sección (b) y área total ocupada por elmetaxilema (ATVt) (c) de las raíces de E. crassipes en losdiferentes sitios de muestreo. Box and wisker plot of cross-sectional area of the late metaxylematic vessels (ATV) (a),number of metaxylematic vessels per section (b) and totalarea ocupied by the metaxylem (ATVt) (c) of E. crassipes rootsin the different sampling sites.

Las raíces que crecen en un medio con alto con-tenido de nutrientes desarrollan vasos metaxile-máticos de mayor área. Un aumento del áreametaxilemática a altas concentraciones denutrientes, puede ser entendido en términos de lanecesidad de aumentar su capacidad de transpor-te para un mayor desarrollo y mantenimiento deuna mayor parte aérea (Wahl et al., 2001).Estudios realizados por Wahl et al. (2001) sos-tienen que las diferencias en las característicasanatómicas de raíces tratadas con diferentes con-centraciones de nutrientes pueden ser explicadaspor los efectos alométricos debidos a las diferen-cias en los tamaños de las plantas. En este traba-jo, una mayor concentración de fósforo produjoun aumento en el área transversal de la raíz, a lavez que un aumento en los parámetros morfoló-gicos internos. Este hecho se observó con lasrelaciones ATVt:ATR obtenidas.

Este estudio demostró que la plasticidadmorfológica juega un rol importante en laadquisición de fósforo por E. crassipes en unambiente heterogéneo. Los mecanismos queutiliza esta especie para sobrevivir en ambien-tes con diferentes concentraciones de fósforo,se basan en cambios en la capacidad de absor-ción a través de variaciones morfológicas delsistema radicular. Debido a las ventajas queproduce una alta capacidad plástica, E. crassi-pes es una especie eficiente para ser utilizadaen sistemas de tratamiento de efluentes.

CONCLUSIONES

Las diferentes concentraciones de fósforo pre-sentes en el efluente cloacal, a la entrada y sali-da del humedal, produjeron variaciones en lamorfología externa e interna de E. crassipes.

Las plantas de la entrada desarrollaron fun-damentalmente la parte aérea, presentandouna mayor altura y peso seco. Por el contrario,las plantas de la salida fueron más pequeñaspero desarrollaron más su sistema radicularcon una mayor longitud y biomasa. Las raícesde E. crassipes de la salida del humedal fue-ron más finas y largas comparadas con las raí-


Figura 5. Imagen de microscopía óptica de las secciones trans-versales de las raíces de E. crassipes de la entrada (a) y salida(b) del humedal artificial, y del humedal natural testigo (c). Ep:epidermis, Co: cortex, En: endodermis, Me: Médula, Mx: vasosmetaxilemáticos tardíos y Rl: raíz lateral. Barra=114 µm.Optical microscopy image of cross-sectional sections of E. cras-sipes roots from the inlet (a) and outlet (b) zones of the cons-tructed wetland and from the control natural wetland (c). Ep:epidermis, Co: cortex, En: endodermis, Me: stele, Mx: largemetaxylematic vessels and Rl: lateral roots. Bar=114 µm.

ces cortas y gruesas de la entrada. Estos resul-tados verifican la influencia de los nutrientesen la morfología externa de la raíz, y sugierenque la plasticidad morfológica es el mecanis-mo más importante que posee la planta paraadquirir nutrientes.

En las raíces de las plantas de la entrada seobservó una mayor área de la médula, área ynúmero de vasos metaxilemáticos y área meta-xilemática total, comparadas con las plantas dela salida. Esta variación en los parámetros mor-fológicos internos se debió probablemente alaumento del área transversal de la raíz.

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The Common Bream, Abramis brama (Linnaeus,1758), is a cyprinid fish native to most of Europeand western Asia. However, like many otherEuropean freshwater fish (García-Berthou &Moreno-Amich, 2000), the common bream is notnative to the Iberian Peninsula, where it was notknown to be present until now (Doadrio, 2002).

During a fish survey with boat electrofis-hing and multimesh gillnets (stretched meshranging 29-253 mm), eight individuals of thisspecies were captured in the BoadellaReservoir, NE Spain (42º 20’ 15’’ N, 2º 21’ 07’’E). The individuals had all the distinguishingfeatures of the species, including fin ray for-mulae (examined in detail for two fish: dorsalIII/10, anal III/24-25, pectoral I/14-16, pelvicII/8, caudal 19) that agree with those reportedfor the species. The lateral lines had 50-54 sca-

les and the two fish were aged 2+. We captured978 individuals on August 18, 2004, 856 by lit-toral electrofishing and 122 by gillnetting at 5-10 m, of depth. Of the 122 gillnet captures,eight were bream (6.6 %), ranging 180-301mmand 156-257 of total and fork length, respecti-vely. These bream were captured with threedifferent nets, separated a total of ca. 3500 mwithin the reservoir. Given the large size of thereservoir (maximum surface area of 364 ha,maximum capacity of 61.1 hm3) and the obser-ved abundance and distribution of bream, alarge number of individuals must have beenintroduced or it could also be an old introduc-tion. We did not detect this species in a pre-vious survey carried out on 7-28 February2003, but fewer individuals were capturedduring that survey (140, of which only 18 were

273

First record of the common bream (Abramis brama) introduced to the Iberian Peninsula

Lluís Benejam, Joaquim Carol, Carles Alcaraz & Emili García-Berthou1

Institut d’Ecologia Aquàtica, Universitat de Girona, E-17071 Girona, Catalonia, Spain. 1Corresponding author: [email protected]

ABSTRACT

This is the first record of the common bream, Abramis brama (Linnaeus, 1758), introduced into the Iberian Peninsula. Eightindividuals of this cyprinid fish species were captured (of a total of 978 fish) in the Boadella Reservoir (Catalonia, Spain) onAugust 18, 2004. This reservoir is only 14 km away from France, where the bream is native, and contains several exotic fresh-water fish that are still not widespread in Spain. The further introduction of species and the illegal translocation of the breamby anglers to other Iberian river basins should be controlled by the Spanish administration.

Keywords: common bream, Abramis brama, Cyprinidae, Boadella reservoir, Muga River.

RESUMEN

Se da la primera cita de la brema, Abramis brama (Linnaeus, 1758), introducida en la Península Ibérica. Se capturaron ochoindividuos de esta especie de ciprínido (de un total de 978 peces) en el embalse de Boadella (Cataluña, España) el 18 de agos-to de 2004. Este embalse está a sólo 14 km de Francia, donde la brema es nativa, y contiene otras especies exóticas de peces,que aún no son frecuentes en la península. La introducción ilegal de otras especies y la translocación de la brema a otrascuencas ibéricas por parte de pescadores deportivos debería ser controlada por la administración española.

Palabras clave: brema, Abramis brama, Cyprinidae, embalse de Boadella, río Muga.


captured by gillnetting) so the species mighthave already been introduced by that date. Thecommon bream is native to France, which liesonly 14 km from the reservoir, and is abundantin standing waters throughout Europe, typif-ying the last of the four longitudinal zones ofmost European rivers (Bruslé & Quignard,2001). Therefore it is likely to establish itselfin the Boadella Reservoir and will easily spre-ad downstream of the river basin (Muga River),where it might harm native biota.

Because of its proximity to the French borderand to the most important geographical entry-way to the Iberian Peninsula, the BoadellaReservoir has unfortunately many exotic spe-cies, at least nine fish species (six of them nati-ve to France), and has been one of the first loca-lities of introduction for other species still notwidespread in Spain, such as the perch (Percafluviatilis), the roach (Rutilus rutilus), the pike-perch (Sander lucioperca), or the rudd(Scardinius erythrophthalmus). This reservoiralong with the Banyoles Lake have been shownto be some of the main entrance points of exoticfreshwater fish in the Iberian Peninsula (García-Berthou & Moreno-Amich, 2000; Zamora &Pou-Rovira, 2003) and should be more contro-lled by fish management authorities.

Prevention measures should be taken by theadministration to avoid the spreading of this newexotic species to other reservoirs and riverbasins. This has not been the case with numerousprevious introductions in the Iberian Peninsula,and several species such as the bleak (Alburnusalburnus) and the wels (Silurus glanis) are beingillegally spread by anglers nowadays (Carol etal., 2003). Eradication of introduced fish is prac-tically impossible in large freshwater eco-

systems, so prevention of further introductionsand translocations is of primary concern.

ACKNOWLEDGEMENTS

We thank Quim Pou-Rovira for estimating theage of the bream. This study was financed bythe Spanish Ministry of Science and Technology(REN2003-00477) and the Catalan Ministry ofUniversities, Research and Information Society(DURSI, Catalan Government DistinctionAward for University Research 2004 to EGB).JC and CA held doctoral fellowships from theUniversity of Girona and the Spanish Ministryof Education (FPU AP 2002-0206), respectively.

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274 Benejam et al.

INTRODUCTION

More than 1000 reservoirs were built during thepast century (MOPU, 1988), as sources of waterto alleviate the shortages suffered regularly bySpain. Reservoirs are often found in areas of

water scarcity, or where controlled water facili-ties are necessary. Large natural water bodies inthe South of Europe are scarce, and reservoirscan be effectively regarded as regional-scaleexperiments, particularly with regard to plank-ters’ dispersion (Margalef, 1983).

275

The zooplankton community in a small, hypertrophic mediterraneanreservoir (Foix reservoir, NE Spain)

Rafael Marcé1, Marta Comerma, Juan Carlos García, Joan Gomà and Joan Armengol

Departament d’Ecologia, Universitat de Barcelona. Av. Diagonal 645 08028 Barcelona, Spain1Corresponding author: [email protected]

ABSTRACT

A small hypertrophic reservoir (Foix Reservoir, Spain) was sampled from March 1997 to January 2000 to document the com-position and spatial and temporal variability of the zooplankton assemblage. Twenty five species of Rotifera, 10 of Cladocera,and one species of copepod (Acanthocyclops robustus (Sars)) were collected. The most abundant rotifer species wereBrachionus angularis (Gosse) and Polyarthra spp. Daphnia galeata Sars, Ceriodaphnia quadrangula (Müller), and Chydorussphaericus (Müller) were the main cladocerans. For each species, brief information is given on ecology, distribution, and occu-rrence in Spain and in the Foix Reservoir. The zooplankton community of the Foix Reservoir was characterized by the abun-dance of heleoplanktonic species, which accounted for 50 % of the taxa. Remarkable changes over time in species’ composi-tion and occurrence were found for Rotifera and Cladocera during the study period. A. robustus showed high density andbiomass values throughout the sampling period. In the summer of 1999, copepods avoided deep layers, whereas some Rotifera(Polyarthra spp,, Filinia spp,, Brachionus angularis) and Chydorus sphaericus were found near the anoxic bottom. A rare roti-fer in the Iberian Peninsula, Itura aurita aurita (Ehrenberg), was also found in lotic sections of the reservoir.

Keywords: Itura aurita, Acanthocyclops robustus, Brachionus angularis, Chydorus sphaericus, vertical distribution, coloniza-tion

RESUMEN

Un embalse pequeño e hipereutrófico (Embalse de Foix, España) fue muestreado desde Marzo de 1997 a Enero de 2000, conel fin de documentar la composición y variabilidad espacial y temporal de la comunidad zooplantónica. Veinticinco especiesde rotíferos, 10 de cladóceros y una especie de copépodo (Acanthocyclops robustus (Sars)) fueron recogidos. Las especies derotíferos más abundantes fueron Brachionus angularis (Gosse) y Polyarthra spp. Daphnia galeata Sars, Ceriodaphnia quadran-gula (Müller) y Chydorus sphaericus (Müller) fueron los principales cladóceros. Para cada especie se da breve informaciónsobre su ecología, distribución y ocurrencia en España y en el Embalse de Foix. La comunidad zooplantónica del embalse secaracterizó por una fuerte presencia de especies heleoplantónicas, que supusieron un 50 % de los taxones. Se constataroncambios remarcables en la composición específica y densidades de rotíferos y cladóceros a lo largo del periodo estudiado. Porel contrario, A. robustus mostró densidades y biomasas altas durante todo el periodo. En el verano de 1999 los copépodos evi-taron las capas profundas, mientras que algunos rotíferos (Polyarthra spp, Filinia spp, Brachionus angularis) y Chydorussphaericus fueron encontrados cerca del fondo anóxico. Un rotífero raro en la Península Ibérica, Itura aurita aurita(Erhenberg), fue encontrado en la sección lótica del embalse.

Palabras clave: Itura aurita, Acanthocyclops robustus, Brachionus angularis, Chydorus sphaericus, distribución vertical, colo-nización


Limnology and planktonic communities oflarge Spanish reservoirs are well known (Mar-galef et al., 1976; Morguí et al., 1990; Armen-gol et al., 1991; Riera et al., 1991; Sabater &Nolla, 1991; Riera et al., 1992; Riera, 1993;Armengol et al., 1994). However, no data areavailable for over 600 small reservoirs (i.e.<10 hm3) located in Spain and Portugal.

The Foix Reservoir belonged to this limnologi-cally unknown group until the work carried out byMarcé et al. (2000) and Gomà (2001). Prior tothis, only a description of benthic protozoans wasavailable (Salvadó & Gracia, 1991). However, nodata concerning the composition of its zooplank-ton community is available. The aim of the presentpaper is to examine the zooplankton community ofa small man-made lake (Foix Reservoir, Barce-lona, Spain), and to discuss the reasons for itscomposition and distribution in the water column.

SITE DESCRIPTION

Located in NE Spain (E 1º38’53’’, N41º15’21’’), at 61 m above sea level, the FoixReservoir results from the damming of the FoixRiver, and is the closest reservoir to the city ofBarcelona (Fig. 1). The river was dammed in1928 to supply different villages and agricultu-ral fields. Today, is unprofitable because thelow quality of its water. The reservoir is smalland shallow (Table 1), and the predominantgeology of the area is calcareous.

Vegetation around the reservoir is mainly cons-tituted by Pinus halepensis Miller woodlandwith a sparse population of Quercus ilex L.

The Foix Reservoir is monomictic, with a non-well developed hypolimnetic layer during sum-mer, when the bottom is usually anoxic. Mainfeatures of the reservoir are its extreme hyper-trophy and strong seasonal variability of waterresidence times. Main algal groups are Crypto-phyta, Chlorophyta, Cyanobacteria and diatoms(Gomà, 2001). For a detailed description of thereservoir limnology see Marcé et al. (2000).

MATERIAL AND METHODS

The reservoir was sampled at a station near thedam from March 1997 to January 2000, withirregular periodicity. Between March 1997 andOctober 1998, samples were taken approxima-tely every three months. From June 1999 toJanuary 2000 sampling frequency was monthly.A qualitative sample was taken in the riverinezone of the reservoir in October 1997 (Fig. 1).

In addition to several physical and chemicalvariables (see Marcé et al., 2000), vertical haulswere taken by means of an Apstein plankton netof 53 µm mesh size from March 1997 to June1999. Samples were preserved in 4% formalin.After sieving the fixed samples with 710, 500,250, 150, 100 and 53 µm mesh, Rotifera,Cladocera, and Copepoda were counted andidentified using Utermolhl chambers under aninverted microscope (McCauley, 1984). In orderto identify the vertical distribution of differentgroups during stratification, discrete water sam-

276 Marcé et al.

Figure 1. Foix Reservoir. Location and sampling sites.Embalse de Foix. Situación y estaciones de muestreo.

Table 1. Morphometric features of the Foix Reservoir. Caracte-rísticas morfométricas del embalse de Foix.

Feature Value

Bottom elevation 61 mCatchment area 3.12 x 106 m2

Surface area 7.2 x 105 m2

Max. volume 3.7 x 106 m3

Max. depth 10.7 mMean depth 7 m

ples were taken at 0, 2, 5 and 10 m depth with a5 L capacity Schindler-Patalas hydrographic bot-tle, from June 1999 to January 2000. The contentof each bottle was filtered through a 53 µmmesh, preserved and size-fractions counted.

Specific biomass was calculated from measu-rements of several individuals of each speciesat the appropriate magnification, using an ocu-lar micrometer. Equations from Botrell et al.(1976), Malley et al. (1989) and Dumont et al.(1975) were applied for Cladocera, from Malleyet al. (1989) for Copepoda, and the Ruttner-Kolisko’s approximation for Rotifera (Botrell etal., 1976; Ruttner-Kolisko, 1977).

In order to test if any zooplankton group wassignif icantly concentrated in the surface ordeep layers during stratification in 1999 (June

to October), mean biomass for different groups(Rotifera, Cladocera, and Copepoda) belowand above the thermocline and below andabove the oxycline were compared by means ofa two-tailed t-student test.

The work includes original drawings and pictu-res taken by means of a Leica D100 digital camera.

RESULTS

A total of 25 species of Rotifera, 10 species ofCladocera, and one species of Copepoda werefound in the Foix Reservoir during the studiedperiod. Among them, 19 species of Rotifera,9 species of Cladocera, and one copepod specieswere collected at a sampling station near the dam

Zooplancton of the hypertrophic reservoir of Foix 277

Table 2. Densities (ind/L) for each taxa found in the station near the dam at every sampling date. Densities in 1999 were calculated integratingdata for the whole water column. Densidades (ind/L) para cada taxon encontrado en la estación próxima a la presa en cada muestreo. Lasdensidades en 1999 se calcularon integrando los datos de toda la columna de agua.

3-97 6-97 9-97 10-97 12-97 3-98 5-98 7-98 10-98 6-99 7-99 8-99 9-99 10-99 11-99 12-99 1-00

RotiferaA. brightwelli 0.2B. angularis 326 92.8 18.4 618 10.2 120 2,476 31.2 10.9 28.6 17.6 1,000 57.4 667 4.5B. calicyflorus 16.2 0.02 0.05 15.0 0.5 9.8 0.7B. urceolaris 15.9 13.7 0.1 0.9 0.06 2.0 0.3 0.5 1.0 2.3 1.2Filinia sps 216 0.5 0.5 0.05 1.0 0.1 6.3 2.0 1.8 0.3H. mira 0.2 0.03 0.1 0.5K. cochlearis 0.3 0.5 1.9 1.2 0.2 2.7K. cochlearis 11.6 1.0 0.1 7.7

f. tectaK. quadrata 1.1 0.5 1.0 0.2 3.2K. cf testudo 2.7 0.03K. tropica 51.9 18.5 7.8L. closterocerca 0.7L. hamata 0.7P. sulcata 0.2 5.6 85.0 2,115Polyartrha sps 93.8 12.6 1.5 1.7 2.3 24.2 12.8 26.6 5.2 460 131 178 49.7 110 23.1 19.6 125R. neptunia 39.5 0.01 1.4 0.1S. pectinata 6.2 0.2 11.2T. patina 0.6

Copepoda (A. robustus)Adults 0.1 53.5 24.9 3.6 70.4 15.0 13.6 91.4 5.2 41.3 98.5 90.0 74.2 44.5 26.3 45.0 12.1Copepodites 6.6 62.7 15.8 24.4 164 16.5 173 206 24.4 101 373 125 175 228 69.9 598 27.2Nauplii 1.0 123 12.6 27.0 127 376 120 14.5 47.7 457 142 771 132 209 37.8 1.9

CladoceraC. sphaericus 0.8 0.5 27.6 213 24.9 116 2.8 23.4A. rectangula 0.4 1.0 0.5B. longirostris 0.01 0.2 0.4 1.8C. quadrangula 0.06 1.7 2.7 12.8 16.9 6.6 7.8 0.9 1.8 1.4 2.4D. galeata 0.01 2.6 0.06 3.3 2.5 2.0 0.7 0.3 0.6 15.2 21.3 16.6D. magna 0.06D. pulicaria 0.1D. longispina 1.3M. micrura 0.2 0.5

(Table 2). The rest were found in the riverine zonein October 1997 (Fig. 1). The following text givesa brief bibliographical revision for each taxon,giving notes on occurrence in the Foix Reservoir.

Rotifera

Class Eurotatoria De Ridder, 1957

Subclass Bdelloidea Hudson, 1884Family PhilodinidaeRotaria neptunia (Ehrenberg, 1832)

Ecology: Benthic rotifer is frequently foundin planktonic environments (Koste & Shiel,

1986). Typical of alkaline and eutrophicwaters, it tolerates low oxygen concentrations(de Manuel, 2000).

Distribution: Cosmopolitan. In the IberianPeninsula it is mainly found in the north,although it has also been recorded in more sou-thern latitudes (de Manuel, 2000). It is infre-quent in reservoirs. It is cited on four occasionsin the extensive study by de Manuel (2000).

In Foix: Bdelloid Rotifera were never abun-dant, except in May 1997, when a maximum den-sity of 39 ind/L was achieved (Table 2). R. neptu-nia also appeared in June 1997 (0.01 ind/L) andin surface layers during summer 1999.

278 Marcé et al.

Figure 2. Rotifers species from the Foix Reservoir (I). A Asplanchna brightwelli, contracted individual. B A. brightwelli, mastax.C Brachionus angularis. D B. calicyflorus f. typica. E B. calicyflorus f. amphiceros. F B. quadridentatus. G B. urceolaris.H Keratella cochlearis f. typica. I K. cochlearis f. tecta. J K. quadrata. K K. cf. testudo. L K. tropica. M Notholca squammula. Bars:100 µm. Rotíferos del embalse de Foix (I). A Asplanchna brightwelli, individuo contraído. B A. brightwelli, mastax. C Brachionusangularis. D B. calicyflorus f. typica. E B. calicyflorus f. amphiceros. F B. quadridentatus. G B. urceolaris. H Keratella cochlearis f.typica. I K. cochlearis f. tecta. J K. quadrata. K K. cf. testudo. L K. tropica. M Notholca squammula. Barras: 100 µm.

