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Revista Mexicana de Biodiversidad
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Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 419–430
Ecología
Patrones de diversidad de aves a lo largo de un gradiente latitudinal
de bosques riberenos del río Paraná medio, Argentina
Bird diversity patterns along a latitudinal gradient of riparian forests from Middle Paraná River,
Argentina
Alfredo Berduc a, Rodrigo Ezequiel Lorenzón b,∗ y Adolfo Héctor Beltzer b
a Reserva Provincial de Uso Múltiple “Parque Escolar Rural Enrique Berduc”. Ruta Nacional Núm. 12, Km. 23 ½, 3118, La Picada, Entre Ríos, Argentinab Instituto Nacional de Limnología-Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas-Universidad Nacional del Litoral. Paraje el Pozo,
Ciudad Universitaria. 3000 Santa Fe, Argentina
Recibido el 22 de julio de 2013; aceptado el 26 de enero de 2015
Disponible en Internet el 28 de mayo de 2015
Resumen
Se estudió la variación de la riqueza de especies (diversidad alfa), la diversidad beta, la abundancia y la equidad de ensambles de aves a lo largo
de un gradiente latitudinal de 500 km de bosques riberenos. Se muestrearon 5 localidades ubicadas en dirección norte-sur mediante una técnica
mixta: transectos y puntos de conteo. La riqueza de especies decreció con el incremento de la latitud, reproduciendo el patrón de la riqueza regional
informado en estudios previos. Los resultados apoyaron la «hipótesis de más individuos» como mecanismo explicativo del patrón latitudinal de
diversidad, puesto que se encontró un gradiente latitudinal de riqueza y abundancia. La diversidad beta y la equidad no variaron latitudinalmente.
Los resultados encontrados muestran que el componente alfa de la diversidad es más importante que el componente beta en cuanto a su influencia
sobre el patrón latitudinal negativo de la riqueza regional de aves en un área subtropical. A pesar de las características ambientales exclusivas de
los corredores riberenos, se encontró un patrón latitudinal negativo de la diversidad alfa, el cual está extendido en ambientes de tierra firme.
Derechos Reservados © 2015 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo de acceso abierto distribuido
bajo los términos de la Licencia Creative Commons CC BY-NC-ND 4.0.
Palabras clave: Diversidad alfa; Diversidad beta; Hipótesis de más individuos; Corredor fluvial
Abstract
We studied the variation of species richness (alpha diversity), beta diversity, abundance and evenness of bird assemblages along a latitudinal
gradient of 500 km of riparian forests. We sampled 5 localities placed in north-south direction through a mixed sampling technique (transects and
points count). Species richness decreased as latitude increased, reproducing the pattern of regional species richness reported in a previous study.
Since we found a latitudinal pattern of species richness and abundance, results supported the “more individuals hypothesis” as a mechanism that
explains the latitudinal pattern of diversity. Beta diversity and evenness did not vary latitudinally. Results showed that alpha component of diversity
is more important than beta component in terms of its influence on the negative latitudinal pattern of regional richness of birds in a subtropical
area. Despite the exclusive environmental characteristics of riparian corridors, we found a negative latitudinal pattern of alpha diversity which is
widespread in upland environments.
All Rights Reserved © 2015 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. This is an open access item distributed under the
Creative Commons CC License BY-NC-ND 4.0.
Keywords: Alpha diversity; Beta diversity; More individual hypothesis; Riparian corridor
∗ Autor para correspondencia.
Correo electrónico: [email protected] (R.E. Lorenzón).
La revisión por pares es responsabilidad de la Universidad Nacional Autónoma de México.
http://dx.doi.org/10.1016/j.rmb.2015.04.003
1870-3453/Derechos Reservados © 2015 Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo
los términos de la Licencia Creative Commons CC BY-NC-ND 4.0.
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Introducción
La reducción de la riqueza de especies con el incremento
de la latitud, tendencia conocida como gradiente latitudinal de
diversidad (GLD de aquí en adelante) es uno de los patrones más
consistentes en biogeografía (Sax, 2001), incluyendo evidencia
a favor para grupos de organismos tan disímiles como mamífe-
ros, peces, insectos y plantas (ver revisión en Willig, Kaufman
y Stevens, 2003). A pesar de esta generalidad, algunos estudios
han documentado excepciones al GLD las cuales, no obstante,
pueden contribuir en la elucidación de los mecanismos que expli-
can dicho gradiente (Morales-Castilla y García-Valdés, 2014).
En este contexto, la puesta a prueba del GLD con información
empírica incrementa la probabilidad de que pueda entenderse
la medida en que este es universal y los contextos en los que
existen excepciones (Ruggiero, 2001).
Los corredores fluviales ofrecen un marco interesante para
la evaluación del GLD. Como elementos lineales en el pai-
saje, los sistemas fluviales representan corredores biológicos a
través de los cuales los organismos pueden dispersarse (Gallé
et al., 1995; Giraudo y Arzamendia, 2004; Nores, Cerana y
Serra, 2005). En consecuencia, puesto que en ambientes donde
la dispersión de los organismos no se encuentra limitada las
comunidades tienden a mostrar una menor diferenciación espa-
cial (Soininen, McDonald y Hillebrand, 2007), puede esperarse
que los sistemas riberenos no exhiban un alto grado de variación
latitudinal.
