levick_barlov_1964

8/9/2019 levick_barlov_1964

1/28

J . P h y s i o l . 1 9 6 5 ) , 1 7 8 ,

p p .

4 7 7 - 5 0 4

477

W i t h

1 1

t e x t - f t g u r e a s

P r i n t e d i n G r e a t B r i t a i n

THE MECHANISM OF

DIRECTIONALLY

SELECTIVE UNITS

IN RABBIT'S RETINA

BY H . B .

BARLOW*

AND

W.

R .

LEVICKt

From

t h e P h y s i o l o g i c a l

L a b o r a t o r y ,

U n i v e r s i t y o f C a m b r i d g e

a n d

t h e

N e u r o s e n s o r y

L a b o r a t o r y , S c h o o l o f O p t o m e t r y ,

U n i v e r s i t y o f C a l i f o r n i a , B e r k e l e y

4 , U . S . A .

( R e c e i v e d

2 9

S e p t e m b e r

1 9 6 4 )

D i r e c t i o n a l l y

s e l e c t i v e

s i n g l e u n i t s

h a v e r e c e n t l y

b e e n f o u n d

i n

t h e

c e r e b r a l

c o r t e x

o f

c a t s

H u b e l ,

1 9 5 9 ;

H u b e l

&

W i e s e l ,

1 9 5 9

1 9 6 2 ) ,

t h e

o p t i c

t e c t u m

o f

f r o g s

a n d

p i g e o n s ( L e t t v i n ,

M a t u r a n a , M c C u l l o c h & P i t t s ,

1 9 5 9 ;

M a t u r a n a

&

F r e n k ,

1 9 6 3 ) ,

a n d

t h e

r e t i n a e

o f r a b b i t s

B a r l o w &

H i l l ,

1 9 6 3 ; B a r l o w , H i l l

&

L e v i c k , 1 9 6 4 ) .

T h e t e r m

' d i r e c t i o n a l l y

s e l e c t i v e '

m e a n s t h a t a u n i t

g i v e s

a

v i g o r o u s

d i s c h a r g e

o f

i m p u l s e s

when

a s t i m u l u s

o b j e c t

i s

moved

t h r o u g h

i t s

r e c e p t i v e

f i e l d i n

o n e

d i r e c t i o n

( c a l l e d

t h e

p r e f e r r e d d i r e c t i o n ) ,

w h e r e a s

m o t i o n i n t h e r e v e r s e d i r e c t i o n

( c a l l e d

n u l l )

e v o k e s

l i t t l e

o r

n o

r e s p o n s e .

T h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n d i f f e r s i n

d i f f e r e n t

u n i t s ,

a n d t h e

a c t i v i t y

o f a s e t

o f

s u c h

u n i t s

s i g n a l s

t h e d i r e c t i o n

o f m o v e -

ment

o f

o b j e c t s

i n

t h e

v i s u a l

f i e l d .

I n

t h e

r a b b i t

t h e

p r e f e r r e d

a n d

n u l l d i r e c t i o n s

c a n n o t

b e

p r e d i c t e d

f r o m

a

map

o f

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d

s h o w i n g

t h e

r e g i o n s y i e l d i n g

on

o r

o f f - r e s p o n s e s

t o s t a t i o n a r y

s p o t s .

F u r t h e r m o r e ,

t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n i s

u n c h a n g e d b y

c h a n g i n g

t h e

s t i m u l u s ;

i n

p a r t i c u l a r ,

r e v e r s i n g

t h e c o n t r a s t o f

a

s p o t

o r a

b l a c k - w h i t e

b o r d e r d o e s

n o t r e v e r s e t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n .

H u b e l

&

W i e s e l

( 1 9 6 2 )

t h o u g h t

t h a t

t h e d i r e c t i o n a l

s e l e c t i v i t y

o f

t h e c a t ' s

c o r t i c a l

n e u r o n s

c o u l d

b e

e x p l a i n e d b y

t h e

a s y m m e t r i c a l a r r a n g e m e n t

o f o n a n d

o f f

z o n e s

i n

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d ,

a n d

t h e

s i m p l e

i n t e r a c t i o n

o f

e f f e c t s

summated

o v e r

t h e s e

z o n e s ,

b u t t h e

f o r e g o i n g

r e s u l t s

r u l e

o u t t h i s

e x p l a n a t i o n ,

a t

l e a s t

i n t h e r a b b i t ' s

r e t i n a

B a r l o w

&

H i l l ,

1 9 6 3 ) .

I n

t h e

p r e s e n t p a p e r

w e

g o

on

f r o m t h i s

p o i n t

t o d e s c r i b e

e x p e r i m e n t s

w h i c h

s h o w ,

f i r s t ,

t h a t

d i r e c t i o n a l


i s n o t

d u e

t o

o p t i c a l

a b e r r a -

t i o n s

o f

some

k i n d

a n d ,

s e c o n d l y ,

t h a t

i t i s n o t a

s i m p l e

m a t t e r

o f

t h e

l a t e n c y

o f

r e s p o n s e

v a r y i n g

s y s t e m a t i c a l l y

a c r o s s

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d .

A f t e r

t h e s e

n e g a t i v e

r e s u l t s w e

d e s c r i b e


u p o n

t h e

o r g a n i z a t i o n

o f



w i t h i n

t h e

r e c e p t i v e f i e l d ,

a n d

u p o n

i t s

m e c h a n i s m .