Subclass Monogononta Plate, 1889Family Asplanchnidae

Asplanchna brightwellii Gosse, 1850 (Fig. 2) Ecology: Euplanktonic rotifer (de Manuel,

2000). This species prefers warm eutrophicand acidic waters (Margalef et al., 1976). Itpreys on Rotifera, crustacean nauplii, ciliates,and a great range of algae (Braioni & Gelmini,1983). A. brightwellii may be easily confusedwith A. sieboldii. These two species may bedistinguished by the number of flame bulbs ofthe protonephridia and nucleii in the vitella-rium (Gilbert et al. 1979).

Distribution: Cosmopolitan. It is the mostfrequent species of the genus Asplanchna in theSpanish reservoirs (de Manuel, 2000).

In Foix: Rotifer rare in the Foix Reservoir. Itwas collected in October 1997 at low densities(0.2 ind/L) (Table 2).

Family Brachionidae

Brachionus angularis (Gosse, 1851) (Fig. 2)Ecology: Planktonic rotifer from shallow

waters frequently associated with macrophytes(Braioni & Gelmini, 1983; de Manuel, 2000).Braioni & Gelmini (1983) relate this rotifer toorganic-rich eutrophic waters. B. angularis eatsbacteria, detritus and a wide range of algae(Pourriot, 1977; Braioni & Gelmini, 1983; Boon& Shiel, 1990; de Manuel, 2000).

Distribution: Cosmopolitan. It is not abun-dant in Iberian reservoirs (Margalef et al.,1976). De Manuel (1997) found it mainly in thewatershed of the Guadalquivir River.

In Foix: B. angularis was the most abundantrotifer. Densities were high throughout the sam-pling period, reaching peak values of around2500 ind/L in July 1998 (Table 2). DuringSeptember 1999, B. angularis density achieveda maximum, located in surface layers. Maximawere found in bottom layers after mixing(Fig. 6). A remarkable aspect of B. angularisshown during this study was its morphologicalplasticity, as exemplified by the range of morphsand sizes observed (Fig. 3). Some authors have

described different morphs of this species,although their taxonomic value is dubious.Hutchinson (1967) for instance, realized thatB. angularis is a cyclomorphic species. The pat-tern of shapes and lengths of B. angularis inFoix suggest cyclomorphosis occurs, if we con-sider only one genotype present in the reservoir.


Figure 6. Density (ind l-1) depth-time plots for some rotiferaspecies during 1999. The dotted line shows temperature profi-les. Gráficos profundidad-tiempo para la densidad (ind l-1)para algunos rotíferos durante 1999. La línea punteada mues-tra el perfil de temperatura.

Brachionus calicyflorus Pallas, 1766 (Fig. 2)Ecology: Planktonic taxon, occasionally

found in running waters (de Manuel, 2000). It isassociated to alkaline, shallow, eutrophic envi-ronments (Margalef et al., 1976; Braioni &Gelmini, 1983; Koste & Shiel, 1987; deManuel, 2000). Chloride tolerant. It feeds onbacteria, detritus and Chlorocoocales, Volvo-cales, and Euglenoid algae (Pourriot, 1977; deManuel, 2000). Highly polymorphic (Gilbert,1967; Hutchinson, 1967).

Distribution: Cosmopolitan, found in manySpanish reservoirs, mainly in alkaline, pollutedwaters (Margalef et al., 1976; de Manuel, 2000).

In Foix: It achieved high densities duringmixing in 1997 (i.e. 15 ind/L) (Table 2).A metalimnetic maximum during summer1999 was apparent (Fig. 6). This species co-occurred with Asplanchna brightwellii inOctober 1997 (Table 2). Also, the latter speciesis known to be positively associated withB. calicyflorus (Braioni & Gelmini, 1983).

Brachionus quadridentatus Hermann, 1783 (Fig. 2)Ecology: Common taxon in warm, small

water bodies. It is also found in running waters(Ruttner-Kolisko, 1974; de Manuel, 2000).Ruttner-Kolisko (1974) considered this rotifer

280 Marcé et al.

Figure 3. Medium body length (µm) for Brachionus angularis in 1997 and 1998 sampling dates. Pictures show a typical individualfrom each sample. Bars: 100 µm. Longitud media del cuerpo (µm) de Brachionus angularis en muestreos correspondientes a 1997y 1998. Las fotografías muestran la forma típica para cada muestra. Barras: 100 µm.

was rare in open waters, and Braioni & Gelmini(1983) considered it typical for this habitat inItaly. Good indicator for eutrophic conditions(Koste & Shiel, 1987; Braioni & Gelmini, 1983;Margalef et al., 1976). It eats nanoplankton anddetritus (Braioni & Gelmini, 1983).

Distribution: Cosmopolitan. It is the mainspecies from the genus in Spanish reservoirs(Margalef et al., 1976; de Manuel, 2000).

In Foix: B. quadridentatus f. cluniorbicularis wasonly found once in the Foix Reservoir, in October1997, at the riverine section of the reservoir (Fig. 1).

Brachionus urceolaris Müller, 1773 (Fig. 2)Ecology: Heleoplanktonic species living in

alkaline, small water bodies (de Manuel, 2000).Many authors consider B. urceolaris mainly as abenthic rotifer (Ruttner-Kolisko, 1974; Margalefet al., 1976; Braioni & Gelmini, 1983). It feeds onunicellular algae (Braioni & Gelmini, 1983). It ishighly polymorphic, as it is usual in this genus.

Distribution: Margalef et al. (1976) found itin reservoirs within the watershed of the DueroRiver. De Manuel (2000) however, collectedindividuals throughout Spain, suggesting thespecies might have colonized other reservoirs,as predicted by Margalef et al. (1976).

In Foix: Frequent in the reservoir, with maxi-mum densities in excess of 15 ind/L (Table 2).The mean density for the whole sampling periodwas 3.4 ind/L. B. urceolaris was often moreabundant in surface layers during 1999.

Keratella cochlearis (Gosse, 1851) (Fig. 2)Ecology: Euplanktonic rotifer, very common

in lakes and reservoirs. It feeds on algae andbacteria (Pourriot, 1965; 1977; Boon & Shiel,1990). It is prey to Asplanchna (Guiset, 1977).Its presence has been related to pollution(Braioni & Gelmini, 1983; Koste & Shiel,1987), but this link seems to depend on minera-lization (Margalef et al., 1976).

Distribution: Cosmopolitan species, commonin Spain. It can be found in all Spanish reser-voirs, especially those with acidic waters(Margalef et al., 1976), and more frequentlyduring stratification (de Manuel, 2000).

In Foix: Two forms of this species were obser-ved, f. typica and tecta (Fig. 2). Both were fre-quent in 1997, especially during the mixingperiod, being less common the rest of the period(Table 2). No clear spatial patterns were appa-rent during 1999.

Keratella quadrata (Müller, 1786) (Fig. 2)Ecology: Euplanktonic rotifer. It tolerates a

wide range of temperature and mineralizationconditions (de Manuel, 2000). Traditionally, thisrotifer has been considered a good indicator foreutrophy (Hutchinson, 1967). However, it maybe present in systems under any trophic state(Margalef et al., 1976; Braioni & Gelmini,1983). K. quadrata densities usually rise duringsummer (Hutchinson, 1967; Margalef et al.,1976). It feeds on detritus, bacteria and algae(Pourriot, 1977). Highly polymorphic.

Distribution: Cosmopolitan. Rotifer frequent inSpain, although never at high densities. No distri-bution pattern of this species has been identifiedin Spanish reservoirs (Margalef et al., 1976).

In Foix: In 1997, K. quadrata was frequentlyfound, albeit at low densities (i.e. maximumless than 3 ind/L). It was not observed afterMay 1998 (Table 2).

Keratella cf testudo (Ehrenberg, 1832) (Fig. 2)Ecology: Euplanktonic species living in alka-

line, small-sized water bodies (Braioni &Gelmini, 1983; de Manuel, 2000). It was defi-ned by Ruttner-Kolisko (1974) as a reservoirspecies. It eats bacteria, detritus, and algae(Chlorococcales, Euglenoids, Cryptomonadsand diatoms) (Sladecek, 1983).

Distribution: Cosmopolitan, rare in Spain. Insurveys of a large number of Spanish reservoirs,Margalef et al. (1976) and de Manuel (2000)found K. testudo, at very low densities, in oneand three reservoirs, respectively.

In Foix: Rare. It was collected twice, atlow densities (i.e. <3 ind/L): in March 1997and in July 1999 (Table 2), when it appearedin surface layers.

The record is not conf irmed, since itwas not possible to observe the presence of


a closed lateral facet at both sides of the cen-tral facet under optical microscope (see deManuel, 2000).

Keratella tropica (Apstein, 1907) (Fig. 2)Ecology: Euplanktonic rotifer, from warm

and alkaline waters (de Manuel, 2000). Distribution: Pantropical and pansubtropical,

occasional in Europe (Koste & Shiel, 1987).Eight records of this species can be found inMargalef et al. (1976), an account of a survey ofSpanish reservoirs. A second survey, reported inde Manuel (2000), records this species 17 times,clearly suggesting its expansion to new areas.

In Foix: Margalef et al. (1976) mention thisrotifer as present in Foix, despite not explicitlyincluding the reservoir in their study. Here, thespecies appeared in autumn 1999 (Fig. 6), withdensities in excess of 70 ind/L.

Notholca squamula (Müller, 1786) (Fig. 2)Ecology: Planktonic rotifer, often associated

with littoral margins (de Manuel, 2000; Braioni& Gelmini, 1983). Cold stenotherm typical ofalpine lakes (Ruttner-Kolisko, 1974). Koste &Shiel (1987) consider N. squamula a specialcase in the genus, because it is found in watersabove 15 ºC. It feeds preferentially on diatoms(Braioni & Gelmini, 1983).

Distribution: It is the most frequent speciesof the genus in Spain. It is not rare in alkalineand eutrophic reservoirs (Margalef et al., 1976),where it can easily be found during winter.During summer it may be found in the hypolim-nion (de Manuel, 2000).

In Foix: N. squamula was not collected in themain body of the reservoir. It was found once inthe riverine section of the reservoir, in October1997 (Fig. 1).

Family Lepadellidae

Lepadella patella (Müller, 1786) (Fig. 4)Ecology: Littoral periphytic rotifer, occasio-

nally reported in open and running waters(Ruttner-Kolisko, 1974; Margalef et al., 1976;Braioni & Gelmini, 1983; de Manuel, 2000).

Distribution: Cosmopolitan. It has been foundin alkaline eutrophic reservoirs by Margalef et al.(1976), but its distribution appears to be conside-rably variable over time (de Manuel, 2000).

In Foix: Not collected in the main body ofthe reservoir. It was found on one occasion, inOctober 1997, in the riverine section of thereservoir (Fig. 1).

Family Lecanidae

Lecane bulla (Gosse, 1851) (Fig. 4)Ecology: Periphytic species found in rivers and

small water bodies, occasionally in the plankton.Hutchinson (1967) related its presence in thepelagial to storm events. It has been found in awide range of trophic conditions (Segers, 1995).

Distribution: Cosmopolitan. Common inSpain. De Manuel (2000) found this speciesin Eastern reservoirs over calcareous watersheds.

In Foix: L. bulla was not collected in the mainbody of the reservoir. It was found once in theriverine section of the reservoir on one occa-sion, in October 1997 (Fig. 1)

Lecane closterocerca (Schmarda, 1859) (Fig. 4)Ecology: Benthic rotifer, although it frequently

migrates to the plankton (Ruttner-Kolisko, 1974).It is also found in running waters (Braioni &Gelmini, 1983; Koste & Shiel, 1990).

Distribution: Cosmopolitan. It is abundant inSpanish reservoirs, without a clear distributionpattern (Margalef et al., 1976; de Manuel, 2000).

In Foix: Rotifer rare in the reservoir. It wasfound on one sampling occasion (July 1999), atlow densities in surface layers (Table 2).

Lecane hamata Stokes, 1896 (Fig. 4)Ecology: Littoral rotifer, found in running or

small-sized water bodies. It is occasionally foundin the plankton (Braioni & Gelmini, 1983).

Distribution: Cosmopolitan rotifer. Frequent inthe Balearic Islands, but rare in Spanish reser-voirs (Margalef et al., 1976; de Manuel, 2000).In Foix: Rare. It appeared at low densities(i.e. < 1 ind/L) below surface layers inSeptember 1999 (Table 2).

282 Marcé et al.

Family Notommatidae

Cephalodella gibba Ehrenberg, 1832 (Fig. 4)Ecology: Heleoplanktonic species. It has also

been found in crustacean gills (Koste & Shiel,1991; de Manuel, 2000). It feeds on unicellularalgae, flagellates, and ciliates (Braioni &Gelmini, 1983; de Manuel, 2000).

Distribution: Cosmopolitan, spread throughoutthe Iberian Peninsula. It is frequent in both theplankton (de Manuel, 2000) and benthic habi-tats (Margalef et al., 1976).

In Foix: Rare. It was found on one samplingoccasion, in October 1997, in the riverine sec-tion of the reservoir (Fig. 1).


Figure 4. Rotifera species from the Foix Reservoir (II). A Lepadella patella, foot. B L. patella, food opening. C Lecane hamata. DL. bulla. E L. closterocerca. F Cephalodella gibba, contracted individual. G Itura aurita aurita, contracted individual. H I. auritaaurita, mastax. I I. aurita aurita, fulcrum. J Polyarthra dolychoptera. K P. major. L P. dolychoptera, blades. M P. major, blades.Bars: 100 µm, except H-I: 20 µm and L-M: 50 µm. Rotiferos del embalse de Foix (II). A Lepadella patella, pie. B L. patella, aber-tura del pie. C Lecane hamata. D L. bulla. E L. closterocerca. F Cephalodella gibba, individuo contraído. G Itura aurita aurita,individuo contraído. H I. aurita aurita, mastax. I I. aurita aurita, fulcrum. J Polyarthra dolychoptera. K P. major. L P. dolychoptera,palas. M P. major, palas. Barras: 100 µm, excepto H-I: 20 µm y L-M: 50 µm.

Itura aurita aurita (Ehrenberg, 1830) (Fig. 4)Ecology: Littoral rotifer, it lives in still or

slow-running waters (De Smet & Pourriot, 1997).It may associate with periphyton (Pourriot,1997). It prefers eutrophic bodies (Braioni &Gelmini, 1983), and feeds on euglenoids and uni-cellular algae (De Smet & Pourriot, 1997).

Distribution: Cosmopolitan. This Rotifer ishighly rare in the Iberian Peninsula. It has onlybeen found in Tablas de Daimiel and in some kars-tic lakes in Cuenca, both in Central Spain (R.M.Miracle, University of Valencia, pers. com.).Neither Margalef et al. (1976) nor de Manuel(2000) collected this rotifer in their studies.

In Foix: Rare. I. aurita was not collected in themain body of the reservoir. It was found once, inOctober 1997, in the riverine section (Fig. 1).

Family Synchaetidae

Polyarthra dolichoptera (Idelson, 1925) (Fig. 4)Ecology: Euplanktonic species from cold

waters. It may survive in low oxygen concentra-tions (Ruttner-Kolisko, 1974; Braioni &Gelmini, 1983; de Manuel, 2000). P. dolichopte-ra feeds on Cryptomonads, Chrysomonads andcentral diatoms (Pourriot, 1977), and is prey toAsplanchna. Densities in the hypolimnion weresignificantly larger than those in surface layersduring summer 1999. This rotifer shows astrong vertical distribution pattern during thesummer, when it accumulates in the hypolim-nion (Hutchinson, 1967; Margalef et al., 1976).

Distribution: Cosmopolitan. It is widespreadin Spanish water bodies. It is frequent in alkali-ne, eutrophic reservoirs.

In Foix: (see P. major).

Polyarthra major (Burckhardt, 1900) (Fig. 4)Ecology: Euplanktonic species from mesotro-

phic waters (de Manuel, 2000). It usually pre-sents its population maxima during summer andautumn (Hutchinson, 1967; Ruttner-Kolisko,1974; Braioni & Gelmini, 1983). It may befound in surface waters during the mixing, butas stratification develops, higher densities aregenerally found further below.

Distribution: Cosmopolitan. Rotifer frequent inthe Iberian Peninsula. It is also frequent in SWSpanish reservoirs. It shows preference foreutrophic acidic waters (Margalef et al., 1976).

In Foix: It was not always possible to distin-guish between species of the genus Polyarthra.The preservation method often collapsed indivi-duals hindering identification.

The genus was perennial in the reservoir. Itappeared at variable densities, ranging 1.5 - 460ind/L (Table 2). Together with B. angularis, B.calicyflorus, and Filinia spp, it could be found inthe anoxic layers during stratification (Fig. 6).

Synchaeta pectinata (Ehrenberg, 1832) (Fig. 5)Ecology: Euplanktonic rotifer from cold

waters (Ruttner-Kolisko, 1974). The species isequally found in lakes and reservoirs of varyingtrophy (Braioni & Gelmini, 1983). It feeds onCryptomonads, Chrysophycean, and diatoms(Pourriot, 1970). It may also feed on the rotiferKeratella (Hutchinson, 1967)

Distribution: Cosmopolitan. It is found inmany Spanish reservoirs, mainly in alkalinewaters. Margalef et al. (1976) associated abun-dance of this rotifer to mixing conditions, but deManuel (2000) did not find any remarkable spa-tial or temporal pattern.

In Foix: Rotifer occasionally found in thereservoir. It appeared during mixing periods, rea-ching maximum densities of 11 ind/L in January2000. It was not recorded in 1998 (Table 2).

Family Testudinellidae

Pompholyx sulcata (Hudson, 1885) (Fig. 5)Ecology: Euplanktonic species. It has also

been found on macrophytes (Braioni & Gelmini,1983). It feeds on detritus and bacteria (Braioni& Gelmini, 1983; de Manuel, 2000). Someauthors consider it as an eutrophication stateindicator species (Braioni & Gelmini, 1983).

Distribution: Cosmopolitan. It is abundant in theIberian Peninsula. Most abundant in surface layersof eutrophic reservoirs (Margalef et al., 1976).

In Foix: Rotifer occasionally collected in theFoix Reservoir. It appeared at low densities in

284 Marcé et al.

June 1997, but during the winter of 1999 itachieved densities of over 2000 ind/L (Table 2).This maximum coincided with the virtualabsence of B. angularis, suggesting some kindof competition between both species.

Testudinella patina (Hermann, 1783) (Fig. 5)Ecology: Heleoplanktonic and littoral species

(Hutchinson, 1967; Ruttner-Kolisko, 1974; deManuel, 2000). It is more frequent betweenspring and autumn. Salinity tolerant. It feedsmainly on Chlorella and diatoms (Braioni &Gelmini, 1983; de Manuel, 2000).

Distribution: Cosmopolitan. In Spain it hasfrequently been recorded in marshes and lagoons,but only in six reservoirs (de Manuel, 2000).

In Foix: Rare species. It was found on onesampling occasion, in October 1997, in the rive-rine section of the reservoir (Fig. 1).

Family Hexarthridae

Hexarthra mira (Hudson, 1871)Ecology: Euplanktonic species from shallow

waters (Ruttner-Kolisko, 1974), although it has

been recorded in a wide range of habitats(Hutchinson, 1967; Margalef et al., 1976). Itfeeds on vegetable detritus and bacteria(Pourriot, 1977; Braioni & Gelmini, 1983).

Distribution: Cosmopolitan, common in theIberian Peninsula. Most records in Spanish reser-voirs are from western ones (de Manuel, 2000).

In Foix: Species occasionally collected in thereservoir, always at low densities, and without aclear temporal pattern (Table 2).

Family Filiniidae

Filinia longiseta (Ehrenberg, 1834) (Fig. 5)Ecology: Euplanktonic species from warm

eutrophic waters. Braioni & Gelmini (1983)recorded F. longiseta mainly in the epilimnion,but Margalef et al. (1976) found a rising trendin densities with depth. It feeds on detritus, bac-teria, and algae (Pourriot, 1965).

Distribution: Cosmopolitan. Rotifer homoge-neously distributed in the Iberian Peninsula, andcommon in reservoirs. It generally appearsduring the stratification period.

In Foix: (see F. terminalis)


Figure 5. Rotifera species from the Foix Reservoir (III). A Synchaeta pectinata. B Testudinella patina. C S. pectinata, mastax. DPompholyx sulcata. E F. longiseta. F F. terminalis. Bars: 100 µm, except C: 50 µm. Rotíferos del embalse de Foix (III). A Synchaetapectinata. B Testudinella patina. C S. pectinata, mastax. D Pompholyx sulcata. E F. longiseta. F F. terminalis. Barras: 100 µm,excepto C: 50 µm.

Filinia terminalis (Plate, 1886) (Fig. 5)Ecology: Euplanktonic cold-stenotherm roti-

fer (de Manuel, 2000). It is found at higher den-sities in hypolimnion of stratified lakes andreservoirs, and also in well-mixed water bodies(de Manuel, 2000). It tolerates low oxygen con-centrations (Margalef et al., 1976).

Distribution: Cosmopolitan and commonin the Iberian Peninsula. It is abundant inSpanish reservoirs.

In Foix: Despite their different morphologicalfeatures, it was not always possible to distin-guish between species from the genus Filinia,since preservation methods often collapsed indi-viduals. So for quantitative considerations theyare treated as Filinia spp.