En aves, el GLD ha sido encontrado en una gran cantidad
de estudios (ver revisión en Willig et al., 2003). No obstante,
los estudios sobre aves que evalúen esta tendencia en corredores
fluviales son escasos y están basados en recuentos del número
de especies a escala regional (e. g., Buckton y Omerod, 2002; Di
Giacomo y Contreras, 2002; Rabinovich y Rapoport, 1975; pero
ver Nores et al., 2005). Estos estudios han encontrado evidencia
tanto a favor (Di Giacomo y Contreras, 2002; Nores et al., 2005)
como en contra (Buckton y Omerod, 2002) del GLD en corre-
dores fluviales. En el caso de Rabinovich y Rapoport (1975),
estos autores, aunque informaron un GLD para las aves paseri-
formes de Argentina, mencionan que este es menos notable en
el área abarcada por los corredores fluviales de los ríos Paraná
y Uruguay. Por otra parte, con excepción de Nores et al. (2005),
quienes realizaron un estudio a nivel de ensambles locales, los
mencionados estudios caracterizan la riqueza regional (i. e., uni-
dades de muestra ≥ 25 km2; Stevens y Willig, 2002), por lo que
no permiten dilucidar si estos patrones reflejan gradientes subya-
centes en la diversidad alfa (e. g., riqueza de ensambles locales),
beta (e. g., recambio de especies entre localidades) o en ambas
(Willig et al., 2003). Puesto que los patrones ecológicos pueden
ser escala-dependientes, aquellos obtenidos en una determinada
escala no pueden ser extrapolados hacia otras (García, 2006;
Wiens, 1989; Willig et al., 2003).
La metodología empleada normalmente en los estudios que
evalúan el GLD, basada en la compilación de registros de espe-
cies disponibles en mapas de distribución, guías de campo y
bibliografía en general, no permite obtener datos sobre la abun-
dancia de las especies (Stevens y Willig, 2002). Esta información
es importante en la medida en que algunos de los mecanismos
propuestos para explicar el GLD, como aquellos derivados de la
hipótesis energética (i. e., hipótesis que propone que la mayor
disponibilidad de energía en regiones de menor latitud es res-
ponsable de generar y mantener los GLD; Morales-Castilla y
García-Valdés, 2014), sostienen que la riqueza de especies es
una consecuencia, a través de una relación positiva, del número
de individuos de una comunidad (Buckley y Jetz, 2010; Currie
et al., 2004; Evans, Warren y Gaston, 2005). Para explicar esta
relación positiva se ha postulado que la mayor disponibilidad
energética permite que los tamanos poblacionales de las especies
se encuentren por encima de sus mínimos viables, evitando así
su extinción local (Srivastava y Lawton, 1998). Esta idea ha sido
establecida en la literatura bajo la denominación de «hipótesis de
más individuos» (HMI, de aquí en adelante; Evans et al., 2005;
Srivastava y Lawton, 1998).
La ausencia de datos de abundancia relativa tampoco per-
mite evaluar los patrones de otros atributos comunitarios como
la equidad (i. e., de la similitud de las especies en cuanto a sus
abundancias relativas; Magurran, 2004), lo que limita la com-
prensión de la variación latitudinal de las comunidades (Stevens
y Willig, 2002; Willig et al., 2003). Existe muy poco consenso
sobre cómo la riqueza varía en relación con la equidad a lo
largo de gradientes ambientales (Symonds y Johnson, 2008).
La HMI predice que a lo largo de un gradiente de producti-
vidad, las áreas con más individuos –y, por tanto, con mayor
riqueza de especies–, tendrán un mayor número de especies raras
(i. e., de especies con baja abundancia relativa; Evans et al., 2005)
y, en consecuencia, una menor equidad (Symonds y Johnson,
2008; Willig et al., 2003). Esta predicción asume que las distri-
buciones de abundancia relativa de los ensambles permanecen
esencialmente constantes a lo largo del gradiente, aunque el
incremento del número total de individuos en áreas de mayor
productividad resulta en un aumento de la riqueza mediante la
adición de especies raras (Hurlbert, 2004).
El tramo medio del río Paraná transcurre predominantemente
en sentido norte-sur, atravesando un gradiente climático a lo
largo de 600 km (Iriondo y Paira, 2007) y permitiendo, así, la
dispersión meridional de numerosas especies de organismos
(Giraudo y Arzamendia, 2004). El presente trabajo describe
los patrones latitudinales de la estructura de los ensambles
de aves en bosques riberenos a lo largo de este corredor flu-
vial, con el objetivo de: 1) dilucidar si los ensambles de aves
de los bosques riberenos presentan un GLD; 2) determinar si
el GLD informado a escala regional para este corredor flu-
vial por Di Giacomo y Contreras (2002) refleja un gradiente
de diversidad alfa, beta o de ambas y 3) evaluar cómo es la
variabilidad relativa a lo largo del gradiente de los parámetros
estructurales de los ensambles de aves (riqueza, abundancia y
equidad).
Materiales y métodos
El área comprendió el tramo medio del río Paraná, el que se
inicia en la confluencia de los ríos Paraguay y Paraná (27◦17’
S, 58◦38’ O), y se extiende hasta la latitud correspondiente a la
ciudad de Diamante, Entre Ríos (32◦04’ S, 60◦38’ O) (Giraudo
y Arzamendia, 2004; fig. 1). Este tramo está incluido en la
A. Berduc et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 419–430 421
W
S
E
–3
2
–61 –60 –59 –58
–61
Provincia
Fitogeográfica
Chaqueña
Provincia
Fitogeográfica
de Espinal
Provincia
Fitogeográfica
Pampeana
E
D
Río
Para
ná M
edio
C
B
A
–60 –59 –58
–3
1–
30
–2
9–
28
–3
2–
31
–3
0–
29
–2
8
N
Figura 1. Ubicación del río Paraná medio en el cono sur de Sudamérica y disposición de las localidades de estudio (A, B, C y D) a lo largo de este tramo del río.
ecorregión Delta e Islas del Paraná (Burkart, Bárbaro, Sánchez
y Gómez, 1999). A lo largo de su recorrido atraviesa las provin-
cias fitogeográficas del Chaco, Espinal y Pampeana (Cabrera,
1994; fig. 1). Sumado a esto, la provincia fitogeográfica para-
naense se extiende meridionalmente a través de este corredor
fluvial (Cabrera, 1971; Menalled y Adámoli, 1995).