T h e s e

l e a d

u s

t o

t h e

c o n c l u s i o n

t h a t t h e

g a n g l i o n

c e l l s

r e s p o n d i n g

t o

a

*

P r e s e n t

a d d r e s s :

N e u r o s e n s o r y

L a b o r a t o r y ,

S c h o o l o f

O p t o m e t r y , U n i v e r s i t y

o f

C a l i f o r n i a , B e r k e l e y

4 .

t

C . J .

M a r t i n

T r a v e l l i n g

F e l l o w

on l e a v e o f

a b s e n c e f r o m t h e

U n i v e r s i t y

o f

S y d n e y .


2/28

H . B .

BARLOW AND W .

R .

LEVICK

p a r t i c u l a r d i r e c t i o n o f m o t i o n

a r e

f e d

by a s u b s e t o f

b i p o l a r

c e l l s

t h a t

r e s p o n d t o t h e c o r r e s p o n d i n g s e q u e n c e

o f e x c i t a t i o n o f

t w o

n e i g h b o u r i n g

r e t i n a l r e g i o n s w i t h w h i c h t h e y

c o n n e c t . F u r t h e r m o r e

t h e r e

i s e v i d e n c e

t h a t

t h i s s e q u e n c e - d i s c r i m i n a t i o n

i s

b r o u g h t a b o u t

by

a

l a t e r a l l y

c o n n e c t -

i n g

i n h i b i t o r y

e l e m e n t

f r o m

o n e

o f t h e s e

r e g i o n s ,

a n d

t h i s

s e e m s a

l i k e l y

f u n c t i o n f o r t h e

h o r i z o n t a l

c e l l s t o p e r f o r m .

At

t h i s s t a g e i d e n t i f i c a t i o n

o f

t h e

e l e m e n t s c o n c e r n e d i s o b v i o u s l y

t e n t a t i v e , b u t

w e w e r e

p l e a s a n t l y

s u r p r i s e d

t o f i n d

w e l l

known h i s t o l o g i c a l s t r u c t u r e s a l r e a d y

a t

h a n d

t o

f i l l

t h e

r o l e s t h a t

t h e

f u n c t i o n a l o r g a n i z a t i o n

s e e m e d

t o

r e q u i r e .

A l l

t h e

e x p e r i m e n t s d e s c r i b e d

h e r e

w e r e p e r f o r m e d u p o n

o n - o f f

d i r e c t i o n a l l y

s e l e c t i v e

u n i t s . W e

h a v e

r e a s o n

t o

b e l i e v e

t h a t

t h e m e c h a n i s m

i s

d i f f e r e n t

f o r t h e r a r e ,

o n - t y p e , d i r e c t i o n a l l y s e l e c t i v e u n i t s

a n d

a l s o f o r

t h e

c e n t r i f u g a l

a n d c e n t r i p e t a l

m o t i o n

s e n s i t i v i t y

o f t h e

o r d i n a r y c o n -

c e n t r i c

t y p e o f u n i t s .

METHODS

A c t i o n

p o t e n t i a l s

w e r e r e c o r d e d

f r o m

t h e

u n o p e n e d e y e s o f

r a b b i t s .

As d e s c r i b e d

e l s e -

w h e r e B a r l o w

e t

a l .

1 9 6 4 ) ,

i t

p r o v e d

most e f f e c t i v e

t o u s e

f i n e t u n g s t e n

e l e c t r o d e s ,

d e c e r e -

b r a t e o r

l i g h t l y

a n a e s t h e t i z e d u r e t h a n e

an d

c h l o r a l o s e

m i x t u r e )

a n i m a l s ,

an d i m m o b i l i z a t i o n

b y

c o n t i n u o u s i n f u s i o n

o f

g a l l a m i n e

t r i e t h i o d i d e

( F l a x e d i l ) . P e r i o d i c a l l y t h e a n i m a l was

a l l o w e d

t o

r e c o v e r

f r o m

p a r a l y s i s by

u s i n g

an i n f u s i o n

f l u i d w i t h o u t

r e l a x a n t .

On e c o u l d

t h u s e n s u r e

t h a t t h e

l e v e l

o f

a n a e s t h e s i a

was

n e i t h e r

t o o

d e e p

n o r

t o o

l i g h t

a t

t h e r a t e

o f

a n a e s t h e t i c i n f u s i o n e m p l o y e d .

W h e n

a

g o o d

o n - o f f , d i r e c t i o n a l l y

s e l e c t i v e

u n i t

w as

i s o l a t e d

t h e

f i r s t

s t e p

w as

a l w a y s

t o

m ap

o u t

i t s r e c e p t i v e

f i e l d

on

a

p l o t t i n g

b o a r d

5 7

cm f r o m t h e

e y e .

A

s t a t i o n a r y s p o t was

t u r n e d

on

a n d

o f f ;

i n

most c a s e s

t h i s

w as

I '

d i a m e t e r

a t

an

i n t e n s i t y

o f

1 2

c d / M 2 a n d was

s u p e r i m p o s e d

on a

b a c k g r o u n d

o f

0 - 6

c d / i M 2 .

D i r e c t i o n a l


w as

t e s t e d

f o r

an d

n u l l

a n d

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n s

d e t e r m i n e d . V a r i o u s

t e c h n i q u e s

w e r e u s e d

t o

p r o v i d e

t h e

t e m p o r a l

and

s p a t i a l

p a t t e r n s

o f

l i g h t

s t i m u l i .