Frequent, albeit at moderate densities (i.e.0.05-6 ind/L). In March 1997, the genus rea-ched 216 ind/L, and was relatively abundant(Table 2). Sporadic high densities may be rela-ted to hydrological conditions. March 1997was the wettest period between the years 1997and 2000 (Marcé et al., 2000). Individualsfrom this genus located at different depths in1999 (Fig. 6), could be explained by segrega-tion of the two species found, however thiscould not be confirmed.

Crustacea

Class Branchiopoda LatreilleFamily Eurycercidae

Chydorus sphaericus (Müller, 1776) (Fig. 7) Ecology: Species inhabiting preferentially lit-

toral or shallow waters, often associated to algaeor macrophytes. Frequent in the plankton(Korovchinsky, 2000), where it has been relatedto the presence of Cyanobacteria (Hutchinson,1967; Armengol, 1978; Alonso, 1996). It tolera-tes a wide range of environmental conditions(Margaritora, 1985), but shows poor toleranceto high chloride concentrations (Margalef,1953; Margalef et al., 1976; Alonso, 1985). Itfeeds on flagellates, diatoms, and detritus.

Distribution: Cosmopolitan. Widespread cla-docerans in the Iberian Peninsula (Margalef et

al., 1976). Frequent in Spanish eutrophic reser-voirs, always at low densities.

In Foix: It appeared in 1999 (Table 2), conco-mitantly to B. angularis (Fig. 6 and 8). Despitebeing a benthic species, C. sphaericus achieveddensities in excess of 200 ind/L (Table 2). Highdensities of this species were related to excep-tional turbidity in 1999 (i.e. >40 NephelometricTurbidity Units-NTU) (Marcé et al., 2000).

Alona rectangula G.O. Sars, 1862 (Fig. 7) Ecology: Heleoplanktonic species frequently

associated to macrophytes, although it can swim(Armengol, 1978). It is more frequently foundin small water bodies (Alonso, 1996), but alsoappears in turbid, eutrophic, planktonic habitats(Margalef, 1953; Armengol, 1978).

Distribution: Holartic and Ethiopian species.It does not have a clear distribution pattern inthe Iberian Peninsula (Armengol, 1978; Alonso,1996). Rare in reservoirs.

In Foix: Isolated records, mainly duringmixing and always at low densities (i.e.� 1 ind/L) (Table 2). Appeared near the bot-tom in November 1999.

Family Moinidae

Moina micrura (Kurz, 1875) (Fig. 7) Ecology: Stenotherm cladoceran from warm

waters (Alonso, 1996). Heleoplanktonic speciesfrequently recorded in eutrophic planktonicenvironments.

Distribution: Cosmopolitan (Margaritora,1985), and frequent in the Iberian Peninsula,where it appears in low mineralised andturbid waters. Not frequent in reservoirs(Margalef et al., 1976).

In Foix: Rare. It appeared in the planktonduring autumn 1997, always at densities lessthan 1 ind/L (Table 2).

Family Daphniidae

Daphnia (Daphnia) galeata G.O. Sars, 1863 (Fig. 7) Ecology: Common species in lakes and small

water bodies (Armengol, 1978; Alonso, 1996).

286 Marcé et al.

It is recorded in systems with a wide range oftrophic states. Alonso (1996), however, relatespresence of this species to eutrophic conditions.

Distribution: Holartic and widespread inSpain. Very abundant in reservoirs (Alonso,1996). It has been confused with D. hyalina(Margalef et al., 1976; Armengol, 1978).

In Foix: Frequent. It presented densities bet-ween 0.01 and 17 ind/L. It was found duringboth mixing and stratified conditions (Table 2),without a clear temporal pattern. During autumn

1999, it was the only cladoceran present in thesurface layers of the reservoir (Fig. 8).

Daphnia (Daphnia) longispina (Müller, 1776) Ecology: Species inhabiting still or slow run-

ning waters, often associated to submergedmacrophytes (Alonso, 1996). It is not frequentin eutrophic environments.

Distribution: Paleartic species. Widespread inthe Iberian Peninsula, especially in the Pyreneesand in Spanish reservoirs (Armengol, 1978).


Figure 7. Cladocera species from the Foix Reservoir. A Chydorus sphaericus, cephalic capsule. B Alona rectangula. C Moinamicrura. D Daphnia pulicaria, pecten. E D. galeata, pecten and postabdomen. F D. galeata, young individual. G D. magna, pos-tabdomen. H D. magna. I Ceriodaphnia quadrangula. J C. quadrangula, postabdomen. Bars: 200 µm. Cladóceros del embalse deFoix. A Chydorus sphaericus, cápsula cefálica. B Alona rectangula. C Moina micrura. D Daphnia pulicaria, pecten. E D. galeata,pecten y postabdomen. F D. galeata, juvenil. G D. magna, postabdomen. H D. magna. I Ceriodaphnia quadrangula. J C. quadran-gula, postabdomen. Barras: 200 µm.

In Foix: Very rare. It was collected only onone single occasion, near the bottom, inJanuary 2000 (Table 2).

Daphnia (Daphnia) pulicaria Forbes, 1893 (Fig. 7)Ecology: Planktonic species found in permanent,

clear, and low mineralised waters (Alonso, 1996).Distribution: Holartic cladoceran. Its taxono-

mic position is still controversial (Margaritora,1985). It has been collected in Western Spanishreservoirs (Margalef et al., 1976). It is easilyexcluded when other cladocerans from thegenus Daphnia are present. It is often foundwith D. magna (Margalef et al., 1976).

In Foix: Very rare. It was collected on onesingle occasion, in March 1998 (Table 2), coin-ciding with the only record of D. magna.

Daphnia (Ctenodaphnia) magna Straus, 1820(Fig. 7)

Ecology: Cladoceran often found in temporarywaters (Margalef, 1953; Armengol, 1978). It isoften associated with vegetation in windless, sha-llow, and warm locations (Armengol, 1978).Margaritora (1985) considers this species as anindicator of eutrophic conditions. Alonso (1996)defines this cladoceran as pollution-tolerant.

Distribution: Holartic. In Spain it is mainlyfound in the eastern eutrophic reservoirs(Margalef et al., 1976).

In Foix: Highly rare species in the reservoir,where it was collected once in March 1998 (Table2), coinciding with the only record of D. pulicaria.

Ceriodaphnia quadrangula (Müller, 1785) (Fig. 7)Ecology: This cladoceran inhabits any kind

of water bodies, even temporary ones, where itis often found in plant beds (Margalef, 1953;Armengol, 1978; Alonso, 1985). As Armengol(1978) pointed out, Alonso (1996) consi-ders that a poor developed taxonomy of thegenus may explain the wide ecological distri-bution of C. quadrangula.

Distribution: Holartic and Neotropical.Widespread. It is often recorded in reservoirs(Hutchinson, 1967; Armengol, 1978; Alonso,1996). It is frequent in eutrophic Spanish reser-

voirs. Its distribution does not follow any clearpattern (Margalef et al., 1976).

In Foix: Frequent. Densities ranged 0.06-17ind/L (Table 2). Densities during summer weremarginally higher. In 1999, it peaked during stra-tification (Fig. 8). Maximum densities were foundat larger depths after mixing. Similar patternswere found for C. sphaericus and B. angularis.

Ceriodaphnia reticulata (Jurine, 1820) Ecology: Littoral species associated with

macrophytes (Armengol, 1978; Alonso, 1996).It is often found in eutrophic conditions(Margaritora, 1985), and cannot survive in tur-bid systems (Alonso, 1996).

Distribution: Holartic, Neotropical, andEthiop. Rare in Spanish reservoirs, it has beencollected in mineralized waters poor in chloride(Margalef et al, 1976).

In Foix: It was found on one occasion inOctober 1997, in the riverine section of thereservoir (Fig. 1).

Family Bosminidae

Bosmina longirostris (Müller, 1776)Ecology: Euplanktonic species from lakes

and reservoirs. It is also frequent in littoral mar-gins, but is seldom found in plant beds. Ithas often been recorded in low mineralizedand eutrophic systems (Armengol, 1978;Margaritora, 1985; Alonso, 1996).

Distribution: Cosmopolitan. Widespread in theIberian Peninsula and very frequent in Spanishreservoirs, although at low densities (Armengol,1978; Alonso, 1996). It is not often collected inhypolimnetic layers (Margaritora, 1985).

In Foix: Occasional. Densities ranged 0.01-1.8ind/L (Table 2). The scarcity of records does notallow us to define a seasonal or spatial pattern.

Class CopepodaFamily Cyclopidae

Acanthocyclops robustus (Sars, 1863) (Fig. 9)Ecology: This species inhabits the plankton of

lakes, marshes, and small water bodies. However,

288 Marcé et al.

it is considered as a littoral copepod, and recordsof this species in the plankton are available onlysince the 1970’s (Maier, 1996; Caramujo &Boavida, 1998). It is found in all kinds of waters(Alonso, 1985), but it prefers warm temperatures(Dussart, 1969). It is only abundant in the plank-ton in eutrophic conditions (Caramujo &Boavida, 1998). A. robustus is a predatory cope-pod (Armengol, 1978; Gliwicz & Umana, 1994;Hopp et al., 1997), but it also eats algae (Hopp et

al., 1997). A surprising predatory behaviour onDaphnia eggs inside the brood pouch was descri-bed by Gliwicz & Stibor (1993).

Distribution: Cosmopolitan. Acanthocyclopsis the most abundant genus in Spanish reser-voirs after the genus Cyclops (Armengol, 1978).It is more abundant in eutrophic waters, and canbe found in waters of varied mineralisation.Taxonomy of the group robustus-vernalis iscontroversial (Fryer, 1985; Reed, 1986; Einsle,


Figure 9. Acanthocyclops robustus from the Foix Reservoir. P1-P5 Pairs of swimming legs. Ant Antennula. SF Female genitalsegment. SM Male abdomen and furca. N Nauplius instar. Bars: 200 µm, except P5: 100 µm. Acanthocyclops robustus en elembalse de Foix. P1-P5 Pares de patas nadadoras. Ant Anténula. SF Segmento genital femenino. SM Abdomen y furca masculino.N Nauplius. Barras: 200 µm, excepto P5: 100 µm.

1993; Dodson, 1994; Einsle, 1996; Lescher-Moutué, 1996; Caramujo & Boavida, 1998), andA. robustus & A. vernalis are often confused.

In Foix: It was the only copepod speciesfound in the Foix Reservoir during the periodof study. Adult densities ranged between 0.1and 98 ind/L (Table 2), with a peak approxima-tely every six months (i.e. one during summerand another during winter). Copepodite densi-ties of A. robustus almost matched adult dyna-mics (Table 2). Nauplii did not follow any cleartemporal pattern. Both females and males avoi-ded deep layers during mid-summer, and thetemporal segregation during autumn is remar-kable (Fig. 8). Densities of males and femaleswere remarkably different throughout the wholeperiod too. This sex-ratio could be explained byhigh temperatures in the reservoir (see Marcéet al., 2000), which favour male develop-ment (Dussart, 1969), helped by preferen-tial accumulation of female individuals on theshores, as it has been found in some reservoirs(Fernández, 1996). Unfortunately, our data donot allow us to test these hypotheses.

DISCUSSION

The zooplankton community of the FoixReservoir is characterized by a diversity of heleo-planktonic species, accounting for 50% of thetaxa found. De Manuel (2000) found that heleo-planktonic Rotifera were very abundant in a sur-vey of over one hundred Spanish reservoirs, soFoix does not have an unusual rotifer community.Low crustacean richness, and especially the pre-sence of only one copepod species, characterisethe zooplankton of Foix. A survey of over 100reservoirs (Margalef et al., 1976) recorded thissituation in only four locations (Margalef &Armengol, 1980). However, their sampling wasonly carried out once per season. A more intensi-ve sampling programme would probably havecollected more copepod taxa in these reservoirs.According to Margalef (1983), the presence oftwo or more copepod species in plankton ofreservoirs is the most frequent situation.

Low crustacean diversity could be a commonfeature of small reservoirs or the product of theextreme limnological characteristics of the FoixReservoir (see Marcé et al., 2000). Dodson(1991; 1992) related crustacean richness inEuropean lakes to basin morphology, finding apositive relationship between lake size andamount of crustacean species. However, no data

290 Marcé et al.

Figure 8. Density (ind l-1) depth-time plots for some cladoceraand copepod species during 1999. The dotted line shows tem-perature profiles. Gráficos profundidad-tiempo para la densi-dad (ind l-1) para algunos cladóceros y copépodos durante1999. La línea punteada muestra el perfil de temperatura.

are available comparing both large and verysmall reservoirs. Dodson et al. (2000) postula-ted that crustacean richness varies with trophy,decreasing at high productivity (see alsoJeppesen et al., 2000). Thus, low crustaceanrichness in the Foix Reservoir could be due bothto its small size and extreme hypertrophy.

Changes over time in species’ composition arealso remarkable, except for copepods. Keratellacochlearis f. tecta and K. quadrata did not re-appear after March 1998, whereas K. tropica andLecane closterocerca appeared again in 1999.Benthic species were occasionally collected,such as Rotaria neptunia or Testudinella patina(Table 2). These species were abundant duringhigh inflow periods, such as those occurred inMarch and June 1997 (Marcé et al., 2000).Rotifera richness was clearly higher during lowresidence time periods. For instance, in March1997 12 rotifera taxa accounted for 74 % of totalzooplankton biomass (Table 3).

Chydorus sphaericus appeared in 1999, andincreased cladoceran biomass, reaching the hig-her values for the whole period (Table 3).Regarding physical and chemical variables in thereservoir (Marcé et al., 2000), only turbidity wasstrongly different in 1999 compared to otheryears. Marzolf (1990) postulated turbidity as akey factor controlling zooplankton communities.

T-student tests for biomass of different groupsin thermocline and oxycline-defined layers gave

similar results, so only results from tests for ther-mocline will be given. Copepods were signifi-cantly more abundant (p=0.04, n=5) above boththermocline and oxycline during stratification in1999. Test for cladoceran distribution (p=0.51,n=5) was strongly influenced by Chydorus bio-mass near the bottom in September. Rotifera didnot show significant differences (p=0.22, n=5)due to high biomass in deep layers, mainlyexplained by Polyarthra spp., Filinia spp., andBrachionus angularis densities.

The qualitative sample collected in the rive-rine section of the reservoir in October 1997contained 7 species (6 rotifers and one clado-ceran, see species description) not recordednear the dam. These were heleoplanktonic andbenthic organisms, found in a shallow environ-ments (1 m) rich in macrophytae (mainlyPhragmites australis (Cav.)). Itura aurita auri-ta, a very rare rotifer in the Iberian Peninsula,was recorded here. A more frequent samplingin this reservoir section would have probablyfound more taxa not recorded here.

The riverine section of new small reservoirsmay act as new habitats for species’ dispersionand refuge, especially for microcrustacea andRotifera, which have a high dispersal ability(Shurin, 2000; Shurin et al., 2000). Thesemovements could have been important south ofthe Pyrenees during the second half of the 20th

century, when more than 600 small reservoirs


Table 3. Biomass (µg/L) for rotifera (Rotif.), copepoda (Copep.), and cladocera (Cladc.) in the station near the dam at each sampling date(month above, year below). Biomasses in 1999 were calculated integrating data for the whole water column. The percentage of total zooplank-ton biomass accounted for each group is also shown. Biomasa (µg/L) para rotíferos (Rotif.), copépodos (Copep.) y cladóceros (Cladc.) en laestación cercana a la presa en cada muestreo (mes arriba, año debajo). Las biomasas en 1999 se calcularon integrando los datos de toda lacolumna de agua. Se muestra también el porcentaje de la biomasa total de zoopláncton debida a cada grupo.

3 6 9 10 12 3 5 7 10 6 7 8 9 10 11 12 1 97 97 97 97 97 98 98 98 98 99 99 99 99 99 99 99 00

Rotif. 36 3.1 0.4 14 0.4 6.6 0.6 53 1.1 11 6.6 6.0 22 4.8 17 3.0 49% 74 1.7 0.8 38 0.1 5.7 0.3 18 2.8 6.9 2.2 2.3 3.4 1.5 2.9 0.3 15

Copep. 13 143 54 21 519 100 163 188 37 124 287 173 226 249 134 876 74% 26 77 95 58 99 86 67 66 97 76 95 67 35 81 23 77 23

Cladc. 0.0 39 2.2 1.6 0.1 10 79 44 0.0 28 9.9 80 401 55 435 256 195% 0.0 21 3.9 4.4 0.0 8.8 32 16 0.0 17 3.3 31 62 18 74 22 61

were built (MOPU, 1988) in a country whereinland wetlands were scarce and isolated.Indeed, some planktonic rotifers first appearedin Spanish reservoirs during the 1980’s, suchas Wolga spinifera and Filinia opoliensis.Others expanded their distribution, i.e.Keratella tropica and K. irregularis (Guiset &de Manuel, 1993). Unfortunately, the riverinesection of the reservoirs was not included inthe sampling designs of surveys conducted inthe 1970’s and 1980’s. These surveys also focu-sed on large reservoirs. Thus, we cannot esta-blish the impact of these relatively new smallreservoirs on the distribution of benthic andheleoplanktonic microfauna.

Taxonomic studies in reservoirs should takeinto consideration spatial heterogeneity, if detai-led taxa richness and time variability is required.Small Mediterranean reservoirs like Foix arestrongly forced by climatic variability at shortand medium time scales. Also, Spanish reservoirsare recent systems where colonization is still inprogress (Guiset & de Manuel, 1993). This canintroduce variability at larger time scales.

ACKNOWLEDGMENTS

This work has been possible through the finan-cial support of Diputació de Barcelona. Ithas also been partially funded by the projectREN2001-2185-CO2-O2 of the Scienceand Technology Ministery. The contribution1999SRG 28 from the Generalitat deCatalunya is also greatly appreciated. We arethankful to the staff of ‘Parc del Foix’ for theirhelp. We are also grateful to Maria Romero forher advice on zooplankton identification andcounting. David Balayla also gave useful com-ments on early drafts and carefully revised theEnglish manuscript.

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294 Marcé et al.

295

Respuesta de la comunidad fitoplanctónica de una laguna ecuatorialhipereutrófica a la introducción de un nuevo ecodemo

John Jairo Ramírez R.

Universidad de Antioquia, Instituto de Biología. Apartado 1226. Medellín, Colombia. E-mail: [email protected]

RESUMEN

Se analiza el efecto de la introducción accidental del ecodemo Botryococcus braunii en la estructura de la comunidad fito-planctónica de la laguna del Parque Norte, un cuerpo de agua raso e hipereutrófico tropical. ¿Cuál fue este efecto, si la comu-nidad fitoplanctónica en esta laguna siempre presentó una composición de especies pobre y supuestamente estable frente atensores de diferente índole? Se prevé que, si como respuesta a la introducción la comunidad aumenta el orden y sustituye aldominante competitivo, entonces el ecodemo introducido constituye una entidad disipativa de la inestabilidad generada porsu introducción y de la ya presente en el sistema. ¿Ocurrió esto? Efectivamente, pues la introducción generó una interacciónasimétrica con las especies residentes y se constituyó en una fuente de entropía para los ecodemos dominantes actuales. Dadoque el ecodemo introducido fue la única especie capaz de integrar adecuadamente la adquisición de energía y su acumula-ción, de oscilar menos dentro del sistema y de su comunidad y la única especie entre las presentes, en que las característicasde estructura disipativa eran más claramente reconocibles, ocurrió la exclusión de los antiguos dominantes. Estos pertenecí-an principalmente a las cianoprocariotas, entre los que destacaba Microcystis aeruginosa. Un dominante competitivo fuesustituido por otro más estable y adaptado. B. braunii puede entonces ser considerado una estructura disipativa, pues muestraun alto grado de uniformidad en tamaño, una talla relativamente grande, ciclo de vida largo, alto grado de continuidad(expresado a través de la dominancia en el sistema), mantenimiento de la máxima biomasa en relación a la entrada de energíay una menor oscilación de la misma al superar las pérdidas inducidas por diferentes factores.

Palabras clave: laguna eutrófica tropical, fitoplancton, introducción accidental, entropía, disipación.

ABSTRACT

The effect of the accidental introduction of the ecodeme Botrycoccus braunii on the structure of the phytoplankton communityof the Parque Norte lagoon is analyzed. This is a tropical, shallow and hypereutrophic body of water. If the phytoplanktoncommunity of this lagoon always presented a poor species composition supposedly stable enough to face different kinds oftensors, what was the effect of the introduction on the phytoplankton community? If the response is that the community incre-ases the order and substitutes the competitive dominant, then the introduced ecodeme constitutes a dissipative entity of theinstability generated by its introduction and of the system’s already present instability. Has such thing occurred? Indeed,because the introduction generated an asymmetric interaction with the resident species, and because this interaction consti-tuted a source of entropy for the dominant’s resident ecodemes. Since the introduced ecodeme was the unique species able tointegrate the acquisition and accumulation of energy, showed few oscillations within the system and its community and it wasthe unique species among the already resident species of the system that presented more clearly recognizable dissipativestructure characteristics, this situation provoked the exclusion of the former dominants. These belonged mainly to cianopro-karionts among which Microcystis aeruginosa was important. A competitive dominantwas substituted by another more stableand adapted one. B. braunii can be then considered a dissipative structure because it showed a high uniformity in size, a rela-tively large size, a long life cycle, high continuity as expressed through its dominance in the system), maintaining of the maxi-mum biomass in relation to the energy income, and a smaller biomass oscillation by surpassing the induced loss by differentfactors.

Keywords: eutrophic tropical lagoon, phytoplankton, accidental introduction, entropy, dissipation.