El río Paraná medio representa un gradiente latitudinal
energético debido a su orientación norte-sur y al rango de varia-
ción climática que incluye. El clima general de este tramo es
subtropical-húmedo en la porción norte, variando a templado-
húmedo hacia el sur (Iriondo y Paira, 2007). La temperatura
media anual en el extremo norte del área es de 21 ◦C y la pre-
cipitación media anual es de 1,100 mm (Cáceres, 1980). En el
extremo sur, las temperaturas medias anuales se encuentran alre-
dedor de los 19 ◦C y la precipitación media anual es de 900 mm
(Rojas y Saluso, 1987).
El estudio se realizó en bosques riberenos del río Paraná
medio, bosques que dependen en algún grado de la presencia
del río para su formación y se presentan siguiendo los márgenes
de este en forma de franjas. Para controlar la dimensión late-
ral del corredor fluvial, se estudiaron solo los bosques ubicados
en el margen oriental del cauce del río. De acuerdo con Neiff
(2004), se incluyeron tanto bosques en galería, los que no son
alcanzados por las inundaciones, como bosques fluviales, los
que sí son afectados por las inundaciones periódicas provenien-
tes del incremento en los niveles hidrométricos del río. De este
modo, las comunidades vegetales presentaron variaciones tanto
de composición específica como de estructura, aunque siempre
conservaron una fisonomía de bosques definida y diferenciada
de las formaciones fitogeográficas no dependientes del río.
Las localidades de muestreo más australes (fig. 1D, E) inclu-
yeron bosques cuyo estrato arbóreo incluye especies dominantes
como Ruprechtia laxiflora, Myrsine laetevirens, Phytolacca
dioica y Myrcianthes cisplatensis. A partir de los 30◦ de latitud y
hacia el norte, el cauce del río Paraná ya no se presenta limitado
orientalmente por un área topográfica elevada, sino que el área
lindante es relativamente baja y está sujeta, por tanto, a los pulsos
de inundación-sequía (Neiff, 2004). Así, las comunidades vege-
tales de las 3 localidades ubicadas más al norte (A-C) poseen una
identidad estructural y específica diferente, dado que presentan
un fuerte componente de especies arbóreas propias de terre-
nos inundables tales como Inga uruguensis, Salix humboldtiana,
Croton urucurana, Albizia inundata, Sapium haematospermum
y Tessaria integrifolia. En todos los casos, los sitios selecciona-
dos para realizar los conteos fueron aquellos que no presentaron
una marcada alteración antropogénica.
Diseno de muestreo
Se establecieron 5 localidades de muestreo a lo largo del
tramo medio del río Paraná (fig. 1), abarcando una distancia
de aproximadamente 500 km y una extensión latitudinal de
4◦. El muestreo de las 5 localidades fue realizado durante el
invierno (julio-agosto de 1996) y repetido durante el verano
422 A. Berduc et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 419–430
(enero-febrero de 1997), para incluir las condiciones más con-
trastantes de variabilidad climática e hidrológica, puesto que
estas estaciones coincidieron, además, con los periodos de aguas
bajas (invierno) y aguas altas (verano).
Los muestreos se realizaron mediante una técnica mixta, lle-
vando a cabo transectos de banda doble y puntos de conteo fijos
(Ralph, Geupel, Pyle, Martin y DeSante, 1996), método espe-
cialmente adecuado para brindar una representación completa
de la ornitofauna de un área determinada (Bibby, Burgess, Hill
y Mustoe, 1992). Se ubicaron 8 transectos de 200 m de longitud
en cada localidad con una separación de al menos 150 m. Así,
la longitud total abarcada en cada localidad fue de 1,600 m. En
cada transecto, se registraron todas las aves vistas y escuchadas
en 2 bandas contiguas y paralelas situadas a cada lado de estas.
El ancho de las primeras y segundas bandas fue de 15 y 10 m,
respectivamente. Estos anchos de bandas fueron establecidos
según criterios propios de detectabilidad de aves y con base en
el conocimiento previo del ambiente. En cada transecto se ubi-
caron adicionalmente 3 puntos de conteo con una distancia entre
sí de 100 m (i. e., un punto de conteo en el comienzo, uno en
la parte media y otro al final de cada transecto). De este modo,
se llevaron cabo un total de 24 puntos de conteo en cada una
de las localidades. En estos puntos se registraron todas las aves
vistas y escuchadas en un radio de 20 m durante 10 min (Barker,
Sauer y Link, 1993; Fuller y Langslow, 1984). Los muestreos
fueron llevados a cabo solamente por un único y mismo obser-
vador en condiciones de buen tiempo (Bibby et al., 1992) y
dentro de las 4 primeras horas luego del amanecer (aproximada-
mente entre las 6:00 y las 10:00 en verano y entre las 8:00 y las
11:30 en invierno), horario de mayor actividad de las aves (Ralph
et al., 1996). En los análisis se excluyeron aquellas especies
registradas que son propias de ambientes acuáticos o de hábitos
nocturnos, debido a que no son propias de bosques, o debido a
que los métodos de muestreo utilizados no son adecuados para
registrarlas.
Análisis de datos
La unidad de muestreo utilizada para realizar todas las
comparaciones de los parámetros de los ensambles fue la com-
binación de las variables (i. e., riqueza, abundancia y equidad)
entre los transectos y los 3 puntos realizados sobre cada una de
estas, debido a la ausencia de independencia espacial entre estas
subunidades de muestreo.
El análisis de la variación latitudinal de la estructura de los
ensambles se realizó en 2 escalas, variando el grano espacial
de las comparaciones, lo que puede influir en las características
de los patrones descritos (Barton et al., 2013). Estas escalas,
teniendo en cuenta la propuesta de Whittaker (1972), son: la
escala de localidad (o de hábitat), comparando entre las 5 loca-
lidades las variables combinadas entre las distintas muestras (e.
g., número total de especies por localidad); y la escala pun-
tual, comparando los valores por muestra (e. g., promedio del
número de especies por muestra) entre las localidades. Las com-
paraciones espaciales fueron realizadas con base en los datos de
invierno y verano por separado, y combinados, informando solo
esto último en los casos en los que no se encontraron diferencias
entre estaciones.