F o r t h e

t w o - s p o t

e x p e r i m e n t

w e

i n i t i a l l y

u s e d

tw o

g l o w

m o d u l a t o r

t u b e s

c o n t r o l l e d

b y

p u l s e

g e n e r a t o r s ,

b u t w e l a t e r

f o u n d

t h a t b l a c k

and

w h i t e

c a r d s

move d

b e h i n d

a p e r t u r e s

i n

g r e y

p a p e r

p r o v i d e d

a

m o r e

f l e x i b l e

means o f

d e l i v e r i n g

t h e

r e q u i r e d

s t i m u l i .

T h i s

method

a l s o h a s

d i s a d v a n t a g e s

( s e e

p . 4 8 6 )

w h i c h

w e

f i n a l l y

o v e r c a m e by

i l l u m i n a t i n g

t h e

a p e r t u r e s

f r o m

b e h i n d

w i t h

t h i n

P e r s p e x

l i g h t

p i p e s

l i t

by

l o w - c u r r e n t

t o r c h b u l b s t u r n e d

on and o f f

m a n u a l l y .

Th e

c h a n g e s

o f

l u l m i n a n c e

o c c u r r i n g

w i t h i n

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d

o f

t h e

u n i t w er e

m o n i t o r e d

b y

a

p h o t o c e l l

w h o s e o u t p u t

w as

r e c o r d e d

w i t h

t h e a c t i o n

p o t e n t i a l s .

R E S I U L T S

T h e

r e s u l t s

a r e

p r e s e n t e d

i n f o u r

s e c t i o n s . T h e s e a r e :

( 1 )

c o n t r o l s a n d

n e g a t i v e

r e s u l t s w h i c h

r u l e o u t

v a r i o u s

p r e l i m i n a r y h y p o t h e s e s

on t h e

m e c h a n i s m ; ( 2 )


w h i c h l e a d

t o t h e

c o n c l u s i o n

t h a t t h e

d i r e c -

t i o n a l


o f t h e

g a n g l i o n

c e l l

r e s u l t s

f r o m t h e

s e q u e n c e - d i s c r i m i n a -

t i n g

a c t i v i t y

o f

s u b u n i t s - p r o b a b l y

b i p o l a r

c e l l s ;

( 3 )

o b s e r v a t i o n s a n d


w h i c h s h o w

t h a t

s e q u e n c e - d i s c r i m i n a t i o n

i s

a c h i e v e d

b y

an

i n h i b i t o r y

m e c h a n i s m

t h a t

p r e v e n t s r e s p o n s e s

t o

s e q u e n c e s

i n t h e

n u l l

d i r e c t i o n ; ( 4 )

o b s e r v a t i o n s

s h o w i n g

t h a t

i n h i b i t i o n

a l s o

o c c u r s w i t h

s t i m u -

l a t i o n

o f t h e

s u r r o u n d

o f t h e

r e c e p t i v e

f i e l d .

4 7 8


3/28

MECHANISM

OF DIRECTIONAL

SELECTIVITY

C o n t r o l s

a n d n e g a t i v e r e s u l t s

O p t i c a l

c o n t r o l s . I t m i g h t b e t h o u g h t t h a t t h e u n e q u a l

r e s p o n s e s t o

m o t i o n

i n

t h e

n u l l

a n d

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n s

w e r e t h e r e s u l t o f

a p e c u l i a r i t y

o f t h e

l i g h t

d i s t r i b u t i o n

i n

t h e

r e t i n a l

i m a g e

c a u s e d

by

a b e r r a t i o n s

o f

t h e

o p t i c a l s y s t e m . A l t h o u g h

n o n e o f t h e s c h e m e s

s u g g e s t e d t o u s , a n d

n o n e

w e

c o u l d i m a g i n e ,

s e e m e d

a t

a l l p r o m i s i n g ,

w e

c o n s i d e r e d t h i s

p o s s i b i l i t y ,

b u t

w e r e

f o r c e d t o a b a n d o n i t a t a n e a r l y s t a g e . The m o s t d i r e c t d i s p r o o f i s

g i v e n

by t h e o b s e r v a t i o n t h a t

t w o

u n i t s

r e c o r d e d

s i m u l t a n e o u s l y , o r

w i t h i n

a s h o r t p e r i o d o f t i m e , i n

t h e s a m e

r e t i n a l

r e g i o n c a n

h a v e t h e i r

p r e f e r r e d a x e s o p p o s i t e o r

a t

r i g h t

a n g l e s

t o

e a c h

o t h e r .

An

o p t i c a l

e x p l a n a t i o n

o f

t h e p h e n o m e n o n r e q u i r e s t h a t t h e r e b e

s o m e

a s y m m e t r y i n

t h e

l i g h t d i s t r i b u t i o n t o c a u s e t h e

a s y m m e t r y

i n t h e r e s p o n s e s , a n d t w o

d i f f e r e n t

a s y m m e t r i c a l

l i g h t

d i s t r i b u t i o n s

c a n n o t

c o - e x i s t

i n

t h e

s a m e

r e g i o n .

A

s e c o n d

d i s p r o o f

i s p r o v i d e d b y o b s e r v i n g

h ow

l i t t l e t h e p h e n o m e n o n

i s

a f f e c t e d b y d e l i b e r a t e l y i n t r o d u c e d

o p t i c a l

a b e r r a t i o n s . F i g u r e

1

s h o w s t h a t

c l e a r - c u t

d i r e c t i o n a l s e l e c t i v i t y p e r s i s t s w i t h

s p h e r i c a l

s u p p l e m e n t a r y l e n s e s

c a u s i n g m o r e

t h a n

1 0

d i o p t r e s o f r e f r a c t i v e e r r o r i n e i t h e r

d i r e c t i o n .