INTRODUCCIÓN

Un lago es un sistema dinámico conformado porecodemos interactuantes cuya finalidad es alcan-zar un estado ordenado (uniformidad) y de bajaproducción de entropía, alta exergía y resiliencia(Johnson, 1981; Reynolds, 1997). A pesar de lacapacidad de los sistema lénticos para organizar-se a sí mismos, ninguno de ellos alcanza un esta-do de equilibrio reconocible, pues en general,por su condición de sistemas abiertos, se rigenpor los principios de los sistemas de no equili-brio, donde el efecto de las perturbaciones deuno u otro tipo, desempeña un importante papel.Puede decirse entonces que los procesos deorganización de la comunidad están fuertementeinfluenciados por fuerzas externas y que, bajo suacción, las comunidades retroceden a menudo aestados más primitivos de organización, pues sedestruye momentáneamente parte de la exergíaganada en un espacio-tiempo determinado.Dicha destrucción ocurre para ajustarse a lasprescripciones de la segunda ley de la termodi-námica, esto es, disipar los gradientes de energíay/o materia “introducidos” por las perturbacio-nes de carácter biótico o abiótico.

Como sistemas termodinámicos abiertos, lossistemas ecológicos deben obedecer la segundaley en una de dos maneras: 1) deben disiparalta entropía de materia y energía desde sí mis-mos hacia sus ambientes, lo que los ajustará ala idealización de las estructuras disipativas; o2) deben exhibir crecimiento espontáneo a tra-vés del tiempo. En este caso, se ajustarían a laidealización de la fase espacial expandiente.Los sistemas ecológicos exhiben ambas clasesde conducta (Brooks & Wiley, 1988).

Consecuentemente, los sistemas ecológicosexhiben un número de características de los sis-temas termodinámicos que están lejos de laentropía máxima presente en los sistemas cerra-dos: muchas de sus conductas son irreversiblesy la dinámica de tales conductas contiene unelemento estocástico probabilístico; están liga-dos a sus entornos por intercambios de energíaque permiten el mantenimiento de una estructu-ra organizada, y se hallan lejos de la máxima

entropía en términos de intercambio de materia,debido a que los productos finales son elimina-dos desde o transportados a otras parte del siste-ma (Brooks & Wiley, 1988).

La función de disipación en un sistema ecoló-gico está conformada por una función de disipa-ción externa y una función de disipación límite.Esta última tiene dos componentes: uno perti-nente a la acumulación de biomasa independien-te de los cambios en información genética, y elotro pertinente a la acumulación de informacióngenética independiente de las consideraciones debiomasa. El funcionamiento biológico de cual-quier clase envuelve los tres componentes. Sinembargo, dependiendo de la escala de tiempoescogida, los procesos biológicos pueden apare-cer dominados por uno de ellos. Durante losintervalos cortos de tiempo, predomina la fun-ción de disipación externa. Los sistemas biológi-cos vistos desde esta perspectiva temporal (tiem-po fisiológico) deben conformarse a laidealización de las estructuras disipativas, ya quela conducta está dominada por la disipacióndesde el sistema. Cuando visto en escalas inter-medias de tiempo, predomina la acumulación debiomasa. Esto pertenece a una variedad de pro-cesos biológicos que incluyen el desarrollo(tiempo ontogenético), la reproducción (tiempogeneracional), y la sucesión de la comunidad yel turnover (tiempo ecológico). Finalmente, losprocesos biológicos operando en intervalos detiempo mayores (tiempo evolutivo) son domina-dos por la acumulación de información genéticadentro del sistema por el componente biótico delmismo (Brooks & Wiley, 1988).

La estabilidad es la capacidad de un sistemade retornar al estado basal después de una per-turbación por un agente externo. El grado deestabilidad se caracteriza por la amplitud de ladesviación a partir del estado inicial, la rapidezde la respuesta del sistema y la velocidad paraamortiguar la desviación del estado basal ini-cial. Si el sistema es sometido a pequeños dis-turbios, y consigue resistirlos retornando a suestado basal o a algo próximo a él, se dice que elsistema es localmente estable. Pero los sistemasecológicos están sujetos a perturbaciones de

296 J. J. Ramírez

mayor intensidad, lo cual requiere introducir unsegundo tipo de estabilidad: la estabilidad glo-bal. Una región de estabilidad local presentaráestabilidad global si el sistema después de gran-des perturbaciones y una vez cesada la perturba-ción, regresa al mismo estado. No siempre ocu-rre esto último y uno de los problemas de laecología es delimitar la estabilidad global paradiversas comunidades (Krebs, 1985; Begon etal., 1990). Las comunidades estables son, pordefinición, aquellas capaces de persistir de laforma que son (Pimm, 1984), debido a las altascoherencia y resiliencia de que hacen gala.

La estabilidad local de un sistema se pruebaentonces aplicando pequeños disturbios y obser-vando el resultado. Si el resultado obtenidodifiere marcadamente de aquel que se presenta-ba cuando no había disturbio, se dice que el sis-tema es inestable y el efecto sobre las estructu-ras disipativas del sistema es notable, pues sedice que no “superaron” la entropía alóctonaincorporada por la perturbación. Si el efecto deldisturbio actual desaparece con el tiempo y larespuesta es similar, perturbado o no, se diceque el sistema es asintóticamente estable(Cunningham, 1963). La perturbación puedeestar representada por factores individuales opor una asociación de ellos; en este trabajo estáencarnada en la introducción de ecodemosextraños al sistema. Sin embargo, y en concor-dancia con Prigogine (1997), la concepción másapropiada de perturbación está ligada al concep-to de inestabilidad, atado a su vez a la noción decaos y de probabilidad, tan opuestos a las dereversibilidad, determinismo y equilibrio pre-sentes en la ecología y la limnología clásicas. Lafuerza de estas concepciones tradicionales hallevado a desconocer, más apropiadamente aolvidar, que las pequeñas perturbaciones o ines-tabilidades se amplifican y llevan a que unastrayectorias inicialmente cercanas se separen yse “bifurquen” siguiendo nuevos caminos. Estasson las estructuras de no equilibrio o estructurasdisipativas caracterizadas por el concepto deirreversibilidad y las rupturas de simetría. Estasestructuras de no equilibrio sólo existen mien-tras el sistema disipa energía y permanece en

interacción con el exterior. Contrastan con lasde equilibrio, como los cristales, que una vezformados, pueden permanecer aislados y sonestructuras muertas, sin disipación de energía.La inestabilidad, el caos, la no causalidad nosobliga entonces a acercarnos, hoy, a un esquemaprobabilista más real (Prigogine, 1997).

ANTECEDENTES

Caracterización física y química

La Laguna del Parque Norte (LPN; 06º 17’N –75º 33.4’W) es un sistema raso con algunas irre-gularidades en el contorno (DL = 1.31), pendien-tes fuertes en las orillas, fondo plano, zona lito-ral pobremente desarrollada (Dv = 2.29) y altainestabilidad en la columna de agua; por ello, seclasifica como un sistema polimíctico cálidocontinuo, que cede calor por convección alambiente (Ramírez, 2000a). El mayor cambioperceptible en el ambiente físico posterior a laintroducción fue el aumento en la penetración deluz que pasó de 0.20-0.30 m a toda la columnade agua (aproximadamente 1.60 m). A pesar delos cambios estructurales de la comunidadplanctónica, variables ambientales como alcali-nidad, conductividad eléctrica y pH han presen-tado siempre valores altos y poco variables, loque muestra un sistema altamente tamponado,con una reserva alcalina considerable y pocodinámico desde el punto de vista de las variablesmencionadas. Las altas conductividades (2000-2700 µS/cm, CV = 12%), alcalinidades (240-250mgCaCO3/l, CV = 11.4%) y dureza (total = 101-103 mgCaCO3/l, CV = 5.5%) indican aguas decomposición iónica rica, cuyos valores son debi-dos básicamente a las altas concentraciones decalcio, magnesio, cloruros (480-750 mgCl/l,CV = 10%) y material disuelto en general(Ramírez & Díaz, 1994; Sánchez & Ramírez,2000; Ramírez & Alcaráz, 2002). Este último serefleja en los valores medios de los sólidos tota-les disueltos (1187. 2 mg/l), los cuales corrobo-ran que se trata de aguas altamente mineraliza-das (Noreña & Ramírez, 2001). El pH en todas

Efecto de la introducción un nuevo ecodemo fitoplanctónico 297

las colectas presentó valores básicos y pocovariables (8.4-8.6, CV = 4%) debidos a la alcali-nidad y conductividad altas.

Caracterización biológica

La LPN desde las primeras investigaciones(Ramírez, 1987) presentó densidades fitoplanc-tónicas altas y las algas del orden Chloro-coccales fueron dominantes, estando represen-tadas especialmente por Keratococcusbicaudatus; el valor de riqueza hallada en esteaño fue de 37 taxones, para una diversidad de2.03 nats/ind y una equidad de 0.56. En un estu-dio efectuado dos años más tarde se observócomo especies dominantes a Scenedesmus qua-dricauda y a Tetraedron minimum, y se obtuvoevidencia de blooms de Microcystis cf. aerugi-nosa, Aphanizomenon aphanizomenoides (Ra-mírez, 2000b) y Anabaenopsis (Ramírez, 1994);hubo además desaparición de algunas especiesimportantes en la primera investigación (princi-palmente Crucigenia tetrapedia). Para esteperiodo la riqueza disminuyó a 20 taxones, ladiversidad a 1.49 nats y la equidad a 0.49. Labiomasa media, estimada a partir de la clorofilaa fue de 37.96 mg/m3 (Ramírez & Díaz, 1994).

En 1991 fue introducida accidentalmente elalga verde Botryococcus braunii Kützing 1849,proveniente de un embalse oligo-mesotróficosituado a 2100 m.s.n.m, la represa La Fé. En unnuevo trabajo realizado en 1999 Corbachoencontró que B. braunii era la especie dominan-te (densidad media = 108 000 ind/l), acompaña-da por otras dos especies del mismo género:B. terribilis y Botryococcus sp. Como conse-cuencia de lo anterior, desaparecieron la mayo-ría de las clorococales anteriormente halladas,no se registraron más blooms de Microcystis niotras cianoprocariotas y comenzaron a aparecernuevos organismos en el f itoplancton, entreellos algunas diatomeas (especialmente Cyclo-tella meneghiniana) y euglenofitas (Euglenaoxyuris principalmente). La biomasa halladadurante este estudio (139.3 mg/m3) fue 3.7veces mayor que la de 1989. Si se acepta quesistemas con valores promedios de clorofila

iguales o superiores a 100 mg/m3 son ambienteshipertróficos (Alvarez Cobelas & Jacobsen,1992), los valores encontrados tipifican la LPNcomo un sistema de este tipo. Paralelamente a laintroducción de B. braunii, se introdujo el copé-podo calanoide Arctodiaptomus dorsalis, el cualdesplazó al copépodo ciclopoide Thermocyclopsdecipiens, codominante en la comunidad zoo-planctónica con el rotífero Brachionus plicatilis(Ramírez & Díaz, 1996-1997), quien ahoraalterna la dominancia con A. dorsalis.

¿Por qué la comunidad fitoplanctónica de laLPN responde de esta manera a la “introduc-ción” de una nueva estructura disipativa, repre-sentada por B. braunii, si siempre presentó unacomposición de especies pobre y supuestamenteestable que implica una mayor conectividad ypor tanto una mayor estabilidad, persistencia,resiliencia y resistencia al cambio?

DISCUSIÓN

Antes de comenzar, vale la pena destacar quedada la pequeña escala de los taxones del planc-ton, los fenómenos de la introducción de espe-cies y sus consecuencias raramente son tenidosen cuenta en esta biocenosis; no en tanto, comose muestra en este artículo, el resultado es simi-lar aunque poco documentado; en Colombia,por lo menos, jamás se ha publicado nada al res-pecto. La mayoría de los estudios referentes aeste fenómeno en los sistemas acuáticos se hanllevado a cabo en peces y en macrófitas. En eco-sistemas acuáticos es bien conocido el trabajode Zaret & Paine (1973) quienes documentaronla introducción de Cichla ocellaris, un pez cícli-do nativo del río Amazonas, en el lago Gatún enPanamá. Esta especie asumió rápidamente ladominancia y redujo drásticamente la diversidadde la fauna autóctona. Según Ros (1991) en unporcentaje superior al 70 % de los casos estu-diados, las especies exóticas de peces ocasionanel declive de la ictiofauna nativa. La introduc-ción de especies ícticas ha ofrecido evidenciaempírica a la teoría del control top-down en losecosistemas acuáticos. Sin embargo, la eviden-

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cia registrada en la presente investigación apoyala teoría del control bottom-up, es decir, aquelque se ejerce desde los productores del sistema.

Cada sistema es un conjunto de diversos ele-mentos, compartimientos o unidades, cada unode los cuales puede existir en muchos estadosdiferentes, de manera que la selección de un esta-do está influenciada por los estados de los otroscomponentes del sistema, de los cuales formaránparte los componentes introducidos. Puede con-siderarse entonces que cualquier elemento deeste conjunto que pueda adoptar distintos esta-dos, automáticamente permanecerá, después dealgún tiempo en el más estable de aquellos.

B. braunii, así como A. dorsalis, son ecode-mos, estructuras disipativas que compiten conlas demás para incrementar la adquisición deenergía desde el entorno y conservarla incre-mentando su biomasa y su número de indivi-duos. Toda estructura disipativa tiende hacia unestado estable (aquel de menor producción deentropía) y al alcanzarlo desplazará a otros eco-demos menos efectivos en la disipación de laentropía introducida al sistema por las nuevasperturbaciones a las que se ve sometido. Unecodemo como grupo organizado pretendealcanzar un orden (la uniformidad) y llegar alestado de mínima producción de entropía; aambas condiciones se llega cuando el ecodemose constituye en el conjunto dominante. En pri-mera instancia, estos dos ecodemos parecen nointeractuar. Según Johnson (1981), una especieheterotrófica, como A. dorsalis, tiende a inducirun incremento en el flujo de energía y a intensi-ficar la fluctuación en las especies de que se ali-menta. Vistas de esta manera, estas fluctuacio-nes pudieron favorecer las condiciones para queB. braunii ampliara su nicho y alcanzara la con-dición de ecodemo dominante actual en el siste-ma. Vale la pena recordar que, según los postu-lados de la ecología teórica, el éxito alcanzadopor una especie introducida está determinadopor el binomio colonización-extinción (nichovacío-nicho ocupado, nicho fundamental-nichorealizado y cambio ontogenético del nicho).

Según los postulados termodinámicos, cual-quier interacción entre sistemas o subistemas

incrementa la entropía, lo cual va en contra de lameta individual de disminuir la producción de lamisma. La interacción asimétrica entre la espe-cie fitoplanctónica introducida y las residentesconstituye pues una fuente de entropía. La alter-nativa para disminuir su incremento sería enton-ces evitar la interacción, lo cual, en el sistemaLPN es bastante improbable, primero por la con-dición polimíctica del sistema, y segundo por lainvasión de las fronteras del nicho de las espe-cies residentes dominantes por la introducida.Como consecuencia de la interacción desigualocurre una exclusión real de los antiguos domi-nantes. El nuevo dominante es la única especiecapaz de integrar adecuadamente la adquisiciónde energía y su acumulación, siendo la que osci-la menos dentro del sistema y de su comunidad,la más cercana al estado estable y la única en quelas características de estructura disipativason más claramente reconocibles (Johnson,1981). B. braunii posee las características nece-sarias para ser considerado como tal, pues mues-tra un alto grado de uniformidad en tamaño, unatalla relativamente grande, ciclo de vida largo,alto grado de continuidad (expresado a través dela dominancia en el sistema), mantenimiento dela máxima biomasa en relación a la entradade energía y una menor oscilación de la mismaal superar las pérdidas inducidas por diferentesfactores. Todas estas características correspon-den a un estratega del tipo S (Ramírez &Corbacho, 2004). Las dos últimas propiedadesdemuestran que la resiliencia y coherencia de laespecie son altas. Vale la pena resaltar que losestrategas S son más resistentes y persistentesfrente a las perturbaciones, pero si la inestabili-dad generada es frecuente e intensa, tendránpoca capacidad de recuperación (resiliencia yelasticidad bajas) cuando comparados con losestrategas C que tienen poca resistencia a lasinestabilidades, pero alta resiliencia debido a susaltos tiempos de renovación (Begon et al., 1990).

Un cuerpo de agua léntico puede considerar-se, en cierta medida, como una isla que respon-de a las condiciones estipuladas en la teoría dela Biogeografía Insular. Esta teoría postula quela introducción de una especie puede conducir a


la desaparición de una o varias especies, con osin efecto en el nicho de las especies nativas;desaparición de una o varias especies por alte-ración de la cadena trófica del sistema; y fi-nalmente, al establecimiento de la especie inva-sora debido a su capacidad para convertirse enuna estructura disipativa adecuada. A todasluces, lo sucedido en la LPN se ajusta a lasegunda y tercera consideración.

Se reconoce que una perturbación o inestabi-lidad ha ocurrido determinando la calidad de larespuesta de las especies de alto nivel en el sis-tema; esta respuesta se juzga por la resiliencia yla persistencia estructurales de la comunidadfrente a la severidad de la instabilidad, y se cali-fica en términos bien sea de una alteración de labiomasa total o de su redistribución entre lasespecies presentes (Reynolds, 1997). Si la pri-mera es muy débil o la última muy fuerte, lasucesión continuará su ruta normal y se puedeconcluir que la comunidad “asimiló” el impactoy mantuvo su estructura. En general, y debidoal efecto de las perturbaciones, lo que se obser-va son una serie de episodios sucesionales queavanzan hasta que ocurra un evento de magni-tud suficiente que demore, detenga o desmante-le abruptamente el desarrollo sucesional

corriente. En nuestro caso, todas las evidenciasindican que la comunidad no demoró ni detuvosu desarrollo sucesivo corriente, pero dada lasustitución de un dominante por otro pertene-ciente al mismo tipo ecológico (estratega S),pero más eurioico que el primero (Microcystis),el desarrollo sucesional fue desmanteladoabruptamente, aunque permaneciendo en unestado estable de baja diversidad. La permanen-cia en este estado se ajusta a lo especificado porSommer et al (1993) en cuanto a que una solaespecie (el ecodemo introducido) contribuyecon más del 80% de la biomasa total, su presen-cia ha persistido por largo tiempo (> 1-2 sema-nas) y durante este periodo la biomasa total nose ha incrementado significativamente.

Dado que la exergía acumulada en un sistema(entendida como una medida de orden) es unevaluador de su resiliencia a la perturbación,puede decirse, en concordancia con los postula-dos de Reynolds (1997) que, posterior al eventode introducción, ambas propiedades son altas enel sistema LPN. Un estimador de dicha magni-tud es la ausencia de fluctuaciones fuertes en ladensidad de B. braunii en el ciclo anual(Ramírez & Corbacho, 2004) debidas a la trans-ferencia ininterrumpida de recursos del sistema

300 J. J. Ramírez

Figura 1. Representación esquemática de las posibles trayectorias seguidas por un sistema dinámico antes y después de la roturade simetría ocasionado por un disturbio. A schematic representation of the possible trajectories followed by a dynamic system befo-re and after the breaking of symmetry caused by a disturbance.

a la biomasa del ecodemo dominante (Fig. 1).Esta transferencia ocurre por la condiciónautóctona del sistema, la cual conduce a oscila-ciones mínimas representadas por las bajasvariaciones temporales de los atributos físicos yquímicos principales. El sistema funcionaentonces como un absorbedor de choques en elque la adquisición de energía iguala a la disipa-ción de la misma. Y aunque los organismos pre-senten inicialmente fluctuaciones drásticas,éstas serán cada vez menores.

Se podría pensar que una especie introducidaen un sistema actúa a la manera de una piedra,creando ondas circulares que se alejan cada vezmás de su centro. Estas ondas representarían laamplitud del nicho de la especie y en sus fron-teras la posibilidad de defensa contra la inva-sión de otras especies y la posibilidad de inter-acción, son menores. Si no hay exclusión esporque las ondas “regresan” a su centro yexpulsan a la especie invasora al igual queexpulsarían a la piedra del sistema para recupe-rar el flujo de entropía normal al cual las espe-cies residentes están adaptadas. En el planctondicho símil parece no funcionar, como lo expre-sa la “paradoja del plancton”; sin embargo, esnecesario tener en cuenta que la paradoja nopredice nada respecto a la introducción de espe-cies extrañas. La experiencia con la introduc-ción de plantas y animales a nuevos ambientesha demostrado que, a corto plazo, la respuestageneralmente involucra profundos cambiosecológicos, debidos a la imposibilidad de elimi-nar las interacciones bien sea entre partículas oecodemos. En palabras de Prigogine (1997), sise pudieran eliminar, el universo sería isomorfoa un universo de partículas libres, y esto seríatan incoherente que no habría química, ni bio-logía, ni culturas humanas.

Igualmente, parafraseando a Margalef (1983),un nuevo ecodemo en un sistema podría consi-derarse como un agente perturbador externo, unfactor de estrés, de inestabilidad, de tensión quefuerza a la comunidad establecida a no seguirgobernándose por sus leyes internas y que tien-de a minimizar las consecuencias de tal tensión.Si la tensión es transitoria el sistema retornará a

una situación similar a aquella que ostentaba, esdecir, el ecodemo será eliminado por la presiónde los residentes. Si el ecodemo perturbador esmejor competidor que los locales, el sistemaecológico puede quedar acoplado funcional-mente al ecodemo forzador, separado de él poruna frontera a través de la cual el intercambiono es asimétrico; esta asimetría de intercambiolo lleva a ser el dominante. Todo factor que noha estado presente en la evolución de un ecosis-tema puede ser entonces un factor de tensión;este concepto incluye moléculas orgánicasinusitadas o especies de origen alóctono.