Las variables utilizadas para evaluar los cambios en la estruc-
tura de los ensambles a lo largo del gradiente latitudinal fueron:
1) riqueza de especies; 2) abundancia; 3) equidad, calculada
mediante el índice de Simpson, el cual no es sensible a la riqueza
de especies (Magurran, 2004):
E1/D =(1⁄D)
S
donde S es la riqueza de especies y D es el índice de domi-
nancia de Simpson (Beisel, Usseglio-Polatera, Bachmann y
Moreteau, 2003). Para evaluar las distribuciones de abundan-
cia relativa de los ensambles de cada localidad se graficaron
curvas de rango-abundancia (Magurran, 2004); 4) número de
especies únicas, esto es, aquellas especies que solo estuvieron
en una muestra; 5) número de «singletons», esto es, especies
con solo un individuo en cada una de las muestras. Estas últi-
mas variables (4 y 5) fueron utilizadas para definir las especies
como raras, y para analizar los cambios de estas variables entre
localidades.
Siguiendo a Gotelli y Colwell (2001) se utilizaron análisis de
rarefacción basados en individuos y en muestras para la compa-
ración de la riqueza de especies entre localidades. Estos análisis
estuvieron basados en el procedimiento de simulación de Monte
Carlo (con 1,000 simulaciones) implementado mediante el pro-
grama informático ECOSIM, versión 7 (Gotelli y Entsminger,
2006). Del mismo modo, el número de especies únicas fue com-
parado entre las localidades mediante una curva de rarefacción
basada en muestras. Para cada número acumulado de muestras
(i. e., para cada valor del eje de las abscisas en el gráfico), el
número de especies únicas fue calculado con base en la media de
100 corridas aleatorias de la curva de acumulación por localidad.
Este cálculo fue implementado mediante el programa EstimateS,
versión 8.2.0 (Colwell, 2006).
Para comparar la riqueza total de especies entre las 5 loca-
lidades se calcularon los intervalos de confianza del 95% de
este parámetro de acuerdo con Colwell, Mao y Chang (2004)
(ecuación 6). Este análisis asume que la riqueza de especies pro-
veniente de un conjunto de muestras es medida con error, lo que
permite derivar un estimador de la varianza y de los intervalos
de confianza (Colwell et al., 2004). Este cálculo fue implemen-
tado mediante el programa EstimateS, versión 8.2.0 (Colwell,
2006). La no superposición de los intervalos de confianza indica
diferencias estadísticamente significativas.
La variación de la diversidad beta se evaluó a través de
la prueba de homogeneidad de dispersiones multivariadas
(Anderson, Ellingsen y McArdle, 2006), calculando la diver-
sidad beta dentro de cada localidad (entre las 8 muestras) y
comparando este valor entre las localidades a través de permuta-
ciones (999 en este estudio) de los residuos mínimos cuadrados.
Para este análisis se utilizó el índice de disimilitud de Sörensen,
el cual mide la variación en la composición entre comunidades
(Koleff, Gaston y Lennon, 2003). Este análisis fue implemen-
tado mediante el paquete Vegan (Oksanen, 2011) en el programa
estadístico R (R Development Core Team, 2012).
A. Berduc et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 419–430 423
La evaluación de la variación latitudinal de la riqueza, la
abundancia y la equidad, por muestra, se realizó mediante el
análisis de correlación de rangos de Spearman, debido a que las
distribuciones de estas variables no siguieron una distribución
normal. De este modo, se hizo un análisis de correlación entre
cada uno de los atributos de los ensambles (riqueza, abundancia
y equidad) y la latitud. Para la riqueza de especies, además de
los valores por muestra observados, se correlacionaron los valo-
res de riqueza por muestra obtenidos mediante rarefacción con
base en las muestras de menor abundancia, con el objetivo de
controlar el efecto del diferente número de detecciones entre las
muestras. A pesar de requerir menos supuestos que las pruebas
paramétricas, el análisis de correlación de Spearman se ve afec-
tado por la ausencia de independencia entre muestras (Maestre
y Escudero, 2008). Por lo tanto, se verificó la independencia de
los residuos mediante el estadístico i de Moran, probando su
significación mediante un proceso de permutación (500 corri-
das) implementado con el programa estadístico SAM (Rangel,
Diniz-Filho y Bini, 2010) en cada una de las pruebas realiza-
das. La ausencia de autocorrelación en los residuos permite una
correcta inferencia de los parámetros de la correlación (Diniz-
Filho, Bini y Hawkins, 2003). El nivel de significación de todas
las pruebas estadísticas fue fijado en � < 0.05.
Resultados
Se registraron un total de 13,167 detecciones pertenecien-
tes a 101 especies y 24 familias. En el muestreo de invierno se
contabilizaron 6,369 detecciones pertenecientes a 80 especies y
22 familias, mientras que en el muestreo de verano fueron
registradas 6,798 detecciones pertenecientes a 88 especies y
22 familias.
Variación latitudinal de la estructura de los ensambles
a escala de localidad
Los patrones latitudinales de las variables no mostraron, en
general, diferencias entre invierno y verano (tabla 1), por lo que
se presentan los resultados combinados entre los muestreos de
estas 2 estaciones. La riqueza total de especies por localidad
decreció con el incremento de la latitud (tabla 1). No obstante,
con excepción de la localidad A que presentó una alta riqueza
de especies con respecto a las demás, no se encontraron dife-
rencias significativas entre las localidades adyacentes (i. e., los
intervalos de confianza se superpusieron entre las localidades
ubicadas de manera adyacente a lo largo del gradiente latitudinal
[fig. 2]). El patrón latitudinal estuvo presente en diferentes nive-
les de muestras acumuladas (i. e., las curvas por localidad no se
superpusieron en la figura 3A). La abundancia presentó valores
decrecientes con el incremento de la latitud, aunque en el mues-
treo de verano el mayor valor de esta variable fue registrado en
la localidad D (tabla 1). El análisis de rarefacción basado en el
número de individuos confirmó la tendencia latitudinal negativa
de la riqueza de especies (fig. 3B). Los ensambles presenta-
ron índices de equidad total muy similares entre las localidades
(tabla 1). No obstante, las curvas de rango-abundancia por loca-
lidad difirieron entre sí, puesto que el número de especies raras
90
80
70
60
50
40
– +
BA
Localidades
Riq
ue
za
de
esp
ecie
s
Latitud
C D E
Figura 2. Riqueza de especies de aves registrada ± intervalos de confianza del
95% en función de cada una de las localidades ubicadas a lo largo del gradiente
latitudinal de bosques riberenos del río Paraná medio.