T h i s w a s

f o r

t h e

n o r m a l p u p i l d i a m e t e r

o f o u r

p r e p a r a t i o n - 6

mm

o r m o r e . F u r t h e r -

m o r e , r e d u c i n g t h e

a p e r t u r e o f

t h e

r a b b i t ' s o p t i c a l s y s t e m

t o

3

o r

125

mm

w i t h

a n

a r t i f i c i a l

p u p i l

m u s t

g r e a t l y

i m p r o v e

r e t i n a l

i m a g e

q u a l i t y

( s i n c e

d i f f r a c t i o n i s m o s t u n l i k e l y

t o

b e

a

l i m i t i n g f a c t o r ) ; y e t we

f o u n d t h a t s u c h

s t o p p i n g

down

m e r e l y

e x t e n d e d

t h e

r a n g e

o f

r e f r a c t i v e

e r r o r o v e r

w h i c h

t h e


s e l e c t i v e

p r o p e r t y

w a s

s h o w n .

I t d i d n o t

e v e n

i m p r o v e

a c u i t y

a s

j u d g e d

b y

t h e f i n e s t

g r a t i n g g i v i n g

a n y r e s p o n s e

t o

movement.

T h e b e s t

s p h e r i c a l

c o r r e c t i o n w a s

d e t e r m i n e d

i n

e a c h

p r e p a r a t i o n ,

j u d g i n g

t h i s

o p t h a l m o s c o p i c a l l y

a n d

s o m e t i m e s

r e t i n o s c o p i c a l l y .

I n

a l l t h e

p r e p a r a t i o n s

t h e

c o r n e a

a n d

m e d i a

w e r e f r e e

f r o m

c l o u d i n g ,

e x c e p t

o c c a s i o n a l l y

a t

t h e

v e r y

e n d o f a

2 - d a y

e x p e r i m e n t . O p t i c a l

e f f e c t s

f r o m

t h e

s h a n k

o f

t h e

e l e c t r o d e

c a n

b e

e x c l u d e d ,

f o r



i s

o f t e n

o b s e r v e d when

r e c o r d i n g

f r o m

a

n e r v e

f i b r e .

I n

s u c h

c a s e s ,

no

p o r t i o n

o f t h e

e l e c t r o d e

i n t e r c e p t s

l i g h t r e a c h i n g

t h e r e t i n a f r o m t h e

r e c e p t i v e

f i e l d

p r o j e c t i o n .

F i n a l l y ,

w e

s h o u l d

p o i n t

o u t

t h a t f o r

most o f t h e t e s t s u s e d h e r e

t h e

human

e y e ' s

p e r f o r m a n c e

i s

s u p e r i o r

b y

a

f a c t o r o f 1 0 .

T h e d e m a n d s made

o f t h e r a b b i t ' s

o p t i c a l

s y s t e m

a r e t h u s

n o t

a t

a L l

s e v e r e ,

b u t o f

c o u r s e t h e

b l u r

o f t h e r e t i n a l

i m a g e

s h o u l d

b e

t a k e n i n t o

a c c o u n t when

i n t e r p r e t i n g

q u a n t i t a t i v e l y

t h e

r e s u l t s

o f

o u r l a t e r

e x p e r i m e n t s .

L a t e n c i e s . T h e

f i r s t i d e a

a b o u t m e c h a n i s m

was t h a t t h e

l a t e n c y

o f t h e

r e s p o n s e

m i g h t

b e

s h o r t e r

a t

s u c c e s s i v e

p o s i t i o n s a l o n g

a

p a t h t h r o u g h

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d t r a c e d i n

t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n .

I t

was

t h o u g h t

t h a t

w h e n

4 7 9


4/28

4 8 0

H . B . BARLOW

AND

W. R .

LEVICK

t h e i m a g e

o f a n

o b j e c t

moved i n t h i s

d i r e c t i o n

t h e

e x c i t a t i o n

f r o m s u c c e s -

s i v e

p o s i t i o n s

w o u l d a r r i v e

s y n c h r o n o u s l y

a t t h e g a n g l i o n

c e l l , a n d

t h u s

m i g h t

b e m o r e

e f f e c t i v e

t h a n when

movement

w a s

i n

t h e n u l l d i r e c t i o n

a n d

i t w a s d i s p e r s e d

i n

t i m e . An

a l t e r n a t i v e

s c h e m e

c a n

b e

d e v i s e d

i n w h i c h

t h e

t e m p o r a l l y

d i s p e r s e d

s e q u e n c e

i s

m o r e

e f f e c t i v e

b e c a u s e

i t

a v o i d s

U n i t 4 - 4 0

o 0

I

0

4 5 '

I

0\~~~~~~~~~

3 0 '

- / / \

4

0--

-----0-

-0/

1 5 _

-12

- 6

0 6

+1 2

+1 8

+24

+30

Power

o f c o r r e c t i n g l e n s

D i o p t r e s )

F i g .

1 .

Th e

e f f e c t

o f

r e f r a c t i v e

e r r o r

and

p u p i l

d i a m e t e r

upon

t h e

a c u i t y

f o r

a

m o v i n g

g r a t i n g .