Podría también pensarse que la introducción,entendida como una perturbación externa, creóuna bifurcación (posiblemente incompleta), esdecir, un rompimiento del estado estable ante-rior. Esta nueva condición cambió la historiadeterminística del sistema (un ciclo de domi-nancias alternadas y en cierta forma predeci-bles, marcado por los cambios de intensidad enla mezcla) por una probabilística en la cual unode los posibles caminos a seguir luego de labifurcación fue la dominancia de B. brauniipara quien, según se mencionó anteriormente,la polimixis del sistema no es un disturbio quepueda romper el estado estable y el nivel deexergía alcanzado por la comunidad (Fig. 2).Para Prigogine (1997) una propiedad de lasbifurcaciones es su sensibilidad, ante pequeñasvariaciones en la naturaleza del sistema, lascuales llevan a la elección preferente de una delas ramas. Este es un camino irreversible hastaque una nueva perturbación genere un nuevonivel entrópico no menguado por las estructu-ras disipativas presentes en el sistema y origineun nuevo rompimiento de simetría. Por lo pron-to la irreversibilidad lograda, lleva a nuevoscaminos de orden, representados en la domi-nancia de la especie introducida.

B. braunii ha sido catalogada por Hutchinson(1967) como un ecodemo de condición eurioica,lo que explica su capacidad interactiva asimétricay la posibilidad de ampliar las fronteras de sunicho a expensas de la exclusión de otros organis-mos mejor adaptados a las condiciones previas deentropía, concretamente. Los ecodemos excluidos


no pudieron entonces disipar la nueva entrada deenergía ni contrarrestar el desorden, por ello, fue-ron sustituidos por otros que sí lo hacen.

Según Quirós (2002) los cambios en la es-tructura ecosistémica son una muestras de resi-liencia frente a un cambio en el ambiente denutrientes de un lago. No es este el caso en estainvestigación, pues como se mencionó, salvo elcambio en el clima óptico del lago, las demáscondiciones físicas y químicas permanecieroninalteradas. Es menester recordar que para Aoki(2000), la producción de entropía de un lago porunidad de volumen del mismo no sólo aumentacon el enriquecimiento de nutrientes sino tam-bién con los incrementos de biomasa. Para estemismo autor, las cianoprocariotas y otras algasformadoras de blooms son mecanismos ecosis-témicos naturales dirigidos a aliviar los cambiosen el ecosistema y a maximizar las estructuras

disipativas (número de organismos y biomasa)frente a gradientes externos.

La LPN posee entonces una tasa alta de pro-ducción de entropía, representada en la cargainterna de nutrientes, acentuada por su condiciónde trampa de sedimentos y su bajo tiempo deresidencia. Dicha carga funciona como lascorrientes ascendentes de nutrientes en algunasregiones marinas, las cuales son disipadas porespecies de peces (como la anchoveta en el Perú)y cuya dominancia disminuye drásticamente ladiversidad. Algo similar se presenta en los lagosdimícticos y monomícticos, en los que la mezclainyecta en el epilimnion una carga grande deentropía que se disipa en los blooms algales pos-teriores y en la disminución de la diversidad delsistema. Esta última consecuencia asegura tasasde flujo de energía relativamente bajas, que a suvez dan lugar a acumulaciones de energía capa-

302 J. J. Ramírez

Figura 2. Representación esquemática de la solución que alcanzó el sistema Laguna del Parque Norte frente al desafío representa-do por la introducción de la entidad disipativa B. Braunii. Schematic representation of the solution that the Parque Norte Lagoonsystem reached in front of the challenge that represents the introduction of the dissipative entity, B. braunii.

ces de ser reducidas por un invasor apropiado, ala manera de lo ocurrido con los pinzones deDarwin en las islas Galápagos y con B. brauniien el cuerpo de agua estudiado.

El nivel de dominancia presente en la LPN esdebido según Johnson (1981) a la entrada alta yhomogénea de energía que es el origen de unecosistema con pocas especies, pero biomasaalta. Cobra fuerza entonces la afirmación delmismo autor en el sentido de que la dominanciaque reduce el flujo de entropía en un alto grado,será más efectiva en disminuir la diversidad. Laautonomía del sistema permitirá la acumulaciónde biomasa y la construcción de un momentosignificativo de amortiguación.

En cualquier sistema material aparecen inter-acciones y mecanismos cibernéticos y, con ellos,acumulaciones de información. Los organismos,el desarrollo de los meandros en un río, la com-plejidad creciente de la corteza terrestre median-te sucesivas épocas de orogénesis son dispositi-vos de almacenamiento de información delmismo modo que los son los sistemas genéticos.Son entonces sistemas auto-organizadores. Encualquier caso los sistemas cibernéticos queexisten de un modo natural deben poseer lacapacidad de persistir y, en general, a partir de lateoría cibernética se deduce que cualquier siste-ma que pueda adoptar diferentes estados, auto-máticamente permanece en, o adopta después dealgún tiempo, el más estable de aquellos estados(Margalef, 1983). Esto es lo que sucedió en elsistema ecológico considerado en este trabajo.

CONCLUSIONES

En respuesta a la pregunta realizada puededecirse que la comunidad de la LPN respondióde la forma en que lo hizo porque no es resilien-te ni coherente ni poseía estabilidad global.Sólo poseía estabilidad local, resiliencia yconectividad bajas. Si una comunidad no equili-brada es entonces aquella en que la abundanciade especies cambia continuamente, lo que haceimpredecible su estructura, la comunidad planc-tónica de la LPN no lo es, al menos por perio-

dos de tiempo muy grandes. Llega a serlo, cuan-do casos como el ocurrido desplazan el sistemahacia otro nivel de entropía no soportado por lasespecies dominantes residentes.

Además, la introducción del ecodemo B. brau-nii ocasionó un nuevo nivel de entropía que lacomunidad no resistió y que fue generado porla interacción de la especie introducida que síalcanzó la condición de estructura disipativa alaumentar su biomasa, adaptarse a las nuevas con-diciones dada su condición eurioica; esta especieconstituyó entonces una entidad disipativa queincrementó el orden de la comunidad por ser unestratega S de alta resistencia al cambio, mayorpersistencia, pero resiliencia y variabilidad bajas.

La LPN es entonces un sistema ecológicocon un dominante competitivo en el fitoplanc-ton, siendo por tanto una comunidad controladapor la dominancia. Todo indica que, dado queel dominante fitoplanctónico permanece bajoesa condición durante casi todo el ciclo anual,la perturbación presente (encarnada en la poli-mixis) se ha constituido para él más en unrecurso que en un disturbio.

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ZARET, T. M. & R. T. PAINE. 1973. Species intro-duction in a tropical lake. Science, 182: 449-455.

304 J. J. Ramírez

INTRODUCCIÓN

Todas las comunidades biológicas que habitanun ecosistema son susceptibles de informarsobre la calidad ambiental del mismo y sobre suestado de conservación. Sin embargo, habitual-mente se ha prestado más atención a unascomunidades que a otras en base a su facilidadde identificación, o por albergar muchas espe-cies con alto valor indicador.

En los ecosistemas acuáticos, prácticamentela totalidad de comunidades o grupos biológi-cos han sido utilizados para evaluar la calidaddel agua (p.e. Rosenberg & Resh, 1993;Holmes et al., 1998; Kelly et al., 1998) aunquecon diferente éxito. Los macroinvertebrados(p.e. Armitage et al., 1983; Metcalfe, 1989;

Wright et al., 1998) y las algas diatomeas (p.e.Kutka & Richards, 1996; Pan et al., 1996; Wu,1999) han sido los grupos mayoritariamenteutilizados debido a su mejor conocimiento y/ofacilidad de identificación, su ubicuidad, porser sedentarios y por tanto altamente sensiblesa contaminaciones eventuales o esporádicas, ala diversidad de amplitud de sus ciclos devida, y por mostrar diferentes grados de tole-rancia a la contaminación orgánica y otrostipos de alteraciones del medio.

Los macrófitos, en el sentido funcional deMargalef (1983), constituyen un grupo deorganismos que se organizan en los ecosiste-mas acuáticos en formaciones más o menoscomplejas pero fácilmente identif icables.Margalef (1983) identifica diferentes formas

305

Propuesta de un índice de macrófitos (IM) para evaluar la calidadecológica de los ríos de la cuenca del Segura

Mª Luisa Suárez1,2, Andrés Mellado1, Mª Mar Sánchez-Montoya1, Mª Rosario Vidal-Abarca1

1Departamento de Ecología e Hidrología. Universidad de Murcia. Campus de Espinardo. 30100 Murcia. 2e-mail: [email protected]

RESUMEN

A partir de los muestreos de vegetación acuática llevados a cabo en 59 estaciones localizadas en la Cuenca del Segura duranteel periodo 1998-2004, y teniendo en cuenta la tolerancia a la contaminación orgánica y por tanto el valor indicador de los táxo-nes recolectados, se ha elaborado un índice (IM) para su utilización como índice de calidad que no requiere una especializa-ción taxonómica importante y es de fácil aplicación, aunque su uso en otras regiones o cuencas hidrográficas podría requeririmportantes ajustes.

Palabras clave: macrófitos; ríos; índice biótico; índice de macrófitos (IM); Cuenca del Segura; calidad ecológica del agua

ABSTRACT

Samples of aquatic vegetation (macrophytes) were collected in 59 sampling sites located in the Segura River Basin (SE Spain)between 1998 and 2004 Keeping in mind the tolerance to organic pollution of each taxon and hence, their indicative value, anindex of macrophytes (IM) has been elaborated. The index was designed to evaluate water quality in streams and rivers, can beeasily calculated and little taxonomic expertise is required. However, its use in other regions may require major adjustments.

Keywords: macrophytes; rivers; biotic index; index of macrophytes (IM); Segura Basin, water ecological quality


biológicas y tipos de comunidades vegetalesligadas al agua (micrófitos y macrófitos), utili-zando tanto su posición en el medio acuático(neuston, pecton, plocon, pleuston, etc) comoaspectos funcionales relacionados con su capa-cidad para usar distintas fuentes de carbono(rizófitos, limnófitos, anfífitos, etc).

Las comunidades de macrófitos se han utili-zado pocas veces como indicadores de calidad,y la mayoría de ellas en otros ecosistemasacuáticos diferentes a los ríos. Así, Linton &Goulder (2000) y Goulder (2000), utilizaron alos macrófitos acuáticos (incluyendo las for-mas helófitas) para elaborar un índice de con-servación botánico (Botanical ConservationIndex) en pozas y charcas ganaderas deInglaterra, a la par que Amorós et al. (2000) lohicieron para humedales ribereños. En lagos,Nichols et al. (2000) han propuesto el “AquaticMacrophyte Community Index” (AMCI) utili-zando parámetros como profundidad de creci-miento del macrófito, diversidad, cobertura etc.En ríos y arroyos, hasta nuestro conocimiento,Haury et al. (1996) propusieron un índice demacróf itos para estimar la calidad del aguade los ríos de Francia que actualmente estasiendo estandarizado (Lafont, 2001). Así-mismo, Holmes (1996) y Holmes et al. (1999)han propuesto el MTR (Mean Trophic Rank)calculando el valor indicador de las especies demacrófitos en ríos de Inglaterra. Jarvie et al.(2002) aplicaron este índice en la cuenca altadel Río Támesis con buenos resultados en ladiscriminación de tramos contaminados porplantas de tratamiento de residuos. Más recien-temente Schneider & Melzer (2003) han pro-puesto un nuevo índice trófico de macrófitos(TIM) para evaluar el estado trófico de los ríos.En todos los casos, estos índices demandan unconocimiento taxonómico importante puestoque requieren la identificación de táxones anivel de especie y/o género.

En este trabajo se describe el desarrollo deun índice de calidad utilizando a los macrófi-tos acuáticos, que puede ser calculado fácil-mente en el campo y que no requiera una altaespecialización taxonómica. El índice se deno-

mina abreviadamente IM. Se aplica a laCuenca del Segura y se comentan algunas desus características y limitaciones.

MATERIAL Y METODOS

Se han tomado muestras de macrófitos en untotal de 59 estaciones de muestreo localizadasen distintos tipos de cuerpos de agua en laCuenca del Segura (ríos permanentes, tempo-rales, fuentes, embalses, canales, etc). Elperiodo de muestreo abarca desde el año 1998hasta 2004. Cada estación fue visitada, almenos una vez y, la mayoría entre 4 y 6 veces.En la Tabla 2, se presentan los datos para sulocalización geográf ica, algunos parámetrosfísico-químicos medidos y los valores devarios índices de calidad biológica calculados(índice de macroinvertebrados, IBMWP, Alba-Tercedor & Sánchez-Ortega, 1988; Alba-Tercedor et al., 2002; índice de calidad de laribera, QBR, Munné et al. 2003 e IM).

En cada una de las estaciones de muestreo setomaron datos sobre distintas variables físico-químicas. La salinidad y la conductividad semidieron in situ utilizando un conductivímetroYSI-33. Para las medidas de los nutrientes serecogieron muestras de agua, por triplicado, queuna vez filtradas, se guardaron a 5 ºC para pos-teriormente analizar las concentraciones denitratos, nitritos, amonio y fósforo reactivosoluble según A.P.H.A., (1985); Golterman, etal., (1978) y Wetzel & Likens (1991).

Para establecer las relaciones entre el IM ylas variables físico-químicas medidas y los índi-ces aplicados (IBMWP y QBR) se utilizó elíndice de correlación de Spearman tras consta-tar que algunas variables no cumplían el requisi-to de normalidad. Con el fin de comprobar siexistían diferencias entre los valores medios delIBMWP de los grupos de estaciones incluidosen las distintas clases de calidad del IM, se utili-zó un análisis de la varianza (ANOVA) y el testde Holm-Sidak, de comparación par a par, trascomprobar la normalidad de las variablesmediante el test de Kolmogorov-Smirnov. La

306 Suárez et al.

homogeneidad de las varianzas se comprobómediante el Levene Median Test.

Descripción del Indice de Macrófitos (IM)

Formalmente el término macrófito incluye afanerógamas, briófitos, pteridófitos y algasmacroscópicas, como los Carófitos (Wetzel,2001), aunque para el objeto de este trabajo sehan considerado igualmente algunas algas queforman agregados visibles a simple vista. Parala recogida de este material en el campo no serequiere un nivel importante de entrenamiento,únicamente saber distinguir las formaciones delos organismos que constituyen las diferentescomunidades (plocon, pecton, perifiton, etc.).

Para calcular el IM en el campo es necesarioseguir un protocolo que se presenta detallado enel Apéndice 1. No obstante, hay varios puntosbásicos a destacar. En primer lugar, se trata deseleccionar un tramo de 100 m que incluya lamayor variedad de hábitats posibles (pozas,rápidos, remansos, etc.). La mejor época del añopara llevar a cabo el muestreo es primavera-verano donde se detecta la mayor diversidad ycrecimiento de los macrófitos.

La recogida y posterior almacenaje del mate-rial, requiere diferente metodología según setrate de pecton, plocon, etc (ver anexo 1). Paraaplicar el índice, se consideran principalmente alos hidrófitos en el sentido de Font Quer (1985),evitando a los helófitos aunque, alguno de ellosen su fase juvenil más subacuáticas han sidoincluidos en el índice (como es el caso de losberros: Nasturtium, Apium, etc).

Para el cálculo del índice no es necesaria laidentificación específica de cada taxon, entreotras razones porque limitaría su objetivo defacilidad de aplicación. El nivel taxonómicorequerido es diferente según el grupo conside-rado y siempre se ha optado por el mayor posi-ble que conservara un valor indicador (familia,orden, género, e incluso categorías sin valortaxonómico como perif iton). Se asume sinembargo, que dentro de cada grupo taxonómi-co existen especies que no se correspondencon el valor indicador asignado.

El IM es un índice aditivo que tiene en cuentael valor indicador de los táxones, grupos o for-maciones consideradas, la diversidad funcio-nal-morfológica de los macrófitos, en el senti-do de ocupación y organización del espaciofluvial, y su abundancia, por lo que hay querecoger información semicuantitativa de lacobertura de cada uno de los grupos. En con-creto se han establecido tres porcentajes decobertura: < 5 %; 5-50 %; y > 50 %.

El valor indicador de cada taxon o grupo se haestablecido de acuerdo a los valores físico-quími-cos obtenidos en los muestreos realizados en losecosistemas acuáticos de la Cuenca del Segura ydatos de otros estudios generales y específicossobre los distintos táxones y grupos (Aboal, 1985;1986; 1988 a y b; 1989 a, b y c; 1991; Cambra &Aboal, 1992; Cirujano & Medina, 2002; Morenoet al., 2001). Igualmente se han utilizado datosautoecológicos bibliográficos (p.e. Verhoeven,1979; Brock, 1981; 1982; Van Vierssen, 1982;Brock & Casanova, 1991; Schneider & Melzer,2003). El valor indicador asignado es, por tanto,una ponderación de toda la información recogida.

El índice se presenta en forma de tabla parafacilitar su cálculo (ver Apéndice 2), en la quese presentan los valores que adquiere cadagrupo o taxon en función de la cobertura queocupa en la estación de muestreo (100 m).

El cálculo final se obtiene sumando las pun-tuaciones parciales de cada grupo. Si en la esta-ción de muestreo aparecen dos o más táxonesincluidos en la misma entrada (línea) hay queconsiderar que sólo puntúa una vez. La cobertu-ra, sin embargo, será la total ocupada por todoslos táxones incluidos en la línea.

Una primera propuesta del IM fue presen-tada en el X Congreso de la AsociaciónEspañola de Limnología (Moreno et al., 2000)celebrado en Valencia.

Clases de calidad del IM

Para el IM se han establecido 5 clases de calidad(Tabla 1) que se corresponderían con las cincorecomendadas por la Directiva Marco del Agua(Comisión Europea, 2000). Las clases de cali-

Un índice de macrófitos para la cuenca del Segura 307

dad se han definido para la Cuenca del Segura ysegún la experiencia de los investigadores en elcampo y tras la observación de los cambios dela vegetación acuática con los de la calidad delagua. Así, estas clases están sujetas a revisionesfuturas, y aún más si se pretende utilizar enotras regiones geográficas.

El área de estudio

El estudio se ha llevado a cabo en la Cuenca delSegura situada en el sureste peninsular queabarca un superficie de 14 431 km2, de relieveirregular y clima marcadamente mediterráneo-semiárido (precipitación media anual en torno a300 mm/año) (Vidal-Abarca et al., 1987). Lacuenca se asienta sobre materiales fundamental-mente detríticos, de naturaleza caliza y margo-arcillosa, fácilmente erosionables.

La red fluvial es muy compleja e incluyecauces con diferente grado de permanencia delflujo de agua (Vidal-Abarca et al., 2004) que,en términos generales sigue un modelo típica-mente mediterráneo, aunque el exhaustivo con-trol del agua por parte de los embalses para

abastecer el regadío, ha provocado la “inver-sión” anual de los caudales. Esta demanda haalterado la práctica totalidad de los cauces porla construcción de embalses, lo que unido a laentrada del agua externa al sistema, a travésdel Trasvase Tajo-Segura complica el panora-ma ambiental de la Cuenca del Segura.

RESULTADOS

La aplicación del IM a los ríos de la Cuenca delSegura dio como resultado que el 43 % de lasestaciones se encontraban con una calidad I y II(muy buena = 22.4 % o buena = 20.7 %), mien-tras que en el 15.5 % la calidad era muy mala(clase V). El valor máximo para el índice (41) seobtuvo en el Arroyo de Yeste (estación 541 enTabla 2), un cauce de primer orden situado a798 m de altitud en el noroeste de la cuenca. Elvalor mínimo para el índice se obtuvo en losChorros del Río Mundo (estación 144 enTabla 2), un cauce temporal de alta calidad físi-co-química (Vidal-Abarca et al., 1991) y bioló-gica (QBR = 100; IBMWP = 162).

308 Suárez et al.

Tabla 1. Clases de calidad definidas para el índice de macrófitos (IM). Quality classes according to the index of macrophytes (IM).

Clases de Calidad Nivel de calidad Valor del IM Color

I Muy buena >30 AzulII Buena 21-30 VerdeIII Aceptable 13-20 AmarilloIV Mala 5-12 NaranjaV Muy mala <5 Rojo

Table 2. Nombre, localización geográfica, parámetros físico-químicos y valores de los índices biológicos medidos en las estaciones de mues-treo de la Cuenca del Segura. Name, geographical location, physico-chemical parameters, and values of the biological indexes measured atthe sampling sites of the Segura Basin.

Código Localidad Altitud X UTM Y UTM Hidrologia tipología IM IBMWP QBR Conductividad fosfatos nitratos nitritos amonio(m) 25 ºC (µS/cm) (µg/l) (µg/l) (µg/l) (µg/l)

1 R. Segura Nacimiento. 1400 526325 4216300 Permanente arroyo 18 93 40 306 18.2 454 0.3 0.03 R. Segura después 1020 534650 4224485 Permanente río 36 254 95 337 11.9 496 1.4 0.0

R. Madera11 R. Segura La Graya 620 553425 4239230 Permanente río 24 117 95 400 3.9 386 2.3 0.017 Río Segura. Gallego 456 586573 4252058 Permanente río 18 207 100 398 21.0 365 8 64.037 Rª Judío 150 636868 4238094 Permanente rambla 10 16 75 8618 707.6 766 54.2 579.4109 R. Madera Venta Pescador 1160 534000 4232625 Permanente río 8 113 95 443 5.8 40 0.8 0.0113 R. Madera desembocadura 1020 534576 4225334 Permanente río 24 245 75 384 1.8 135 1.7 1.4120 R. Zumeta Santiago Espada 1140 538650 4215200 Permanente río 24 184 55 517 6.3 872 0.2 0.0


Table 2. Continuación. Continuation.