(i. e., especies que se ubican a la derecha de la curva) se redujo
con el incremento de la latitud de las localidades (fig. 4). El
número de especies únicas no presentó un patrón de variación
latitudinal (tabla 1; fig. 5). En cuanto a la diversidad beta, no
se encontraron diferencias significativas entre las localidades
(prueba de homogeneidad: F4, 35: 1.64; p = 0.2, tabla 1).
El número de especies exclusivas decreció con el incremento
de la latitud de las localidades: la localidad A presentó el mayor
número (10 spp.), seguido por las localidades B (5 spp.), C
(4 spp.) y D (2 spp.). La localidad E no presentó especies exclu-
sivas. En conjunto, el 21% (21 spp.) de las especies fueron
exclusivas de una sola de las localidades.
Variación latitudinal de la estructura de los ensambles
a escala puntual
Los patrones latitudinales a escala de muestra no variaron
entre los muestreos de invierno y verano (tabla 2), por lo que
se presentan los resultados con base en los muestreos combina-
dos. Tanto la riqueza de especies por muestra como la riqueza
de especies para muestras estandarizadas mediante rarefacción
(calculada para muestras de 187 detecciones) decrecieron con
el incremento de la latitud de las localidades (rho = −0.91,
p < 0.001 y rho = −0.87, p < 0.001, respectivamente [tabla 2;
fig. 6A, B]). Lo mismo ocurrió con la abundancia por muestra
(rho = −0.84, p < 0.001, [tabla 2; fig. 6C]). La equidad por mues-
tra, en cambio, no se asoció con la latitud (rho = 0.05, p = 0.78
[tabla 2; fig. 6D]). El número de singletons por muestra decreció
con el incremento de la latitud (rho = −0.62, p < 0.001 [tabla 2;
fig. 6E]).
Cambios latitudinales relativos de las variables
estructurales de los ensambles
En general, las asociaciones significativas entre variables
estuvieron a su vez relacionadas con cambios latitudinales
(fig. 7A-E). La reducción del número de singletons se rela-
cionó negativamente con la equidad, aunque no se observó un
patrón claro de influencia latitudinal en esta relación (fig. 7F).
424 A. Berduc et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 419–430
Tabla 1
Variables que caracterizan la estructura (sumatorias entre muestras por localidad) de los ensambles de aves obtenidas en 2 muestreos (invierno de 1996 y verano de
1997) en 5 localidades ubicadas a lo largo de los bosques riberenos del río Paraná medio, Argentina.
Localidades
A B C D E
No especies
In 58 49 43 39 30
Ve 72 63 57 52 52
EC 84 70 65 59 52
No especies (r)
In 52 ± 2 46 ± 1.3 42 ± 0.9 38 ± 0.7 30
Ve 70 ± 1.4 60 ± 1.5 56 ± 0.8 49 ± 1.4 52
EC 81 ± 1.5 67 ± 1.3 64 ± 1 58 ± 1.1 52
Diversidad beta
In 0.15 0.12 0.13 0.16 0.14
Ve 0.18 0.17 0.17 0.15 0.19
EC 0.15 0.11 0.11 0.12 0.13
Abundancia
In 1,698 1,614 1,169 1,021 867
Ve 1,476 1,434 1,273 1,515 1,100
EC 3,174 3,048 2,442 2,536 1,967
Equidad
In 0.37 0.45 0.47 0.33 0.44
Ve 0.42 0.34 0.37 0.34 0.41
EC 0.33 0.38 0.39 0.28 0.36
No spp. únicas
In 13 4 5 9 6
Ve 13 14 10 10 13
EC 8 9 10 9 11
El orden de las letras de las localidades indica una reducción de la latitud.
Muestreos: invierno (In), verano (Ve), combinados (EC).
El número de especies obtenido mediante rarefacción «No especies (r)» incluye las desviaciones estándar del promedio de las repeticiones, excepto para la localidad
con la menor abundancia.
El número de especies únicas es calculado para las 8 muestras de cada localidad.
Aunque la riqueza de especies fue calculada mediante rare-
facción para eliminar la influencia de la abundancia, estas
variables presentaron igualmente una asociación positiva signi-
ficativa (fig. 7B). Esto fue así debido a la correlación de ambas
variables con la latitud, puesto que la abundancia por muestra
no dio cuenta completamente del patrón latitudinal negativo de
la riqueza de especies. No se encontraron asociaciones signifi-
cativas entre la riqueza de especies y la equidad (rho = −0.17,
100A B
80
60
40
20
0
100
80
60
40
20
Localidad A
Localidad B
Localidad C
Localidad D
Localidad E
0
0 1 2 3 4 5 6 7 8 0 500 1000 1500
Nº de deteccionesNº de muestras
Riq
ue
za
de
esp
ecie
s
2000 2500 3000 3500
Figura 3. Curvas de rarefacción (con base en los muestreos de invierno y verano combinados) basada en muestras (A) y en individuos (B) para las 5 localidades
estudiadas.