P u p i l

d i m e n s i o n s

w e r e

6

x

8 mm

0 )

and

3

mm d i a m e t e r

0 ) ;

l u m i n a n c e

o f

t h e

w h i t e

b a r s

was 2 - 5

c d / M 2

f o r

t h e

l a r g e , 2 5 c d / M 2

f o r t h e s m a l l

p u p i l .

Th e

p o i n t s

show

t h e

f i n e s t

g r a t i n g

f o r

w h i c h

t h e r e

w as

a d i s t i n c t l y g r e a t e r

r e s p o n s e

t o

mo v e m e nt

i n t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n .

P a r a d o x i c a l

r e s p o n s e s , g r e a t e r

i n t h e

n u l l

d i r e c t i o n ,

w e r e

n o t o b s e r v e d .

A

s m a l l

d i s c h a r g e

w i t h m o v e m e n t

w as

d e t e c t a b l e

i n

most c a s e s

f o r

t h e n e x t

f i n e r

g r a t i n g

( 7 1

o f t h e

p e r i o d ) ,

b u t

t h i s w as

n o t

o b v i o u s l y

d i f f e r e n t

i n

t h e two

d i r e c t i o n s .

N o t i c e t h a t d i r e c t i o n a l


p e r s i s t s

o v e r

a

l a r g e r a n g e

o f r e f r a c t i v e

e r r o r ,

and

t h a t

t h e

f i n e s t r e s o l v a b l e

g r a t i n g

i s

n o t

a f f e c t e d

b y p u p i l

d i a m e t e r :

o p t i c a l

a b e r r a t i o n

i s

n o t

l i k e l y

t o

b e t h e

c a u s e

o f


s e l e c t i v i t y ,

and

p r o b a b l y

d o e s n o t l i m i t

t h e

o p t i m u m a c u i t y

o f

t h i s

p r e p a r a t i o n .

r e f r a c t o r i n e s s .

T h o m s o n s

( 1 9 5 3 )

w o r k

on

t h e r a b b i t ' s

r e t i n a ,

t o g e t h e r

w i t h

o u r

o w n

f i n d i n g s

on t h e d i f f e r e n t

l a t e n c i e s

o f

c e n t r e

a n d

s u r r o u n d

i n

c o n -

c e n t r i c

u n i t s

( B a r l o w

e t a l .

1 9 6 4 )

l e n t s o m e

p l a u s i b i l i t y

t o t h e

s u g g e s t i o n

t h a t t h e

l a t e n c i e s

m i g h t

v a r y

w i t h

p o s i t i o n ,

b u t t h e

r e s u l t s h o w n

i n

F i g .

2

i s

e n t i r e l y

n e g a t i v e .

I n t h i s a n d

o t h e r


o n a n d

' o f f '

l a t e n c i e s

s h o w e d

n o

s i g n

o f

c h a n g i n g

s y s t e m a t i c a l l y

w i t h

p o s i t i o n

i n

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d .


5/28

MECHANISM

OF

DIRECTIONAL

SELECTIVITY

U n s u c c e s s f u l

t w o - s p o t e x p e r i m e n t s .

O n e

s e e s

f r o m

t h e

r e c o r d s o f

F i g . 2

t h a t

e x c i t a t i o n

o f a

p o i n t i n t h e f i e l d c a u s e s

a

r e s p o n s e a t o n

a n d

o f f :

y e t

i f a

s p o t o f l i g h t i s

moved t h r o u g h t h e

f i e l d

i n


n o r e s p o n s e

o c c u r s , e v e n t h o u g h e a c h

p o i n t

c r o s s e d by

t h e s p o t

m u s t h a v e

r e c e i v e d

a n

o n f o l l o w e d

by

a n

' o f f '

s t i m u l u s

a s

t h e

s p o t

p a s s e d o v e r

i t . T h e

o b v i o u s

n e x t

s t e p i n t h e

a n a l y s i s

s e e m e d

t o

b e t o

s t i m u l a t e

a t

t w o p o i n t s a n d

s e e

h ow

t h e r e s p o n s e c h a n g e d

when t h e

o r d e r

a n d

t e m p o r a l

i n t e r v a l b e t w e e n

t h e s t i m u l i

w a s

v a r i e d .

W e

h o p e d t o

d e c i d e w h e t h e r t h e

r e s p o n s e t o

B a c k g r o u n d

7

c d / M 2

P o s i t i o n

4 5 S

1 5 0 A

i n

v i s u a l

f i e l d

S p o t

5 0

c d / m 2

aII

- 1 I

P r e f e r r e d

+

0

s

;*

~ ~ ~ ~ ~ c

N u l

I I

X

0 s

0 i

U n i t 5 - 2 6

I w - - -

- - - | i 0 - 2 5

s e c

F i g .

2 . L a t e n c i e s

o f

r e s p o n s e

a t

d i f f e r e n t

p o s i t i o n s .

Th e

r e c e p t i v e

f i e l d

m ap

i s

shown a t t h e

l e f t ; p o s i t i o n s

y i e l d i n g

on

and

o f f


a

s t a t i o n a r y s p o t

a r e

marked + an d -; p o s i t i o n s

y i e l d i n g

b o t h

a r e marked

T

i f

o f f was

g r e a t e r ,

i f

on

was

g r e a t e r ;

no

r e s p o n s e s

w e r e

o b t a i n e d

on o r o u t s i d e

t h e

r i n g

o f

O

s .