Código Localidad Altitud X UTM Y UTM Hidrologia tipología IM IBMWP QBR Conductividad fosfatos nitratos nitritos amonio(m) 25 ºC (µS/cm) (µg/l) (µg/l) (µg/l) (µg/l)

128 R. Tus Baños 800 550511 4247240 Permanente río 39 119 85 285 14.2 192 0.3 0.0

132 R. Taibilla La Tercia 950 555850 4221910 Permanente río 32 237 50 986 156.8 0 1.9 0.0

143 Ayo. de la Vega 1200 543500 4263000 Permanente arroyo 40 141 45 702 19.5 138 1.0 0.0

144 R. Mundo Chorros 1040 549200 4256500 Temporal arroyo 0 162 100 280 37.8 574 0.6 0.0

152 R. Mundo Alejos-Alfera 806 565237 4263048 Permanente río 18 152 100 497 51.6 338 0.4 0.0

158 R. Viñazos. Nacimiento. 1050 562850 4275200 Permanente arroyo 28 118 75 784 4.4 7 1.3 0.0

164 Ayo. Madera Paterna 940 561600 4272800 Permanente arroyo 14 137 85 798 41.3 451 1.1 0.0

172 R. Mundo Ayna 650 581250 4267250 Permanente río 30 155 55 663 14.4 394 0.7 8.1

180 R. Mundo Agramón 350 618500 4251500 Permanente río 4 82 90 936 8.6 1122 1.2 23.2

188 R. Benamor. Nacimiento 1200 573435 4230884 Permanente canal 14 111 0 71 9.9 4743 0.0 3.5

191 Ayo. Salinas Zacatín 1150 576861 4227863 Permanente arroyo 18 110 40 106 5.1 54 30.9 19.2

193 R. Benamor Somogil 680 587772 4229741 Permanente río 20 146 80 1620 0.0 1084 0.9 12.1

194 Rio Alhárabe 810 588816 4229482 Permanente arroyo 34 168 50 513 16.0 438 2.0 44

204 R. Argos Archivel 860 592979 4214692 Permanente río 18 89 85 1710 1.0 4675 0.4 7.3

205 Fte. Marqués 630 598654 4219315 Permanente arroyo 28 37 5 174 0.0 1994 1.2 0.0

215 R. Argos La Florida 260 615206 4233170 Permanente río 4 24 25 4860 1067.1 1794 323.9 6565.9

221 R. Quipar Encarnación 710 597882 4210743 Permanente rambla 22 151 85 3300 263.0 5906 86.7 73.4

237 Rª Tinajón 100 649757 4221350 Permanente rambla 6 33 40 14672 359.8 3093 6.2 31.2

244 R. Mula Ucenda 400 616270 4209538 Permanente río 16 66 45 2080 0.0 657 2.8 4.3

260 R. Mula Baños 230 637851 4211211 Permanente río 4 28 10 5200 1231.1 125 27.3 956.9

275 R. Mula Alguazas 75 654021 4212788 Permanente río 4 33 10 1590 47.6 957 40.4 61.4

285 Rª Perea Caputa 410 631295 4216460 Permanente rambla 38 138 25 3300 0.0 7610 32.6 0.0

306 R. Pliego la Plata 200 631900 4209100 Temporal río 6 98 80 2013 13.0 666 0.7 2.3

309 R. Luchena antes R. Turrilla 540 595685 4182755 Permanente río 40 98 65 2950 1.6 457 3.4 292.5

310 R. Turrilla Nacimiento. 750 595685 4182755 Permanente río 20 104 70 5335 2.3 7770 26.7 23.3

315 R. Corneros Fuensanta 650 596431 4174967 Permanente río 26 139 70 1564 2.9 4749 9.1 21.9

317 Rª Torrealvilla 350 614847 4178032 Temporal rambla 16 70 55 16830 2.6 485 7.0 17.3

318 Rª del Estrecho 476 610372 4180915 Temporal rambla 15 83 90 3770 78.0 130 2.0 13.0

331 Rª Puerto Cadena 350 661805 4197472 Permanente arroyo 22 86 65 2438 5.7 7346 0.6 84.4

343 Rª Salada 140 666110 4221496 Permanente rambla 18 51 15 93120 7.8 2299 264.8 137.1

381 Rª Moro Embalse 230 642962 4233114 Permanente embalse 22 62 25 18360 6.7 2646 23.3 0.0

437 Rª Albujón 0 688267 4177169 Permanente rambla 4 33 10 12800 1398.8 3634 278.3 1939.9

476 Rª Pastrana (Morata) 320 633500 4161500 Permanente rambla 32 95 10 4576 1.4 20164 60.4 26.5

477 Rª Majada 60 646000 4163500 Permanente rambla 32 109 65 10290 13.4 11082 174.6 27.0

478 Rª Reventón 100 644400 4167500 Permanente rambla 30 80 40 22440 2.3 18285 61.5 22.8

481 Río Amir 340 628700 4157200 Permanente rambla 28 94 55 2376 2.0 1592 1.0 9.6

528 Rª Miranda 0 688220 4174422 Permanente canal 10 54 10 10670 2254.3 270.3 218.3 3596.7

529 Rª Garruchal 100 670100 4202300 Temporal rambla 6 54 40 17952 7.1 17559 6.4 5.3

535 R. Argos. Las Oicas 780 590847 4214597 Permanente río 24 158 70 1098 1.6 5752 5.3 22.0

536 R. Chícamo. Nacimiento 340 674900 4236700 Permanente arroyo 16 80 85 2782 2.6 13136 8.3 16.8

537 Rio Chícamo. La Umbría 290 674959 4235338 Permanente río 35 84 75 3020 5.0 3580 10.0 40.0

538 Río Chícamo. Mahoya 166 670486 4231879 Temporal rambla 18 89 40 17210 21.0 1550 11.0 37.0

539 Arroyo Blanco 1060 568637 4224720 Permanente arroyo 10 181 90 640 12.0 488 0.0 160.0

540 Arroyo Tercero 1020 568855 4226227 Temporal arroyo 17 139 90 1035 12.0 3720 6.0 66.0

541 Arroyo de Yeste 798 557435 4254064 Permanente arroyo 41 210 85 507 75.0 478 3.0 33.0

542 Arroyo Yeste II 798 557435 4254064 Permanente arroyo 24 160 65 1137 50.0 142 7.0 28.0

543 Rio Turrilla 501 598139 4181575 Permanente río 9 136 55 8140 24.0 2570 7.0 21.0

544 Rambla de los Serranos 140 669676 4201130 Temporal rambla 4 37 50 11210 17.0 590 8.0 30.0

546 Rambla del Cárcabo 350 630083 4230207 Temporal rambla 3 63 50 14350 31.0 780 24.0 136.0

547 Arroyo de la Peña Palomera 804 548380 4239980 Permanente arroyo 31 255 100 335 13.0 592 5.0 31.0

548 Rio Segura. Cañaverosa 275 612545 4235652 Permanente río 4 108 100 703 59.0 817 31.0 151.0

El índice parece independiente del tipo decuerpo de agua al que se aplica río, rambla,arroyo, etc. (Tabla 2), de hecho es posibleencontrar la máxima calidad para el IM encasi todos ellos (Fig. 1a), al igual que ocurrecon la altitud (Fig. 1b), aunque hay una ten-dencia a que los valores más altos se obtengana altitudes medias, siendo en los tramos másbajos donde se dan los valores más bajos delíndice. De hecho existe una correlación signi-

ficativa entre el IM y la altitud (r = 0.307,p < 0.01) (Fig. 2a).

En cuanto a su relación con la concentraciónde nutrientes y procesos de descomposición de lamateria orgánica, el IM en la Cuenca del Segura,presenta correlaciones negativas y significativascon la concentración de amonio (r = -0.289;p < 0.05) y de fosfatos (r = -0.406; p< 0.01) perono con la de nitratos (r = -0.027) ni con los nitri-tos (r = - 0.135) (Fig. 2 e, f, g, y h).

310 Suárez et al.

Figura 1. Distribución de las clases de calidad del IM según la tipología de las estaciones de muestreo (a), los rangos de altitud (b)y la salinidad (c). Quality classes distribution of the IM index in relation to the typology of sampling sites (a), altitude (b) and sali-nity (c).

En relación con los índices de calidad, el IMpresenta una correlación positiva y significati-va con el índice de macroinvertebradosIBMWP (r = 0.504, p< 0.001) (Fig. 2c). Existendiferencias significativas (ANOVA, p � 0.001)en los valores medios del IBMWP obtenidospara las estaciones incluidas en cada una de lasclases del IM (Fig. 3). El test de Holm-Sidak,de comparación par a par, detectó diferenciasentre los grupos I y V (mayor y menor calidad,

respectivamente) con la mayoría de los demás,pero no entre los grupos intermedios (Tabla 3).No ocurre igual con el índice de riberas, QBR(Fig. 2d) que no presenta una correlación signi-ficativa con el IM (r = 0.044).

En relación con la salinidad del agua y tenien-do en cuenta la clasificación propuesta porMontes & Martino (1987), en la Cuenca delSegura podemos encontrar la totalidad de tipolo-gías (desde aguas dulces con valores de salini-


Figura 2. Relación entre el IM y distintos parámetros físicos, químicos e índices biológicos (de macroinvertebrados, IBMWP y decalidad de riberas, QBR). Relationship between the IM, and different physical and chemical parameters and biological indexes,(from macroinvertebrates, IBMWP, and quality of riparian zones, QBR).

dad < 0.5 g/l ~ 1 500 µS/cm, hasta hipersalinascon valores >40 g/l ~ >70 000 µS/cm) que pue-den ser clasificadas con el IM (Fig. 1c). En todoslos tipos definidos por la salinidad, es posibleencontrar todas las clases de calidad para el IM.Cuando se incluyen el total de estaciones mues-treadas en la Cuenca del Segura la conductividadno presenta una correlación significativa con elIM (r = -0.250) (Fig. 2b).

DISCUSION

Aunque el IM propuesto presenta como princi-pal ventaja su facilidad de aplicación, tiene limi-taciones importantes que hay que resaltar. Lacontaminación orgánica es uno de los factores deimpacto para el desarrollo de los macrófitos(p.e. Adams & Sand-Jensen, 1991). Las correla-ciones encontradas en la Cuenca del Segura,entre el valor del IM y las concentraciones deamonio y de fosfatos en el agua, indicarían elvalor del índice para detectar problemas de con-taminación orgánica. No ocurre igual con la con-centración de nitratos, cuyo origen, en los siste-mas acuáticos de la Cuenca del Segura, puedeestar mediado por las margas de origen sedimen-tario que aportan importantes cantidades denitratos al agua (Vidal-Abarca et al., 2004) y quese encuentran ampliamente distribuidas en laCuenca del Segura (Gómez et al., in press).

La relación que existe entre el IM y el IBMWPparece indicar que ambos responden de manerasimilar ante los cambios de la calidad del agua(Fig. 3), aunque harían falta más datos para con-firmarla definitivamente, dado que para algunasclases de calidad del IM, el número de estacionessobre las que se ha calculado la media, es inferiora 10 (Clase IV, n= 8; Clase V, n=7).

Una de las peculiaridades del índice es suescasa relación con la vegetación ribereña. Engeneral, los valores bajos del índice se dan en lostramos más contaminados, pero también en esta-ciones de muestreo donde el bosque de galería,por su densidad, puede limitar la entrada de laluz. El valor mínimo posible del IM (0) detecta-do en los Chorros del Río Mundo (estación 144),se debe a la existencia de un extraordinario doselvegetal ripario que limita enormemente la entra-da de luz al cauce. Además, se trata de un cauce

312 Suárez et al.

Tabla 3. Significación del test de comparación par a par, por elmétodo Holm-Sidak, de las medias del IBMWP obtenidas paraclase de calidad del IM. Significance of the pairwise comparisonprocedure test (Holm-Sidak method) of the means of IBMWP obtai-ned from each water quality of IM.

Comparación Significación

I-II noI-III noI-IV síI-V sí

II-III noII-IV noII-V sí

III-IV noIII-V síIV-V no

Figura 3. Diagrama de cajas mostrando la distribución de losvalores del índice de macroinvertebrados IBMWP obtenidospara las estaciones de muestreo de los ríos de la Cuenca delSegura incluidos en las clases de calidad del índice de macró-fitos (IM). La barra central representa la mediana, el límitesuperior de la caja el cuartil de 75 % y el inferior el de 25 %,los límites de las barras indican el valor máximo y mínimorespectivamente, una vez extraídos los valores extremos máxi-mo y mínimo que se representan por puntos gruesos. Box plotshowing the distribution of the values of the macroinvertebrateindex IBMWP, obtained from the sampling sites of the rivers inthe Segura River Basin included in the quality classes of theindex of macrophytes IM. Central bar of the box is the median,upper and lower limits of the box represent the 75 % and 25 %quartiles respectively. The limits of the bars indicate maximumand minimum extreme values, once the extreme maximum andminimum values had been subtracted, which are representedby the solid symbols.

temporal, que lógicamente condiciona el desa-rrollo de los macrófitos (Moreno et al., 2001).Otro caso es el de la estación 548 (Río Segura enCañaverosa; IM = 4; QBR = 100), donde selocaliza el último reducto de bosque de riberabien conservado que existe hoy día en el tramomedio del Río Segura. Esta estación se encuentrasometida, además a los impactos derivados de laregulación de caudales por los embalses de cabe-cera (principalmente por el Embalse del Cenajo)que provoca cambios muy bruscos en el caudal,llegando en ocasiones a quedar el cauce comple-tamente seco. Así, el índice se muestra sensible alos efectos de la regulación de caudales y a lacanalización y uniformización morfológica delos cauces (p.e. ver estación 17, un tramo canali-zado con hormigón, situada en el Río Seguratras el embalse del Cenajo o la estación 180, enel Río Mundo tras el embalse del Talave cuyasmárgenes están reforzadas para tolerar los cau-dales del Trasvase Tajo-Segura; Tabla 2).

El índice QBR no guarda una relación signi-ficativa con el IM, lo cuál puede ser debido aque existen incompatibilidades (por ejemplopor la luz) entre las comunidades vegetalesestrictamente acuáticas y las de ribera. Así, noresulta sorprendente que para clases de calidaddel IM bajas (IV y V) podamos encontrar valo-res del QBR que indican hábitats riparios encondiciones naturales (� 95) (Munné et al.,2003). Además, el índice QBR no está diseñadopara detectar contaminación orgánica en elagua, mientras que tanto el IM como elIBMWP sí, lo cual lleva a que estos dos últimosmantenga una correlación significativa.

La salinidad es otro de los condicionantes parala diversificación y desarrollo de las comunida-des de macrófitos (p.e. Montes & Martino, 1987;Moreno et al., 2001). En general, se admite quelos valores altos de salinidad en el agua (superio-res a 4 g/l) disminuyen la diversidad de algas ysobre todo de macrófitos, facilitando el creci-miento de las comunidades perifíticas (p.e. Brock& Casanova, 1991; Hart et al., 1991). El IM pare-ce responder bien a las distintas calidades delagua definidas por la salinidad, incluso en aque-llas donde se incluyen estaciones cuyos valores

de conductividad superan los 9000 µS/cm (Ta-bla 2, estación nº 343). No obstante, haría faltaun ajuste con mayor número de muestras en ríosde salinidad natural elevada.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo se ha realizado mediante la finan-ciación de los proyectos PLP/10/FS/97 de laFundación Séneca de la CARM y del PlanNacional de I+D+I (2001-2004). ProgramaNacional de Recursos Naturales. Ref.:REN2000-3438-CO7-04 /HID. Las opiniones eindicaciones de dos expertos nos ayudaron apuntualizar distintos aspectos del trabajo.Nuestro agradecimiento a Jose Luís Moreno porsus esfuerzos en la recolección del material yopiniones sobre el índice.

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316 Suárez et al.

Apéndice 1. Protocolo para la aplicación del índice de macrófitos (IM). Protocol for the use of the macrophyte index (IM).

Pasos a seguir Observaciones

1 Selección del tramo a muestrear

Seleccionar un tramo lo suficientemente extenso para Es recomendable que el tramo posea diversos tiposque incluya la mayor variedad de hábitats posible (pozas, de sustrato para recolectar la máxima biodiversidad.rápidos, remansos, charcas marginales)

2 Selección de la época de muestreo

Primavera es la mejor época del año para encontrar En primavera es cuando la mayoría de macrófitos y el mayor número de táxones. La lista de táxones macroalgas crecen y se reproducen. No obstante, presentes en el tramo puede completarse con visitas conviene muestrear en varias épocas del año.en verano e invierno.

3 Muestreo del pecton

Para extraer las muestras de pecton (talos aplanados, Las algas incrustantes se pueden recoger y fijarlaminares o esféricos) utilizar una navaja. Hay que con el sustrato en el que se encuentren.buscarlas sobre piedras en zonas reófilas; y en las márgenes sobre tallos, troncos y raíces de helófitos.

4 Muestreo del plocon

Las algas que constituyen el plocon, se pueden recolectar Las plantas enraizadas y carófitos de zonas máscon la mano o con la misma manga de muestreo de profundas se pueden extraer utilizando una poterainvertebrados. Si están fijas al sustrato utilizar una navaja. (palo o cuerda con ganchos o anzuelos en el extremo).

5 Identificación y cobertura (campo)

Anotar la cobertura sobre el lecho del cauce de cada taxon. La recolección de material fresco puede ayudar en laUn cuentahilos de 12 aumentos puede ayudar en el campo observación de caractéres que se degradan con el fijador.en la identificación. Para la determinación precisa de Si no se reconoce un táxon en el campo, se recogelos especímenes, fijar las muestras necesarias en formol y numera (anotando su cobertura en la hoja de campo)4% y examinar posteriormente en el laboratorio para su posterior identificación en el laboratorio.(lupa y microscopio).

6 Identificación precisa (laboratorio)

Bajo el microscopio, utilizar lugol para detectar presencia Las algas incrustadas de carbonatos deben ser de almidón, azul de metileno para visualizar estructuras previamente tratadas con ácido acético o clorhídricoparietales y carmín acético para teñir núcleos. diluidos para eliminar incrustaciones.

7 Cálculo del Indice

Para el cálculo del índice, sumar las puntuaciones En caso de aparecer más de un táxon por línea,parciales dentro de cada grupo y obtener la puntuación la cobertura será la total ocupada por todos ellos.global de los grupos presentes. Si en el tramo aparecen más de dos táxones incluidos en la misma entrada (línea), puntuarán como uno.


Apéndice 2. Indice de macrófitos (IM). Index of macrophytes (IM)

ESTACIÓN: Nº / Código:

FECHA: MUESTREADOR:

Táxones / Grupos Funcionales Cobertura % Puntuación total

<5 5-50 >50

Grupo I -Musgos, Hepáticas 9 10 8-Rodofíceas: (p.e. Batrachospermum), 9 10 8-Nostoc, Rivulariaceas, Chaetophorales 9 10 8

Grupo II -Ranunculus, Myriophyllum 6 7 5-Potamogeton (excepto P. pectinatus) 6 7 5-Zannichellia 6 7 5-Ruppia 6 7 5-Charales 6 7 5-Clorofíceas filamentosas 6 7 5

Grupo III -Nasturtium, Apium, Veronica 3 4 2-Xanthophyceas: (Vaucheria) 3 4 2-Zygnematales 3 4 2-Tapetes continuos de perifiton pardo-amarillento 3 4 2de diatomeas

-Clorofíceas incrustantes (Epiliton) 3 4 2

Grupo IV -Oscillatoriales 1 2 0-Cladophora 1 2 0-Enteromorpha 1 2 0-Potamogeton pectinatus 1 2 0-Lemna 1 2 0

Total Indice:

INTRODUCTION

The brown trout (Salmo trutta L., 1758) is aspecies of great interest because it is prized byanglers and has high economic value. The studyof its feeding habits is one of the basic ways ofunderstanding its biology. The analysis of itsdiet, apart from indicating its trophic require-ments, provides us with indirect informationabout how it feeds, its possible interaction withother species (competition, predation), and alsothe manner in which it occupies its habitat(García de Jalón, 1985; García De Jalón &

Barceló, 1987; Smith et al., 1993). In addition,a study of its diet gives information about theamount of energy consumed by brown trout(Elliott, 1994) and when food becomes a limi-ting factor, aiding in stock management(Lobón-Cerviá & Fitzmaurice, 1988; García deJalón, 1993; Vehanen et al., 1998).

There is ample bibliography which analysesthe feeding habits of this species in Spain andthe rest of Europe together with the variation insize of the brown trout (Lobón-Cerviá et al.,1985; Montañés & Lobón-Cerviá, 1986;García de Jalón & Barceló, 1987; Greenberg et

319

Diet of 0+ brown trout (Salmo trutta L., 1758) from the river Erro(Navarra, north of Spain)

J. Oscoz1,3, P. M. Leunda1, F. Campos2, M. C. Escala1 and R. Miranda1

1 Dpto. de Zoología y Ecología, Facultad de Ciencias, Universidad de Navarra, Apdo. 177, E-31080, Pamplona, España.2 Universidad Europea Miguel de Cervantes, c/ Padre Julio Chevalier 2, E-47012, Valladolid, España3 E-mail: [email protected]

ABSTRACT

The diet composition of 41 0+ brown trout (Salmo trutta L., 1758) (33-97 mm TL) captured in August 2002 in the Erro River(North of Spain) is described. The diet was mainly composed by aquatic invertebrates. Excluding nematodes because they arepossible parasites, the most consumed prey items were mayflies, dipterans, and crustaceans. Fingerling brown trout refusedChironomidae, Elmidae, and terrestrial invertebrates from the drift, and Elmidae, Heptageniidae, and Leuctridae from the ben-thos, while they showed preference for Rhyacophilidae from the benthos. Fingerling brown trout seems to act as an opportu-nistic predator, and the consumption of different preys seems to be influenced by their accessibility, predation risk, and theirenergetic value.