A. Berduc et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 419–430 425
0.14A
B
C
D
E
0.12
0.10
0.08
0.06
0.04
0.02
0.00
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 1000.14
0.12
0.10
0.08
0.06
0.04
0.02
0.00
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 1000.14
0.12
0.10
0.08
0.06
0.04
0.02
0.000 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
0.14
0.12
0.10
0.08
0.06
0.04
0.02
0.00
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 1000.14
0.12
0.10
0.08
0.06
0.04
0.02
0.00
0 10
Rango de abundancia de las especies
20
Fre
cu
en
cia
re
lativa
Fre
cu
en
cia
re
lativa
Fre
cu
en
cia
re
lativa
De
cre
cim
ien
to d
e la
la
titu
d
Fre
cu
en
cia
re
lativa
Fre
cu
en
cia
re
lativa
30 40 50 60 70 80 90 100
Figura 4. Curvas de rango-abundancia de los ensambles de aves (con base en
las muestras combinadas) de las localidades A (A), B (B), C (C), D (D) y E (E).
p = 0.29), entre la riqueza obtenida mediante rarefacción y la
equidad (rho = −0.02, p = 0.91), y entre la abundancia y la equi-
dad (rho = −0.19, p = 0.25).
Discusión
Los resultados encontrados sustentan la existencia de una
relación inversa entre la riqueza de especies de aves y la latitud
en el gradiente ambiental conformado por los bosques riberenos
del río Paraná. Estos resultados contrastan con la revisión
0
0
10
20
30
40
50
60
1 2 3 4 5 6 7 8
Nº acumulado de muestras
Nº
de
esp
ecie
s ú
nic
as
Localidad A
Localidad B
Localidad CLocalidad DLocalidad E
Figura 5. Número de especies únicas en relación con el número acumulado de
muestras en las 5 localidades estudiadas.
realizada por Willig et al. (2003), quienes informaron que gran
parte de las excepciones al GLD se corresponden con estudios
de poca extensión (i. e., menos de 20◦ de latitud). El GLD se
presentó tanto en el muestreo invernal como en el estival, y bajo
condiciones hidrológicas contrastantes del río, característica que
distingue los ambientes fluviales de los ambientes de tierra firme
y que afecta de distintas maneras la estructura de los ensambles
de aves (Beja et al., 2010; Knutson y Klaas, 1997).
Los resultados encontrados apoyan la idea de control regional
de la diversidad en la que la riqueza de los ensambles locales
está condicionada por el pool regional de especies. Los estudios
sobre variación latitudinal han sido realizados en su mayoría
en escalas regionales o por encima de estas (Stevens y Willig,
2002). Di Giacomo y Contreras (2002) encontraron un GLD
de aves en el corredor fluvial de los ríos Paraguay y Paraná
comparando grillas geográficas de aproximadamente 3,000 km2
que incluyen varias comunidades y paisajes, por lo que su trabajo
informa un gradiente de diversidad regional. A escalas locales,
otros procesos tales como la interacción entre especies pueden
ser más importantes (Huston, 1999) y resultar en patrones de
diversidad diferentes. Debido a esto, los resultados obtenidos en
una escala particular no pueden ser extrapolados hacia otras.
En el caso de los corredores fluviales, se ha sugerido que
la variación espacial de la riqueza de los ensambles locales
podría ser independiente del pool regional de especies debido
a las limitantes físicas propias de este tipo de sistemas (e. g.,
regímenes de inundaciones; Boulton et al., 2008). El presente
estudio constituye un abordaje a escala local (diversidad alfa)
y no sustenta la idea de independencia entre la riqueza local y
regional en sistemas fluviales en el caso de las aves, dado que
los patrones de riqueza de los ensambles locales reprodujeron
el patrón latitudinal negativo informado para la riqueza regio-
nal. La gran capacidad de dispersión de las aves explicaría en
parte esta consistencia, puesto que esta es una de las caracterís-
ticas que favorece una relación positiva entre la riqueza regional
y local (Hillebrand y Blenckner, 2002). Por otra parte, aunque
la dispersión de los organismos puede reducir la diferenciación
espacial de las comunidades, lo cual podría ser particularmente
cierto en sistemas fluviales de acuerdo con los estudios que los
definen como corredores biológicos (Gallé et al., 1995; Giraudo
y Arzamendia, 2004), se encontró una elevada variación de la
426 A. Berduc et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 419–430
65
A B
C
E
D
Rho = –0.91, p < 0.001
Rho = –0.84, p < 0.001
Rho = –0.62, p < 0.001
Rho = –0.87, p < 0.001
Rho = 0.05, p = 0.78
60
55
55
50
50
45
45
Riq
ue
za
de
esp
ecie
sA
bu
nd
an
cia
Nº
de
sin
gle
ton
s
Eq
uita
tivid
ad
Riq
ue
za
de
esp
ecie
s (
rare
facció
n)
40
40
35
35
3030
25
5000.8
0.7
0.6
0.5
0.4
0.3
450
400
350
300
250
200
150
18
16
14
12
10
8
6
4
2
0
25
28 29 30 31 32
28 29 30 31 32
28 29 30 31 32
28
Latitud (grados)
Latitud (grados)
29 30 31 32
28 29 30 31 32
Figura 6. Riqueza de especies (A), riqueza de especies obtenida mediante rarefacción (B) abundancia (C), equidad (D) y número de singletons (E) por muestra en
relación con la latitud. Se muestran el coeficiente de correlación de Spearman (rho) y el nivel de probabilidad (p) de cada prueba estadística.
riqueza de especies a lo largo del sistema ribereno estudiado,
variable que refleja uno de los aspectos de los cambios de la
composición de las comunidades (Baselga, Jiménez-Valverde y
Niccolini, 2007).