R e c o r d s

a ,

c ,

e ,

a r e

t h e

r e s p o n s e s

t o a

l i g h t

t u r n e d

f i r s t

o f f ,

t h e n

o n ,

a t t h r e e

s u c c e s s i v e

p o s i -

t i o n s

a l o n g

a

l i n e

t h r o u g h t h e

r e c e p t i v e

f i e l d

i n t h e

p r e f e r r e d - n u l l

a x i s ,

a s shown t o

t h e

l e f t

n e g a t i v i t y

i s

u p w a r d s ) .

R e c o r d s

b ,

d , f ,

a r e

f r o m a

p h o t o m u l t i p l i e r

o b s e r v i n g

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d

d e c r e a s e d

l i g h t

i s

d o w n w a r d ) ,

and

t h e

numbers

show

t h e

l a t e n c y

o f

r e s p o n s e

i n

m s e c

o n e

i m p u l s e

was

i g n o r e d

i n

a ) .

T h e r e i s

n o

s i g n i f i -

c a n t t r e n d

i n

l a t e n c y

a s

o n e

moves

a c r o s s

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d .

m o t i o n

i n

t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n

was

g r e a t e r

t h a n t h e s u m o f

r e s p o n s e s

t o

e x c i t a t i o n o f

s e p a r a t e p o i n t s

a l o n g

t h e

p a t h ,

o r w h e t h e r

t h e

u n e q u a l

r e s p o n s e s t o m o t i o n

i n

t h e t w o d i r e c t i o n s

r e s u l t e d

f r o m

i n h i b i t i o n

o c c u r r i n g

when

t h e

m o t i o n was i n

t h e

n u l l

d i r e c t i o n .

T h e

q u e s t i o n

s e e m e d

c l e a r - c u t ,

b u t

t h e

r e s u l t s

w e r e n o t .

I n

t h e

f i r s t

p l a c e

i t

w a s

n o t

n e a r l y

a s

e a s y

t o

o b t a i n

u n e q u a l

r e s p o n s e s

f o r

t h e two

s e q u e n c e s

a s i t was

t o

o b t a i n

u n e q u a l r e s p o n s e s

w i t h r e a l

m o v i n g

o b j e c t s .

S e c o n d l y ,

when

w e

d i d

g e t

e v i d e n c e

o f

s e q u e n c e - d e p e n d e n t

r e s p o n s e s ,

t h e

r e s u l t

s e e m e d

h i g h l y

v a r i a b l e a n d w e

w e r e

u n a b l e t o

d e c i d e

w h e t h e r

s u m m a t i o n

o r

i n h i b i t i o n o r

b o t h

w e r e

o c c u r r i n g .

T h i s

f a i l u r e

f o r c e d

u s

t o

3 1

P h y s i o l .

1 7 8

4 8 1


6/28

H .

B . BARLOW AND

W . B .

LEVICK

r e a l i z e t h a t w e d i d

n o t know w h e r e a b o u t s i n

t h e r e c e p t i v e

f i e l d

w e s h o u l d

p u t t h e

s p o t s ,

n o r

h ow f a r a p a r t t h e y s h o u l d

b e .

T h e r e

w a s

i n

f a c t

a p r i o r

q u e s t i o n

t o a n s w e r b e f o r e t h e t w o - s p o t

t y p e o f e x p e r i m e n t

c o u l d

b e

p e r f o r m e d

a n d i n t e r p r e t e d .

T h e q u e s t i o n p u t i n a f o r m t h a t

a v o i d s

i m p l i c a t i o n s

a s

t o

m e c h a n i s m ,

i s

t h i s :

d o e s

t h e

g a n g l i o n

c e l l

r e s p o n d

s e l e c t i v e l y

t o o n e d i r e c t i o n o f m o t i o n o v e r

a l l

p a r t s

o f

i t s r e c e p t i v e

f i e l d ,

o r

i s

t h e r e s o m e c r i t i c a l

z o n e o r l i n e w h i c h

m u s t b e c r o s s e d ?

T h e

f o l l o w i n g

o b s e r v a t i o n s s h o w t h a t

t h e r e

i s

n o

s u c h

l i n e

a n d

t h e


s e l e c t i v e

p r o p e r t y

i s

d i s t r i b u t e d

o v e r t h e r e c e p t i v e

f i e l d .

B a c k g r o u n d 7

c d / M r 2

P o s i t i o n

4 5 0 S

S O P

S p o t

4 0

c d / M 2 T

S p o t s g e

i n

v i s u a l f i e l d

S p o

s i . z O

[ _ t i n ; t

0

0MIWIi M Uui.

ii02

50[>

_ , , _ _ _ _ _ _ _ _ _ _ _ _

~ ~ ~ ~ ~ ~ ~

e

f L g . 3 . R p o : t o

i

l U n i t

4 2 1

0-5 s e c

F i g .

3 .

R e s p o n s e s

t o m o t i o n

a l o n g

t h r e e

d i f f e r e n t

p a t h s t h r o u g h

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d . Th e

m ap

i n t h e c e n t r e s h o w s

t h e

f i e l d a n d

t h e

p a t h s t h r o u g h i t ; s y m b o l s

a s

i n

F i g .

2 .

Th e

r e c o r d s

o f

t h e

r e s p o n s e s

t o t r a v e r s e s i n

t h e

n u l l d i r e c t i o n

a r e t o

t h e

l e f t ,

t h o s e

f o r

t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n

t o t h e

r i g h t .