Keywords: Fingerling, brown trout, feeding, prey selection, drift, benthos.

RESUMEN

Se analizó la dieta de 41 alevines de trucha común (Salmo trutta L., 1758) (33-97 mm LT) del río Erro (Norte de España). Sualimentación estuvo constituida principalmente por invertebrados acuáticos. Si no se tiene en cuenta a los nematodos por laposibilidad de tratarse de parásitos, las presas más consumidas fueron efémeras, dípteros y crustáceos. Los alevines de truchacomún rechazaron los quironómidos, élmidos y los invertebrados terrestres de la deriva, así como los élmidos, heptagénidos yleúctridos del bentos, mientras que mostraron preferencia por los riacofílidos del bentos. Los alevines de trucha común pare-cen comportarse como depredadores oportunistas, pareciendo estar el consumo de las diferentes presas influenciado por suaccesibilidad, el riesgo de predación y el valor energético de cada presa.

Palabras clave: alevines, trucha común, alimentación, selección de presas, deriva, bentos.


al. 1997). However, some studies do not agreeon whether its food is primarily composed ofprey obtained from drift (Tippets & Moyle,1978; Dahl, 1998; Degerman et al., 2000) orfrom benthos (Neveu, 1980; Haugen & Rygg,1996; Kreivi et al., 1999).

In Navarra, where there are some 1600 km oftrout streams, angling for brown trout is of greatimportance, but to date only one study has beencarried out on the feeding habits of this speciesin the Larraun River (Oscoz et al., 2000). Theaim of this paper is to report the feeding habitsof 0+ brown trout in a river of this region and itsrelationship to benthos and drift.

MATERIAL AND METHODS

This study was carried out in the Erro River,which is a tributary of the Irati River (Ebrobasin) (Fig. 1). The Erro River is 48 km longand drains an area of 214 km2. In the upperreaches it flows through beech forest, and laterthrough meadow areas with oak trees, withmany willows and alder trees along its banks.The f inal stretch of the Erro River flowsthrough cultivated land, with wooded banksof willow, poplar and ash.

European minnow (Phoxinus phoxinus (L.,1758)) occurs with the brown trout in the stu-died river stretch, but barbel (Barbus haasiMertens, 1924), stone loach (Barbatula barba-tula L., 1758), French nase (Chondrostomatoxostoma Steindachner, 1866), Graells barbel(Barbus graellsii Steindachner, 1866), lam-prehuela (Cobitis calderoni Bacescu, 1961),and gudgeon (Gobio gobio L., 1758) are alsopresent in the Erro River.

The river reach sampled was located on theupper course of the Erro River (43º 0’ N 1º 24’ Wand 42º 58’ N 1º 24’ W), its altitude ranging from810 m to 760m. The study area combined lenticand lotic areas, and a mean water surface width of4 m in the upper stretch and 8 m in the lowerstretch. The substratum was dominated by smallboulders and cobbles, interspersed with graveland boulders. The riparian vegetation was abun-

dant, allowing for an important cover. The sto-mach contents of 41 brown trout (33-97 mm totallength (TL)) caught by electro-fishing surveys inthe river stretch in August 2002 were analysed.They were all caught before midday, so as to eli-minate possible variation in consumption of preythroughout the day (Neveu, 1980). After capturethey were taken in cold storage to the laboratory,where they were frozen for later study. The sto-machs were removed and preserved in 4 % for-maldehyde. The stomach analyses were restrictedto prey items found in the stomach and oesopha-gus so as to increase the likelihood that the preyhad been eaten recently, and therefore in the habi-tat where the fish were caught (Wennhage & Pihl,2002). Prey items were examined under a stereos-copic microscope (x7-45). Two types of prey werefound: terrestrial invertebrates (insects) and aqua-tic invertebrates. In the later group, the prey wasidentified to the family level, when possible.

320 Oscoz et al.

Figure 1. Location of the Erro River in Navarra. Localizacióndel río Erro en Navarra.

In animal prey items, the frequency of occurren-ce of a given prey type is defined as the numberof stomachs in which that prey occurs, expres-sed as a frequency of the total number of sto-machs in which the prey are present (Hynes,1950). The relative abundance of a prey (or con-tribution to the stomach contents) is defined asthe percentage of total stomach contents in allpredators comprised by the given prey. Inmathematical terms, the percentage occurrence(%Fi) and the percentage abundance (%Ai) ofprey type i can be described by the equations:

%Fi = (Ni/N) × 100

where Ni is the number of predators with prey iin their stomach, N is the total number of preda-tors with stomach contents of any kind;

%Ai = ( Σ Si/ Σ St) × 100

where Si is the stomach content (number) com-posed by prey i, and St the total stomach con-tent of all stomach in the entire sample(Amundsen et al., 1996).

The diet diversity of the sampled population(H’) was calculated using the Shannon-Wiennerdiversity index (H’ = – Σ pi · log2 pi), where piis the proportion of the prey item i among the totalnumber of preys. The use of the Shannon-Wiennerindex provides a relatively objective indication ofniche breadth (Marshall & Elliott, 1997). Further-more, in order to evaluate specialization in the dietof the brown trout, evenness index (E = H’/H’max)was determined, considering that values close tozero mean a stenophagous diet and those closer toone more of a euryphagous diet.

In order to analyse if the 0+ brown troutselected their prey, samples of benthic and driftmacroinvertebrates were taken on the same dayand in the same place as the trout, in orderto compare them with the diet. The samplewas obtained with a hand net (25x28 cm with a0.1-mm mesh) from the benthos, and from thedrift with a net (33x28 cm with a 0.25-mmmesh), which was left in place for 45-60 min;this duration should yield reasonably represen-

tative samples (Culp et al., 1994). In order toevaluate the possible prey selection from ben-thos or drift, the W Savage (1931) selectionindex was used (W = Ai /Di, where Ai is the troutuse of the resource i, and Di the availability ofthat resource in the river). The values of W varybetween 0 and ∞ , where 1 is the non-selectedvalue. This index is more objective than othersimilar ones, as it allows the checking of statis-tical significance by comparing with an χ2 withone degree of freedom (Manly et al., 1993).

RESULTS

Of the 41 stomachs examined, three were emptyand therefore were not taken into account in lateranalyses. In the remaining 38 stomachs 215 preywere found, mostly aquatic invertebrates (Table 1).The most abundant prey in the diet were nemato-

Brown trout diet in the Erro river 321

Table 1. Diet composition (%Fi: occurrence and %Ai: abundance),trophic diversity (H’), and evenness index (E) values of 0+ browntrout in the Erro River. Composición de la dieta (%Fi: frecuenciaand %Ai: abundancia), diversidad trófica (H’) e índice de equitati-vidad (E) de los alevines de trucha común en el río Erro.

Taxon %Fi %Ai

AQUATIC INVERTEBRATESNematoda 55.26 42.33Gammaridae 18.42 9.30Hydraenidae 2.63 0.47Chironomidae 28.95 8.37Baetidae 39.47 13.02Ephemerellidae 7.90 1.40Heptageniidae 47.37 12.09Ephemeroptera (unidentified) 5.26 0.93Leuctridae 18.42 3.26Hydropsychidae 7.90 1.86Glossosomatidae 7.90 1.40Polycentropodidae 5.26 0.93Rhyacophilidae 7.90 1.40

Total 100.00 96.76TERRESTRIAL INVERTEBRATES

Trichoptera 7.90 1.39Ephemeroptera 7.90 1.39Insecta (unidentified) 2.63 0.46

Total 15.79 3.24

Trophic diversity (H’) 2.79Evenness index (E) 0.70

des (42.3 %), mayflies (27.3 %), gamarids (9.3 %),and chironomids (8.4 %). The 0+ brown trout con-sumed few terrestrial invertebrates (3.2 %). If weexclude nematodes from the analysis, as they maybe trout parasites and not prey (Molloy et al., 1995;Brotheridge et al., 1998; Byrne et al., 2002), may-flies, crustaceans, dipterans, and trichopteranswere the most consumed prey items.

The trophic diversity of 0+ brown trout wasrelatively high (H’=2.79, Table 1), as was its even-ness index (E=0.70), which indicates that they tendto be euriphagic. This fact was more obvious whennematodes were not included as prey, in whichcase the values for trophic diversity and evennesswere notably higher (H’=3.13 and E=0.80).

Table 2 shows benthic prey selection of 0+brown trout, according to the Savage index (W),and the posterior statistical comparison of the

prey availability (Di) in the benthic macroinverte-brate assemblage or in the river drift, as well as itsuse (Ai). In benthos, fingerling brown trout positi-vely selected Rhyacophilidae, whereas Elmidae,Heptageniidae, and Leuctridae were avoided. Onthe other hand, with reference to those macroin-vertebrates present in the drift, the fingerlingbrown trout refused Elmidae, Chironomidae, andterrestrial invertebrates, but did not show positiveselection for any taxon. The consumption of otheritems did not show significant selection.

DISCUSSION

The diet of fingerling brown trout in the ErroRiver is mainly composed of aquatic invertebra-tes, as has been described in other studies

322 Oscoz et al.

Table 2. Prey selection by 0+ brown trout from the Erro River. Ai: abundance; Di: availability; W: Savage index; ** P<0.01. The significancelevels were obtained applying Bonferroni’s correction (�/number of categories). Selección de presas por parte de los alevines de trucha comúnen el río Erro. Ai: abundancia; Di: disponibilidad; W: índice de Savage; ** P<0.01. Los niveles de significación se calcularon mediante lacorrección de Bonferroni (�/número de categorías).

Benthos Drift

Taxon Ai Di W Di W

Baetidae 11.41 14.72 0.78 ns 7.18 1.59 nsCaenidae 1.60 0.00 nsChironomidae 12.08 16.91 0.71 ns 28.70 0.42 **Elmidae 9.85 0.00 ** 9.86 0.00 **Ephemerellidae 2.01 2.19 0.92 ns 1.35 1.49 nsGamaridae 2.69 2.44 1.10 nsGlossossomatidae 2.01 1.93 1.04 ns 6.73 0.30 nsHeptageniidae 11.41 22.62 0.50 * 11.66 0.98 nsHidracarina 0.42 0.00 ns 3.59 0.00 nsHydraenidae 0.67 0.59 1.14 ns 0.45 1.49 nsHydropsychidae 1.34 0.93 1.44 ns 3.14 0.43 nsLeptophlebiidae 1.34 0.00 nsLeuctridae 4.70 18.08 0.26 ** 1.79 2.63 nsLimoniidae 0.68 0.00 ns 0.90 0.00 nsNematoda 44.30Nemouridae 0.25 0.00 ns 0.45 0.00 nsOligochaeta 1.43 0.00 nsPlanariidae 1.60 0.00 nsPolycentropodidae 1.34 0.45 2.98 nsRhyacophilidae 1.34 0.09 14.89 ** 0.45 2.98 nsSericostomatidae 0.85 0.00 nsSimuliidae 0.17 0.00 ns 2.24 0.00 nsOther aquatic invertebrates 1.33 0.00 ns 2.69 0.00 nsTerrestrial invertebrates 4.70 18.38 0.26 **

(Neveu, 1980; Montañes & Lobón-Cerviá, 1986;Kreivi et al., 1999; Oscoz et al., 2000). The appa-rently high consumption of nematodes may notbe accurate due to the possibility that some couldbe trout parasites (Molloy et al., 1995; Brothe-ridge et al., 1998; Byrne et al., 2002) as well asparasites of dipteran larvae (Tachet et al., 1984),which may be eaten by the trout. Further studieswould be necessary in order to determine if the0+ trout really consume such a large quantity ofnematodes, or if it is a parasitic species.

Excluding the nematodes, the diet of the 0+brown trout in the Erro River consists principallyof mayflies, a fact which has been noted in earlierstudies (Neveau & Thibault, 1977; Montañes &Lobón-Cerviá, 1986; Oscoz et al., 2000).However, there were variations in the relativeimportance of some other items. Thus, in the ErroRiver the fingerling brown trout consumed moredipterans and fewer trichopterans than in theLarraun River (Oscoz et al., 2000), whereas inthe Ucero and Avión-Milanos Rivers, they consu-med more crustaceans and fewer dipterans andtrichopterans (Lobón-Cerviá et al., 1985). Theseslight differences are probably due to the differentavailability of prey and the habitat differencesbetween rivers (Power, 1992; Rutledge & Power,1992). In the Erro River the fingerling browntrout had a typical generalistic diet, as has beenstated in other studies done on its feeding patterns(Haugen & Rygg, 1996; Jorgensen et al., 2000).

With reference to prey selection, the rejectionof elmids, in both drift and benthos, may be dueto their lower energetic value because of theirintense sclerotisation, (Power, 1992; Oscoz et al.,2000; 2001). Moreover, since trouts are visualpredators, smaller preys (i.e., quironomids indrift) or those that camouflage or hide in thesubstratum (i.e., leuctrids and heptagenids) aremore difficult to detect, so a lower consumptionof these items would be expected (Rajasilta &Vuorinen, 1983; Rincón & Lobón-Cerviá, 1999),as observed in the Rainbow trout (Oncorhynchusmykiss (Walbaum, 1792) in the Urederra River(Oscoz et al., 2005). In this way, we could expecta higher use of drift preys, because there is a gre-ater probability of detection of larger prey in the

drift (Rincón & Lobón-Cerviá, 1995). However,fingerling brown trout could have a more benthicdiet, probably because feeding at the bottom ofthe river implies less risk from predators thanfeeding at the surface (Vollestad & Andersen,1985; Haugen & Rygg, 1996; Oscoz et al.,2005). Besides, gape limitation and prey hand-ling limitations play an important role in smallerspecies of fish, determining prey size selection(Keeley & Grant, 1997), and consequently thehigher or lower use of drift or benthos.

Moreover, we cannot ignore the absolutenutrient content and the ability to assimilatenutrients, as well as the risks involved in thecapture of prey (Vinyard, 1980; Pillans et al.,2004). This could explain the positive choice ofRhyacophilidae in benthos, together with thenegative response to terrestrial insects in thedrift, a fact that has also been seen in Finnishrivers (Kreivi et al., 1999). Rhyacophilidae areprey with a high energetic content (Penczak etal., 1984), and their consumption implies lowerrisk from predators than the capture of preys onthe surface, as they are mainly found in benthos(Vollestad & Andersen, 1985; Haugen & Rygg,1996). This lower risk from predators implied inbenthonic feeding is probably the reason forselecting these preys. However, given the oppor-tunistic character of the salmonids (Keeley &Grant, 1997; Vignes, 1998), when there is alarge amount of drifting prey, this trophicresource will also be used (Kreivi et al., 1999).

Recent studies (McLaughlin et al., 1994;1999) suggest the existence of two different fee-ding strategies in fingerling brook trout(Salvelinus fontinalis (Mitchell, 1815)): a) moresedentary individuals whose diet is based onbenthonic prey and b) more active individualsthat feed on surface prey. A more detailed studyin more habitats would be necessary to discoverif this also occurs among brown trout.

ACKNOWLEDGEMENTS

This research was carried out as part of the pro-ject “Actuaciones humanas en ríos de Navarra.


Su incidencia en la conservación de la biodiver-sidad” supported by the CSIC and theGovernment of Navarra. We thank G. Telletxea,M. Rodríguez, and E. Garayoa for assistancewith the electro-fishing.

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INTRODUCCIÓN

Una de las variables que orienta la ecología de lasalgas en todas las zonas del río (rápidos y zonasde deposición) es la velocidad de la corriente.Este factor produce complejos modelos espacia-les y temporales para las algas perifíticas. Suefecto es antagónico al ser un factor positivo deestimulación para la toma de nutrientes y negati-vo por el desprendimiento y estrés que genera(Stevenson, 1996; Biggs, 1998).

La respuesta de la biomasa algal ante distintosregímenes de corriente ha sido reportada en estu-

dios experimentales en ríos de diferentes latitu-des (Biggs, 1998; Fayolle et al., 1999; Ghosh &Gaur, 1998; Passy, 2001). Sin embargo, la res-puesta de la biomasa algal exhibe patrones decomportamiento opuestos, en algunos casos losaumentos de la velocidad de la corriente determi-nan aumento de biomasa y disminución de diver-sidad (Wellnitz & Rader, 2003). Mientras que enotros casos se presenta una disminución de labiomasa perifitica (Ghosh & Gaur, 1998).

Los efectos de la velocidad de la corriente enla biomasa algal se expresan en forma diferentepara cada hábitat, de acuerdo a otros factores

327

Cambios diarios de las algas perifíticas y su relación con la velocidadde corriente en un río tropical de montaña (río Tota – Colombia)

Angela María Zapata Anzola1 y Jhon Charles Donato Rondon2

Departamento de Biología. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá, [email protected], [email protected]

RESUMEN

En el Río Tota (Colombia, Sur América), durante 15 días consecutivos y en tres periodos se registraron variables hidrológicas,físicas, químicas así como su efecto sobre la composición y densidad de las algas perifiticas en sustratos artificiales. Las especies predominantes fueron Cocconeis placentula, Melosira varians, Nitzschia sp2 y Fragilaria cf. capucina, con cam-bios diarios en sus densidades en los tres periodos. Mediante un Análisis de Correspondencias Canónica y partición de lavarianza se demostró que la variable con mayor explicación de estos cambios es la velocidad de la corriente (20.6 %) junto conel nitrógeno total (20.6 %) y el pH (14.7 %).En general, valores de velocidad de la corriente moderadamente altos promueven bajas densidades algales, la comunidad seconserva en las primeras etapas de sucesión y permite el mantenimiento de la diversidad. En velocidades de corriente masbajas la abundancia total es alta y se sucede el desprendimiento de la película algal con el consecuente reinicio de la sucesión.

Palabras claves: Río tropical, algas perifiticas, sustratos artificiales.

ABSTRACT

In the Tota stream (Colombia, South America) for three periods of fifteen consecutive days the hydrological, physical and che-mical variables were studied, as well as their effects on the composition and density of periphytic algal communities on artifi-cial substrates. The predominant species were Cocconeis placentula, Melosira varians, Nitzschia sp2, and Fragilaria cf capucina, with dailychanges in density during the three periods. A Canonical Correspondence Analysis and variance partitioning showed that themain variable causing these changes was the current velocity (20.6 %), followed by total nitrogen (20.6 %) and pH (14.7 %).In general, moderately high current velocities values promoted lower algal densities, the community remained in the first suc-cession stages, and diversity was maintained. Under lower current velocities, total abundance was high and the detachment ofthe algal film occurs, with the resulting start of a new succession process.

Keywords: tropical stream, periphytic algae, artificial substrates.


que interactúan con ella. En pequeños ríos tropi-cales se encuentra un número escaso de trabajosintensivos sobre la dinámica de las comunidadesalgales del perifiton y su relación con las varia-bles ambientales (Martínez & Donato 2003). Elpropósito de este trabajo fue el de establecercomo la velocidad de la corriente y otras varia-bles ambientales direccionan los cambios dia-rios de composición y la abundancia del perifi-ton en un río tropical de montaña.

MÉTODOS

El río Tota se origina en los Andes, específica-mente en la cordillera oriental Colombiana(5°35´ N y 73° 00´ O) (Fig.1). El área de lacuenca de drenaje es de 340.625 ha. El punto demuestreo se encuentra en el sector medio bajode la cuenca del río.

En este punto, la temperatura promedio anualfue de 15 ºC, y la precipitación media de 728 mm.Las lluvias presentaron un régimen unimodal, losmeses más secos fueron de diciembre a febrero.

La vegetación natural en la zona de estudioha sido remplazada por pastos para uso ganade-ro y en la riberas del río la vegetación predomi-nante es Alnus acuminata y Salix humboldtiana.

El muestreo se llevó a cabo en tres periodos,uno lluvioso (noviembre-2002), y otros dossecos (diciembre-2002 y enero-2003). Durante15 días consecutivos en cada uno de estos perio-dos se determinó la abundancia y composiciónde la comunidad de diatomeas que se desarrollóen sustratos artificiales. Los sustratos usadosfueron cerámicas blancas, de un tamaño aproxi-mado de 5 cm x 5 cm x 0.5 cm que se sujetarona marcos de metal fijados al lecho del río.

Se dispusieron tres montajes de colonizacióndistribuidos a lo largo de un tramo de 20 metros.En cada uno de ellos se sujetaron 15 sustratosdistribuidos en tres filas, en posición inclinadapara recibir la luz y a contracorriente. Diaria-mente se tomaron tres sustratos de cada uno delos montajes para evaluar la composición y abun-dancia de la comunidad perifitica, clorofila ypeso seco libre de cenizas (PSLC).

Diariamente se registraron variables hidroló-gicas: velocidad de la corriente y caudal (corrien-tómetro digital GLOBAL WATER FP101); va-riables físicas tales como: conductividad,temperatura, turbidez (medidor multiparámetroHORIBA U-10), transparencia (Disco Secchi),intensidad de luz en superficie (Luxímetro digitalFISHERBRAND), variables químicas: oxígeno,pH (HORIBA U-10), amonio, nitrógeno total

328 Zapata y Donato

Figura 1. Ubicación geográfica del río Tota. Geographical location of the Tota River.