La diversidad alfa, medida como la riqueza de especies de
los ensambles, se presentó como el componente de diversidad
más importante en la generación del GLD regional de aves a
lo largo del corredor fluvial del río Paraná informado por Di
Giacomo y Contreras (2002). Los GLD informados a escala
regional (i. e., diversidad gamma) pueden reflejar GLD en la
riqueza (i. e., diversidad alfa) y/o en la diversidad beta (i. e.,
recambio de especies) de los ensambles locales incluidas en las
unidades de muestra definidas como región (e. g., grillas geográ-
ficas ≥ 25 km2; Stevens y Willig, 2002, Willig et al., 2003). Entre
los pocos trabajos que incluyen el estudio de la variación latitudi-
nal de los 3 niveles de diversidad (alfa, beta y gamma), Stevens y
Willig (2002), estudiando murciélagos del nuevo mundo, encon-
traron que la diversidad alfa es más importante que la beta en la
generación de los patrones de riqueza regional correspondientes
a la diversidad gamma. Del mismo modo, el presente trabajo
permite concluir que el GLD regional de aves informado para
el corredor fluvial del río Paraná, mediante la cuantificación
de la riqueza de especies en grillas geográficas de aproxima-
damente 3,000 km2 (Di Giacomo y Contreras, 2002), refleja,
A. Berduc et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 419–430 427
Tabla 2
Variables que caracterizan la estructura (promedios ± desviación estándar) de los ensambles de aves obtenidas en 2 muestreos (invierno de 1996 y verano de 1997)
en 5 localidades ubicadas a lo largo de un gradiente latitudinal de bosques riberenos del río Paraná medio, Argentina.
Localidades
A B C D E
No spp.
In 34.4 ± 3.7 33.5 ± 2.1 27.6 ± 2.6 22 ± 2 18.8 ± 2.5
Ve 42.3 ± 5.1 36.1 ± 2.9 34.5 ± 1.5 31.6 ± 6.5 28.5 ± 1.3
EC 55.1 ± 4 48.5 ± 2.1 43.9 ± 3.2 38.9 ± 5.9 32.4 ± 2
No spp. (r)
In (187) 25 ± 1.4 25.2 ± 1.2 22.7 ± 1.4 18.4 ± 1.5 16.8 ± 1.4
Ve (65) 42.3 ± 5.1 36.1 ± 2.9 34.5 ± 1.5 31.6 ± 6.5 28.5 ± 1.3
EC (114) 45.8 ± 2.5 42 ± 1.7 40.1 ± 2.6 34.5 ± 4.8 30.8 ± 1.5
Abundancia
In 212.3 ± 19.7 201.8 ± 27.7 146.1 ± 21.4 127.6 ± 27 108.4 ± 25.7
Ve 184.5 ± 18.4 179.3 ± 18.8 159.1 ± 10.2 189.4 ± 20.3 137.5 ± 21.4
EC 198.4 ± 23.3 190.5 ± 25.6 152.6 ± 17.5 158.5 ± 39.4 122.9 ± 27.4
Equidad
In 0.61 ± 0.05 0.63 ± 0.02 0.69 ± 0.08 0.56 ± 0.1 0.63 ± 0.1
Ve 0.65 ± 0.09 0.54 ± 0.07 0.61 ± 0.04 0.57 ± 0.08 0.66 ± 0.07
EC 0.63 ± 0.07 0.58 ± 0.06 0.65 ± 0.08 0.56 ± 0.09 0.65 ± 0.09
No singletons
In 6 ± 3.1 5 ± 1.85 5.1 ± 2 5.9 ± 1.7 3.1 ± 1.6
Ve 11 ± 3.2 9.9 ± 2.8 8 ± 1.9 6.1 ± 3.5 6.25 ± 2.3
EC 10.6 ± 2.5 8.1 ± 1.5 6.5 ± 3.2 7.4 ± 3.2 5.25 ± 1.39
Se presentan los valores de las variables promediados por muestra (medias ± desviación estándar) para los muestreos de invierno (In) y verano (Ve) y para estas
estaciones combinadas (EC).
La variable «No de especies (r)» corresponde al número de especies calculado mediante rarefacción para las muestras de menor abundancia entre las localidades.
Estos niveles de abundancia se dan entre paréntesis para invierno (In), verano (Ve) y para las estaciones combinadas (EC).
al menos en una gran proporción, un gradiente de diversidad
alfa (i. e., de la riqueza de los ensambles locales) más que
un gradiente de diversidad beta (i. e., del recambio de espe-
cies entre ensambles locales), puesto que esta última no varió
latitudinalmente.
Los resultados apoyaron la HMI, puesto que se encontró un
gradiente latitudinal de la riqueza de especies y de la abundan-
cia en la misma dirección. Una segunda hipótesis, la «hipótesis
de muestreo aleatorio», predice también una variación espacial
lineal y positiva entre la riqueza de especies y la abundancia.
Esta hipótesis postula que el número de individuos registrados
representa una muestra aleatoria del pool regional de especies.
Por tanto, cuanto mayor sea el número de individuos regis-
trados, mayor será la riqueza de especies encontrada (Evans
et al., 2005). No obstante, el gradiente latitudinal negativo de la
riqueza de especies se sostuvo aun cuando se controló la
variación de la abundancia mediante rarefacción. Esto per-
mitió rechazar la «hipótesis de muestreo aleatorio», puesto
que con muestras del mismo tamano (i. e., el mismo número
de individuos), las localidades de menor latitud presentaron
igualmente un mayor número de especies. Aunque se han pos-
tulado otras hipótesis para explicar el GLD (Currie et al., 2004;
Morales-Castilla y García-Valdés, 2014), estas no hacen nin-
guna predicción sobre la variación latitudinal de la abundancia
(Currie et al., 2004). De acuerdo con esto, los resultados de este
trabajo apoyan el mecanismo propuesto por la HMI para explicar
el GLD a lo largo del corredor ribereno.
Se ha sugerido que el aumento en la complejidad del hábitat
puede ser el factor involucrado en la generación de ensam-
bles más equitativos, con mayor número de especies para la
misma cantidad de individuos, en áreas de mayor productividad
(Hurlbert, 2004). Los resultados encontrados, en contraposición
a lo informado por Hurlbert (2004) para aves de América del
Norte, mostraron que la reducción del número de especies y de
la abundancia a lo largo del gradiente latitudinal no implicó cam-
bios lineales de la equidad. No obstante, la equidad que Hurlbert
(2004) analizó no es independiente del número de especies
(ver Nimmo, James, Kelly, Watson y Bennett, 2011). Nimmo
et al. (2011) destacaron la importancia de considerar índices
de equidad independientes de la riqueza de especies para evitar
seudocorrelaciones como resultado de artefactos estadísticos. El
índice de equidad utilizado en este trabajo es independiente del
número de especies, y no presentó un patrón de decrecimiento
latitudinal.