Th e l o w e r

t r a c e o f e a c h

p a i r

i s

f r o m

a

p o t e n t i o m e t e r

and s h o w s

t h e

p o s i t i o n

o f

t h e

s p o t

a s

i t

moved

t h r o u g h

t h e f i e l d

( c a l i b r a t i o n

a t

l e f t ) . T o p ,

m i d d l e

and

bottom

p a r t s

o f

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d a l l show

t h e same d i r e c t i o n a l s e l e c t i v i t y .

S e q u e n c e - d i s c r i m i n a t i o n

b y

s u b u n i t s

D i s t r i b u t i o n

o f


s e l e c t i v i t y .

F i g u r e

3

s h o w s t h e

r e s p o n s e s

o b t a i n e d

when a

s p o t

o f

l i g h t

was

moved

a c r o s s t h e

r e c e p t i v e

f i e l d a n d

b a c k

a l o n g

t h r e e

p a r a l l e l

l i n e s .

T h e s e

w e r e

s e p a r a t e d

b y

more

t h a n t h e

b r e a d t h

o f

t h e

s p o t ,

a n d

t h e r e f o r e

d i f f e r e n t

r e c e p t o r s

were c o v e r e d

b y

t h e

g e o m e t r i c i m a g e

o f t h e

m o v i n g

s p o t

i n

e a c h

c a s e .

I t

w i l l b e

s e e n

t h a t

t h e


c l e a r l y

e x i s t s

a l o n g

a l l

t h e s e

t h r e e

p a t h w a y s .

F i g u r e

4 s h o w s

t y p i c a l r e s p o n s e s

o b t a i n e d

w h e n

t h e

s p o t

w as

moved

s e v e r a l

t i m e s

f r o m

o n e

p o s i t i o n

t o

t h e

n e x t

a n d

b a c k ,

a s

m a r k e d .

I t

i s

c l e a r l y

n o t

n e c e s s a r y

f o r

t h e

s p o t

t o

c r o s s

a n y

d e f i n i t e l i n e i n o r d e r

t o

o b t a i n

d i f f e r e n t

r e s p o n s e s

f o r

t h e two

d i r e c t i o n s

o f

m o t i o n . I f t h e

e x p e r i -

ment i s

r e p e a t e d

u s i n g

a

b l a c k

s p o t

t h e

same

r e s u l t

i s

o b t a i n e d ;

d i r e c t i o n

4 8 2


7/28

MECHANISM

OP

DIRECTIONAL SELECTIVITY

o f

m o t i o n ,

i n d e p e n d e n t

o f

c o n t r a s t ,

c a n

b e

p i c k e d

o u t i n a

l a r g e

n u m b e r o f

w i d e l y

s e p a r a t e d

r e g i o n s

o f

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d .

H o w e v e r ,

t h e r e i s

a n

i n t e r e s t i n g

e x c e p t i o n

t o

t h e r u l e t h a t

a U

r e g i o n s

o f

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d

h a v e

t h e c a p a c i t y t o d i s t i n g u i s h

b e t w e e n

n u l l a n d

p r e f e r r e d

s e q u e n c e s

o f

e x c i t a t i o n

o f

t h e

r e c e p t o r s

t h e y

c o n t a i n .

T h e r e

i s

a

z o n e

a d j a c e n t

t o

t h e

e d g e

o f

t h e

f i e l d t h a t i s f i r s t c r o s s e d when

m o t i o n

i s i n t h e

p r e f e r r e d

P r e f e r r e d

s

1}

af

B a c k g r o u n d

7

c d / M 2

N u l l t @t

| ml)

~ ~ ~ ~ S p o t

4 0

c d / M 2

N u l l

1 .

j)

B a k g

S p o t

s i z e

0

U n i t 4 2 1

O - 5

s e c

b ____b g~b

f__g

k

k

b

c

g

h

g

m

c

d

c

.

m m

~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ ~ n

ml , 1 1 . . . _ _ - n . I . 1 ;

d S -

e

rs

z i n o

F i g .

4 .

Back an d f o r t h

m o t i o n i n d i f f e r e n t

p a r t s

o f

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d .

Th e

e d g e

o f


f i e l d

i s

mapped

a t t h e

t o p ,

and

t h e

p o s i t i o n s a , b ,

c ,

.

.

.

o ,

w i t h i n

i t

a r e

i n d i c a t e d .

Th e

s p o t

w as

m o v e d b a c k

and

f o r t h s e v e r a l t i m e s

b e t w e e n

a

and

b ,

t h e n

b e t w e e n b

and

c ,

and

s o

o n . Th e

r e c o r d s

a r e

s a m p l e s

o f t h e s e

b a c k and

f o r t h

m o t i o n s . Th e

l o w e r t r a c e

o f

e a c h

p a i r

s h o w s

t h e

p o s i t i o n

o f t h e

s p o t

i n

t h e f i e l d :

downward

m o v e m e n t o f

t h e

t r a c e

c o r r e s p o n d s

t o

m o v e m e n t

o f

t h e

s p o t

i n t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n .

Marked

asymmetry

o f

r e s p o n s e

f o r

t h e

o p p o s i t e

d i r e c t i o n s

h o l d s

i n

most

p o s i t i o n s

i n t h e

f i e l d .

I t s a b s e n c e

i n

t h e

t o p

r o w

o f

r e c o r d s

i s

e x p e c t e d

i n t h e

i n h i b i t o r y

s c h e m e

( s e e

F i g .