(NT), fósforo reactivo soluble (PRS), fósforototal (PT), y sílice (APHA, 1998).

Los valores de abundancia de la comunidadperifitica algal se registraron como densidadtotal de individuos por unidad de área. Estosvalores se obtuvieron a partir del conteo de 400células de la especie más abundante en micros-copio invertido (APHA, 1998). Para el análisiscualitativo y determinación taxonómica, las dia-tomeas fueron limpiadas con la técnica de oxi-dación y se emplearon claves especializadas:Krammer & Lange- Bertalot (1986;1988;1991);Krammer (1992); Lange – Bertalot (1992);Lange-Bertalot & Genkal (1999), entre otras.

La clorofila-a se estimó por el método espec-trofotométrico según la formula tricromática deJeffrey & Humphrey (1975), utilizando filtros defibra de vidrio Watman GF/F y acetona al 90%como solvente. El PSLC se determinó siguiendolos métodos propuestos en APHA (1998).

La ordenación de los datos físicos, químicos ehidrológicos se analizó mediante un Análisis deComponentes Principales (ACP). Para desarro-llar el análisis, las variables fueron normalizadasmediante la transformación x = Log (x + 1)y ajustadas a desviación estándar.

Para determinar la relación existente entre lasespecies de algas perif iticas y las variablesambientales en cada uno de los meses y enlos tres periodos de estudio se realizó un Aná-lisis de Correspondencias Canónica (ACC).Estos análisis se llevaron a cabo mediante elprograma CANOCO 4.0.

El análisis ecológico de la variabilidad aescala diaria de la comunidad perifitica, se llevóa cabo mediante el índice de diversidad deShannon - Wiener, la equitabilidad de Shannony la Riqueza de especies (número de especies).

RESULTADOS

Variables hidrológicas, físicas y químicas en el río Tota

Las variables hidrológicas durante los tresperíodos de muestreo fluctuaron acorde con laestacionalidad de las lluvias. Así, en el mes denoviembre se presentaron los valores mas altosde caudal y velocidad de la corriente, mientrasque en enero y diciembre se presentaron losvalores más bajos de estos parámetros.

El máximo valor de caudal y velocidad decorriente se presentó en el día 6 del muestreodel mes de noviembre con un valor de 1.15 m3/sy 0.25 m/s, respectivamente. El valor más bajode los parámetros hidrológicos se presentó en elmes de enero donde el caudal alcanzó valores de0.037 m3/ s en el día 15 y la velocidad decorriente presentó valores indetectables (Fig. 2).

Los parámetros químicos mostraron diferenciassignificativas entre los períodos estudiados (Testde Kruskal – Wallis, n=45, p<0.05). Los datos pro-medios se presentan en la tabla 1. A escala diaria,en el mes de enero se observó una mayor variabili-dad de los nutrientes (PRS, PT y NT) con coefi-cientes de variación superiores al 49 %.

La ordenación de las variables hidrológicas,físicas y químicas mediante el ACP determinóuna explicación de la varianza en los tres prime-ros ejes del 76.5 %. El primer eje explicó el46.2 % y se asoció a las variables relacionadascon las características hidrológicas: caudal

Cambios diarios del perifiton del río Tota 329

Figura 2. Variaciones diarias de caudal y velocidad decorriente en el Río Tota (noviembre2002 a enero 2003). Dailyvariations of flow and current velocity in the Tota River(November 2002 through January 2003).

(r2=0.79), turbidez (r2= 0.72), conductividad(r2=0.64) y velocidad de la corriente (r2 =0.35). Elfósforo reactivo soluble también aparece asociadoa este factor (r2= 0.47). El segundo eje explicó el15.9 % y se asoció el nitrógeno total (r2 =0.84).El pH, fósforo total, oxigeno y temperatura nose asociaron a los primeros ejes (Fig. 3).

Las muestras del mes de noviembre corres-ponden a valores de caudal y velocidad de lacorriente altos (3 veces en orden de magnitudcon relación al mes de diciembre y 6 veces conrelación al mes de enero), mayor turbidez; mayorconcentración de oxígeno y amonio. Mientrasque las muestras del mes de diciembre y enero seasociaron a valores altos de conductividad, fós-foro, sílice y temperatura. Particularmente, lasmuestras de diciembre estuvieron asociadas avalores altos de nitrógeno total (Fig. 3).

Composición, abundancia y diversidad de la comunidad perifitica algal

La comunidad de algas perifiticas en los tresperíodos de muestreo estuvo dominada porBacillariophyceae (88 %), seguida de Cyano-phyceae (7 %), Chlorophyceae (4 %) y Eugleno-phyceae (1 %). En total se registraron 107 espe-cies distribuidas en 43 géneros. Los génerosque presentaron mayor abundancia fueronMelosira 50.56 %, Cocconeis 12.75 %, Fragi-laria 9.12 %, Oscillatoria 5.61 %, Gompho-nema 4.41 % y Nitzschia 4.40 %.

En los meses de noviembre y diciembre entodas las réplicas la mayor dominancia fue atri-

330 Zapata y Donato

Tabla 1. Valores promedio de variables químicas y físicas cuantificadas en el río Tota. (El porcentaje corresponde al coeficiente de variaciónde los datos registrados en cada periodo n=15 para los nutrientes y n=45 para la conductividad y temperatura). Mean values of physical andchemical values quantified in the Tota River (the percentage corresponds to the variation coefficient of the registered data in each period.n=15 for nutrients and n=45 for conductivity and temperature).

Mes Amonio NT PRS PT Sílice Conductividad Temperaturamg/l mg/l mg/l mg/l mg/l µS/cm °C

Noviembre 0.23 0.3 0.17 0.25 6.24 100.28 13.4219.79% 21.90% 17.16% 24.43% 7.69% 18.48% 6.44%

Diciembre 0.2 0.7 0.36 0.16 6.49 202.33 15.8520.67% 16.24% 32.89% 35.63% 8.42% 15.97% 7.45%

Enero 0.23 0.37 0.37 0.17 9.01 302.68 16.8421.03% 54.25% 49.98% 73.54% 10.41% 10.90% 11.01%

Figura 3. ACP de las variables hidrológicas, físicas y quími-cas en el río Tota (Los dos primeros caracteres del rótulo delas muestras corresponden a la replica, el siguiente al mes(n=noviembre, d=diciembre, e=enero) y el último númerohace referencia al día). ACP of the hydrological, physical, andchemical variables in the Tota River (the two first label cha-racters of the samples correspond to the replicate, the next oneto the month (n=November, d=December, j=January and thelast number refers to the date).

buida a las diatomeas (>90 %), mientras que enenero el 80% de la abundancia total correspon-dió a las diatomeas y el 20 % a otros grupos.

En el mes de noviembre cuando se presenta-ron valores altos de velocidad de corriente(X

–= 0.13 m/s), la especie más abundante fue

Nitzschia sp2 con un 47 % de la abundanciatotal. En diciembre y enero cuando los valoresde velocidad de corriente fueron bajos(X

–= 0.03 m/s y X

–= 0.02 m/s respectivamente),

la especie más abundante fue Melosira varianscon el 54 % y 66 % de la abundancia total.

Otras especies que presentaron abundanciasaltas durante los tres periodos fueron Cocco-neis placentula y Fragilaria cf. capucina. Entodos los meses se presentó dominancia depocas especies en los sustratos, de esta maneratres especies constituyeron más del 70 % de laabundancia total (Tabla 2).

La biomasa de la comunidad perifitica expresa-da como clorofila-a y PSLC presentó diferenciassignificativas entre los periodos (Test de Kruskal –Wallis n=45, p<0.0001). Así, en noviembre sepresentaron los valores más bajos de clorofila-acon un promedio de 0.77 mg/m2, mientras que enenero se presentó el valor promedio más alto4.63 mg/m2. En todos los períodos se observó unpatrón de aumento progresivo de clorofila-adurante los 15 días de seguimiento (Fig. 4).


Tabla 2. Porcentaje de abundancia total de las especies dominantesen el río Tota durante los meses de noviembre –2002 a enero –2003.Table 2. Percentage of total abundance of the dominant species inthe Tota River during the period from November 2002 throughJanuary 2003.

Mes Especie % de ΣΣ %abundancia

total

Noviembre Nitzschia sp2 47.89 71.64%Cocconeis placentula 15.63 Fragilaria cf. capucina 8.12

Diciembre Melosira varians 54.23Cocconeis placentula 26.15 86.50% Fragilaria cf. capucina 6.12

Enero Melosira varians 66.32Fragilaria cf. capucina 13.97 83,96%Cocconeis placentula 3.67

Figura 4. Variaciones diarias de biomasa expresada como Clorofila-a (mg/m2) y PSLC (mg/m2). Daily biomass variations expres-sed as chlorophyll-a (mg/m2) and PSCL (mg/m2).

No se observó un patrón definido de acumula-ción progresiva de PSLC en los sustratos. Losvalores medios para cada mes oscilaron entre830 y 1490 mg/m2 (Fig. 4).

Por otra parte, la biomasa expresada como laabundancia total de la comunidad algal en los sus-tratos artificiales presentó diferencias significati-vas entre los meses y a escala diaria (Test deKruskal – Wallis n= 45, p<0.0001). Durante elmes de noviembre la abundancia total diaria decélulas perifiticas presentó un valor promedio de15 células/mm2. En los meses de diciembre yenero el promedio de abundancia total fue similarcon valores ligeramente más altos en el mes deenero (122 y 151 células/mm2, respectivamente).

En la escala diaria se observaron cambios enlas abundancias totales en los sustratos durantecada mes. En noviembre la máxima abundan-cia fue de 141 células/mm2 en el día 13 de lacolonización, mientras que en el mes dediciembre la máxima abundancia se registró enel día 15 y fue de 505 células/mm2. En enero lamayor abundancia se presentó en el día 8 y fuede 396 células/mm2 (Fig. 5).

La diversidad (índice de Shannon – Wiener)de la comunidad perifitica disminuyó hacia losúltimos días de la colonización. En el mes denoviembre los valores fueron relativamentealtos (X

–= 1.71) en comparación con el mes de

diciembre (X–

= 1.35). En este periodo los valo-res descendieron desde 1.7 hasta 0.9. En enerolos valores de diversidad de Shannon se mantu-vieron constantes a través de los días (Fig. 6).

La riqueza de especies no presentó muchasfluctuaciones entre los días y los períodos deestudio. El número de especies por día oscilóentre 24 y 36 especies. La equitabilidad engeneral fue baja (0.21 – 0.67). En los tresperiodos disminuyó notoriamente cuando laabundancia total fue máxima. En noviembrepresentó valores ligeramente mas altos que enlos otros meses y en diciembre presentó unadisminución drástica en el último día de lacolonización (desde 0.53 a 0.23). En enerocuando la abundancia total aumentó considera-blemente (días 7 y 8 de la colonización), laequitabilidad fue baja (0.21) y posteriormentese incrementó paulatinamente su valor (Fig. 7).

Relación de las variables hidrológicas, físicasy químicas con las especies

Mediante un ACC y la aplicación del Test deMonte-Carlo (999 permutaciones) se seleccio-

332 Zapata y Donato

Figura 5. Abundancia total de las algas perifíticas(células/mm2) en el río Tota. Total abundance of the periphy-tic algae (cells/mm2) in the Tota River.

Figura 6. Cambios diarios del índice de diversidadShannon–Wienner en el río Tota. Daily changes of theShannon-Wienner diversity index in the Tota River.

Figura 7. Equitabilidad diaria de la comunidad algal en el ríoTota durante los meses de noviembre 2002 a enero 2003. Dailyequitability of the algal community in the Tota River duringthe months of November 2002 through January 2003.

naron las variables físicas, químicas e hidrológi-cas con un factor de inflación menor al 10 %.En el análisis se excluyeron especies que pre-sentaron una frecuencia menor al 5 % del totalde las muestras. El análisis justif icaba un58.3 % de la relación especies – ambiente y un15 % de la varianza de los datos de las especies.

Las variables más explicativas se obtuvieronmediante el método de partición de la varianza

(procedimiento Forward selection). Estas fueronla velocidad de la corriente (20.6 %), y el nitróge-no total (20.6 %), seguidas del pH (14.7 %),intensidad de luz en superficie (8.82 %) y oxíge-no (8.82 %). El amonio, la turbidez y el PRS sóloexplicaron un 5.88 % de la varianza de los datos.

La ordenación de las especies y las variablesambientales se encuentra representada en la figu-ra 8. Las especies se separaron en dos grupos


Figura 8. ACC de las algas perifiticas y variables hidrológicas, físicas y químicas en el río Tota. ACC of the periphytic algae andhydrological physical, and chemical variables in the Tota River.

establecidos a partir del gradiente que generó lasdiferencias en velocidad de la corriente. El pri-mer grupo (I), comprende especies asociadas aaltos valores en velocidad de la corriente, mien-tras que las especies del grupo II están asociadasa valores altos de amonio, PRS y temperatura.

Para cada uno de los períodos se efectúo unACC para determinar la relación entre las espe-cies y las variables ambientales. En noviembreel análisis mostró que la relación esta explicadaen un 56.5 % en los tres primeros ejes y lasespecies en un 31.6 %. En este periodo, la velo-cidad de la corriente explicó un 23.5 %, el PRSun 17.6 % y el sílice 11.7 %.

En diciembre, la velocidad de la corriente(18.2 %), nitrógeno total (12.1 %) y sílice (12.1 %)eran las principales responsables de la variaciónde las muestras. Este análisis explicó en un40.5 % la varianza en los tres primeros ejes y lasespecies fueron explicadas en un 18.5 %. Elmodelo para diciembre presentó una mayorexplicación de la varianza en los tres primerosejes (49.2 %) mientras que las especies solo fue-ron explicadas en un 18.2 %. Para enero el ACCmostró que la comunidad perifitica algal estuvorelacionada con la velocidad de la corriente(16.6 %), PT (11.1 %) y oxígeno (19.4 %).

DISCUSIÓN

En los tres períodos de estudio se presentarondiferencias sustanciales en la hidrología (pro-fundidad media, amplitud del cauce, velocidadde la corriente y caudal) del río Tota. Se cono-ce que estos ríos de montaña están influencia-dos principalmente por la precipitación(Payne, 1986; Margalef, 1983). Las variablesfísicas, químicas y biológicas responden a estepatrón condicionado por el clima local(Martínez & Donato, 2003).

En general, los nutrientes estuvieron fuerte-mente influenciados por las variaciones en elcaudal que permitió almacenarlos o exportarlosaguas abajo. Así, las diferencias en el caudal tie-nen efecto en la dinámica de los nutrientes entodas las escalas de tiempo: entre días y meses.

Los nutrientes como el fósforo total presentaronuna alta concentración en el periodo de mayorcaudal y velocidad de corriente (noviembre),esto se puede relacionar con el aumento detransporte y fraccionamiento de la materia orgá-nica particulada y una menor retención del fós-foro en el río por parte de los organismos y lossedimentos (Reddy et al., 1999). El nitrógenototal fue alto en el mes de diciembre posible-mente por la acumulación de material alóctonoen el canal por la baja velocidad de corriente.En enero se presentó un descenso en los valores,esto podría obedecer a la descomposición de lamateria orgánica y al aprovechamiento por partede la microbiota acuática.

El sílice es un factor que depende de la geolo-gía local pues se deriva de la roca, es de granimportancia para la comunidad de diatomeaspor su utilización en la formación de las valvas.En el río Tota su concentración está dentro delos rangos reportados para ríos en Sur América(Allan, 1995). Las altas concentraciones en elmes de enero obedecen no sólo a la concentra-ción que genera el bajo caudal y temperaturasino también a la acumulación de biomasa dediatomeas particularmente en las zonas muertasdel río durante este periodo.

La variabilidad diaria de la temperatura y laconductividad en cada uno de los meses fue baja,mientras que los nutrientes presentaron altos coe-ficientes de variación, en especial en el mes deenero donde la baja velocidad de la corrientedeterminó grandes fluctuaciones en la químicadel agua por el efecto de la alta temperatura, laacumulación de materiales (nutrientes, sales,material alóctono) y el aumento de biomasa.

En el río Tota, la comunidad de diatomeasdesarrolladas sobre los sustratos artificiales fuede especies categorizadas usualmente comocosmopolitas: Cocconeis placentula, Melosiravarians, Fragilaria capucina y Nitzschia sp,entre otras (Ács, 1998; Fayolle et al., 1999;Oliveira et al., 2001; Passy, 2001).

En el periodo de mayor velocidad de lacorriente dominó el morfotipo de diatomeaspostradas, tales como Nitzschia spp, y Cocco-neis placentula. Estas diatomeas poseen fuertes

334 Zapata y Donato

estructuras de adhesión que les permite estaradaptadas a persistir en el sustrato a pesar delfuerte estrés. Así, pueden mantenerse despuésde severos eventos de disturbio. Además, larápida inmigración de algunas poblacionesreducen el efecto del disturbio (Biggs & Smith,2002). El proceso de colonización es un proce-so lineal dominado por el establecimiento pasi-vo de células. La tasa de este establecimientoestá gobernada por el tamaño y tipo de propá-gulos y sus propiedades de inmigración y dis-persión, además de otros factores como veloci-dad de la corriente e intensidad de luz (Hart &Finelli, 1999: Biggs, 1996).

A velocidades bajas de corriente (diciembrey enero) predominó Melosira varians. Estaespecie se caracteriza por su carácter filamen-toso no adherido al sustrato y que no es consu-mida fácilmente por los herbívoros. Estos fila-mentos establecen una importante área decolonización para otras diatomeas postradas ycon pedúnculos. En estos períodos la velocidadde la corriente crea condiciones favorablespara algunas especies por el aumento denutrientes y el crecimiento acelerado de losfilamentos de M. varians determina más sus-tratos para otras algas que la colonizan.

Por lo que se refiere a la biomasa perifitica, enlos sustratos artificiales se esperaba registrar unaumento progresivo de la biomasa (clorofila) enel tiempo (días). Sin embargo, la velocidad de lacorriente modifica este patrón. Así, a velocidadesbajas se produce un aumento progresivo de labiomasa (clorofila-a), mientras que a velocidadesaltas la acumulación de biomasa es lenta.

La cuantificación del PSLC tiene en cuentatoda la biomasa de la comunidad perifítica(algas, hongos, bacterias, organismos heterótro-fos). Posiblemente los cambios diarios de estavariable no responden directamente a la acumu-lación de biomasa algal en los sustratos como síes el caso de la clorofila-a.

La biomasa expresada como abundancia totalde células fue afectada de igual forma que laclorofila-a por la velocidad de corriente. Deesta forma, la velocidad de la corriente tuvo unefecto adverso sobre la biomasa perifitica algal.

A velocidades altas, la proliferación de biomasafue menor que a velocidades bajas.

De acuerdo con los cambios diarios de abun-dancia total y los índices de diversidad(Shannon – Wiener y equitabilidad) se puedeinferir diferentes modelos sucesionales paracada período, determinados principalmente porla velocidad de corriente como lo señalan losanálisis de ordenación (CCA) de todos losmuestreos y los análisis por meses.

En noviembre se presentó un incremento decaudal y velocidad de corriente en el día 6, enlo que podría considerarse como un evento dedisturbio para las comunidades perif iticas.Sin embargo, días después, la riqueza fluctuóde manera similar a períodos en que no se pre-sentaron crecientes. Por lo tanto, se podríaconsiderar que el tiempo de recolonización escorto pues la intensidad del disturbio no esmuy alta y el pool de inmigrantes es principal-mente alto (Biggs, 2000).

La riqueza de especies no fue un buen indica-dor de cambios en la estructura de la comunidadperifitica puesto que no variaba sustancialmenteentre los días de cada periodo. La diversidad y laequitabilidad representan mejor los cambios dela estructura de la comunidad y son herramientasmas útiles para predecir cambios ambientales(Hillebrand & Sommer, 2000). Desde el puntode vista de la diversidad se esperaría teóricamen-te un incremento en diversidad para estadiossucesionales tempranos por el establecimientode nuevos colonizadores. Después, por las inter-acciones competitivas se presentaría una dismi-nución de la diversidad en estadios tardíos, porlo tanto la diversidad seguiría una curva unimo-dal (Hillebrand & Sommer, 2000; Lake, 2000).En el río Tota, la diversidad en cada uno de losperiodos se manifiesta de distintas manerasacorde con el régimen hidrológico, de nutrientesy herbivoría. Así, la curva de diversidad se vioafectada por estos factores y las interaccionescompetitivas entre especies están reguladas porfactores ambientales y de pastoreo.

En conclusión, velocidades de la corrientemoderadamente altas promueven bajas densidadesde algas, la comunidad permanece en estados tem-


pranos de la sucesión y la diversidad se mantiene.En cambio cuando la velocidad de la corriente esbaja, la abundancia total es alta y es frecuente eldesprendimiento de la película algal, con el conse-cuente reinicio del proceso de sucesión.

AGRADECIMIENTOS

Los autores expresan su agradecimiento a COL-CIENCIAS – UNIVERSIDAD NACIONAL DECOLOMBIA por la financiación de esta investi-gación a través del proyecto No. 1101-05-11397. A Sergí Sabater C., profesor catedráticode la Universidad de Girona (España) por lacorrección y sugerencias al manuscrito y aCarlos Rivera por su apoyo y asesoría en el tra-bajo de campo y manejo de datos.

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