Aunque los resultados no apoyaron la predicción de la HMI
relacionada con la variación de la equidad a lo largo del gra-
diente latitudinal (i. e., que las áreas con más individuos, y,
por tanto, con mayor riqueza de especies, a lo largo de un
gradiente latitudinal de productividad tendrán un número más
grande de especies raras), sí se encontró sustento para la idea de
que las áreas de mayor productividad (i. e., las áreas ubicadas
en latitudes menores), además de mantener un mayor número
de especies y de individuos, también sostienen un número más
elevado de especies raras. El número de singletons varió lineal
428 A. Berduc et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 419–430
150
25
150 200 250 300 350 400 450 500 0 2 4 6 8 10 12 14 16
30 35 40 45 50 55 60 65 25 30 35 40 45 50
200 250 300 350 400 450 500
20
30 30
25
3540 +
Latitud
–
+
Latitud
–
+
Latitud
–
+
Latitud
–
+
Latitud
–
40
4550
50
55
60
70
Abundancia
150 200 250 300 350 400 450 500
Abundancia
Abundancia
Riq
ue
za
de
esp
ecie
s
Riqueza de especies
Localidad A
Localidad B
Localidad C
Localidad D
Localidad E
E F
C
A B
D
Rho = 0.80, p < 0.001
Rho = 0.43, p < 0.001 Rho = 0.69, p < 0.001
Rho = 0.53, p < 0.001 Rho = –0.37, p = 0.02
Rho = 0.67, p < 0.001
N.º
de
sin
gle
ton
sN
º sin
gle
ton
s
Eq
uita
tivid
ad
Nº de singletons
Nº
de
sin
gle
ton
s
16
14
12
10
8
6
4
2
0
20
0.8
0.7
0.6
0.5
0.4
0.3
15
10
5
0
16
14
12
10
8
6
4
2
0
Riq
ue
za
de
esp
ecie
s (
rare
facció
n)
Riqueza de especies (rarefacción)
Figura 7. Diagramas de dispersión que muestran la relación de la abundancia con la riqueza de especies (A) y con la riqueza de especies obtenida mediante rarefacción
(B); la riqueza de especies y el número de singletons (C); la riqueza de especies obtenida mediante rarefacción y el número de singletons (D); la abundancia y el
número de singletons (E) y el número de singletons y la equidad de Simpson (F). En aquellos casos en los que se observó una influencia latitudinal en las asociaciones
entre variables, se grafica, además, una recta que indica la variación de la latitud entre las muestras. Se muestran el coeficiente de correlación de Spearman (rho) y
el nivel de probabilidad (p) de cada prueba.
y positivamente con respecto a la riqueza y la abundancia a lo
largo del gradiente latitudinal. Esto está acorde con la HMI,
puesto que sostiene la idea de que el mayor número de indivi-
duos registrado en áreas de mayor productividad mantiene más
especies por encima de sus mínimos tamanos poblacionales via-
bles. Las mismas se incorporan a la estructura de los ensambles
como un mayor número de especies raras, tal como se observó
al comparar las distribuciones de abundancia relativa entre las
localidades. Sin embargo, y en contra de lo predicho a partir
de la HMI, este patrón en las especies raras no resultó en una
relación negativa entre la riqueza de especies y la equidad, lo
que contrasta con lo informado por Symonds y Johnson (2008),
quienes encontraron este patrón estudiando aves de Australia.
Aunque el número de especies raras se relacionó positivamente
con la riqueza y negativamente con la equidad, no fue suficiente
para generar una relación negativa entre estas 2 últimas varia-
bles. Sin embargo, esto podría estar relacionado con los cambios
en la composición florística de los bosques considerados (ver
el apartado relativo a métodos), puesto que si se excluyen las
2 localidades más australes (i. e., localidades D y E), la equidad
presenta un patrón de crecimiento en función del incremento de
la latitud.
A. Berduc et al. / Revista Mexicana de Biodiversidad 86 (2015) 419–430 429
En conclusión, los resultados encontrados muestran que el
componente alfa de la diversidad, medido como la riqueza de
especies de los ensambles locales, es más importante que el com-
ponente beta en cuanto a su influencia sobre el GLD regional
de aves en un área subtropical. Este GLD puede ser explicado a
través de la HMI, puesto que los datos soportaron las asuncio-
nes de variación lineal y positiva de la riqueza y la abundancia,
y pudo descartarse la «hipótesis de muestreo aleatorio». Esto
coincide con los demás estudios en los que se ha abordado la
HMI en aves, aunque en todos los casos estos han sido realiza-
dos en el hemisferio norte (Currie et al., 2004; Chiari, Dinetti,
Licciardello, Licitra y Pautasso, 2010; Evans, James y Gaston,
2006; Hurlbert, 2004; Mönkkönen, Forsman y Bokma, 2006). El
presente trabajo destaca la importancia del corredor fluvial for-
mado por el río Paraná, en la medida en que representa un sistema
con características físicas y biogeográficas especialmente ade-
cuadas para entender las variaciones geográficas de diferentes
comunidades de organismos y el papel de los sistemas fluviales
como corredores de biodiversidad.
Agradecimientos
Los autores agradecen a Alfredo Berduc (padre), Andrés
Bortoluzzi, Gustavo Marino, Eduardo Gonzáles, Andrés Petric,
Eduardo Narvaja y Ricardo Ormache su asistencia en el trabajo
de campo. A Omar Bejarano, Julián Alonso y Reinaldo Zanello,
del Parque Nacional Pre-Delta, su asistencia en la logística de los
muestreos en esta área. Al personal del Club Náutico de Paraná
y a la Prefectura Naval Argentina, su asistencia en aspectos de
navegación. Al Dr. Javier López, su lectura crítica del manus-
crito, así como a 2 revisores anónimos, su contribución en la
mejora del mismo.
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