7

and

p . 4 9 0 ) .

d i r e c t i o n w h e r e

t h i s

c a p a c i t y

i s

l a c k i n g :

m o t i o n

i n

e i t h e r

d i r e c t i o n

c a u s e s

a

r e s p o n s e .

T h i s i s s h o w n

i n

t h e

t o p

l i n e

o f

r e c o r d s

i n

F i g . 4 ,

a n d a

p o s s i b l e


f o r

t h e

e f f e c t

i s

g i v e n

l a t e r

( s e e

p .

4 9 0 ) .

S m a l l e s t

r e g i o n g i v i n g


s e l e c t i v i t y . F i g u r e

4 s h o w s c l e a r



when a

s p o t

o f

l i g h t

i s

moved

t o

a n d f r o

t h r o u g h

1 l

i n

a

r e c e p t i v e

f i e l d

w h o s e

t o t a l

d i a m e t e r i s

a b o u t

3 .

What

t h e n i s

t h e

3 1 - 2

4 8 3


8/28

4 8 4

H .

B .

BARLOW AND

W.

R .

LEVICK

s m a l l e s t d i s t a n c e

o v e r w h i c h


m o t i o n i n

t h e

t w o

d i r e c t i o n s

d i f f e r ?

To a n s w e r t h i s

q u e s t i o n w e move d

a

s t r i p o f

w h i t e

c a r d w i t h a s e c t i o n

p a i n t e d b l a c k b e h i n d a n a p e r t u r e

o f

v a r i a b l e

w i d t h

i n

a s h e e t

o f g r e y

p a p e r .

T h e

a p e r t u r e

b r e a d t h

w a s

2 0

mm

s u b t e n d i n g

2 0 )

a n d

t h e

w i d t h

m e a s u r e d

i n


i n

w h i c h t h e

c a r d

moved

v a r i e d f r o m 1 mm

( 6 ' )

t o

1 1

mm ( 1 0 0 6 ' ) .

W h e n t h e c a r d w a s moved t h e r e

w a s

n o c h a n g e

u n t i l t h e

b o r d e r

o f

t h e b l a c k s e c t i o n

e n t e r e d

t h e

a p e r t u r e ,

i t t h e n

moved

t h r o u g h a

v a r i a b l e d i s t a n c e b e f o r e

i t

d i s a p p e a r e d b e h i n d

t h e o t h e r e d g e , a f t e r w h i c h

t h e r e

w a s

a g a i n

n o f u r t h e r

c h a n g e

a n d

t h e a p e r t u r e

w a s

w h o l l y b l a c k . T h e

s e q u e n c e d e s c r i b e d a b o v e w a s c a l l e d ' o f f ' s t i m u l a t i o n s i n c e

w i t h b l a c k

t r a i l i n g

t h e

r e c e p t o r s

w e r e

s u c c e s s i v e l y e x p o s e d

t o

a

r e d u c t i o n

o f i l l u m i n a -

t i o n .

On

t h e

o t h e r

h a n d ,

when

t h e

b o r d e r

o f

t h e

w h i t e

p o r t i o n

a p p e a r e d

i n

TABLE 1 . S i n g l e

s l i t

e x p e r i m e n t

A b l a c k - w h i t e b o r d e r

w as moved

t h r o u g h t h e r e c e p t i v e f i e l d ,

b u t

t h e v i e w

o f t h e

m o t i o n

w as

r e s t r i c t e d b y

a

f i x e d

r e c t a n g u l a r

s l i t i n

a

g r e y

c a r d

p l a c e d i m m e d i a t e l y

i n

f r o n t

o f

t h e

moving

b o r d e r .

Th e w i d t h o f t h i s

s l i t ,

measured

i n

t h e

d i r e c t i o n

o f

m o t i o n ,

w as v a r i e d .

Movement o f t h e b o r d e r c a u s i n g

t h e

s l i t

t o

c h a n g e

f r o m

w h i t e t o

b l a c k

was

c a l l e d ' o f f '

s t i m u l a t i o n ,

m o v e m e n t

c a u s i n g

i t t o

f i l l

w i t h

w h i t e

w as c a l l e d o n

s t i m u l a t i o n .

Each o f

t h e s e s t i m u l i

w as

a p p l i e d

w i t h t h e

e d g e m o v i n g

i n

b o t h

n u l l

and

p r e f e r r e d d i r e c t i o n s . We

g r a d e d t h e u n i t ' s r e s p o n s e

f r o m

0

t o 6 a f t e r

l i s t e n i n g

t o

s e v e r a l r e p e t i t i o n s o f

t h e s e s t i m u l i on

t h e l o u d s p e a k e r .

T h i s u n i t

c o u l d

d i s t i n g u i s h

t h e

p r e f e r r e d

f r o m

t h e

n u l l d i r e c ti o n w i t h

s l i t

w i d t h s dow n t o

a b o u t

1 7 '

f o r b o t h o n and ' o f f '

s t i m u l i .

' O f f '

s t i m u l u s

O n s t i m u l u s

S l i t

w i d t h

_ __,

P r e f e r r e d

N u l l

P r e f e r r e d

N u l l

1

3 6 '

6

1

4

0

1 0 6

6 2 4

1

4 8 ' 5

2 4

0

3 4 '

4 2

3 1

2 4 '

4 2

3 1

1 7 ' 3

2

3 2

1 2 '

3 3 3

2

8 '

2 2 2

2

t h e

a p e r t u r e

a n d

moved a l o n g

i t

t h e y

w e r e

s u c c e s s i v e l y e x p o s e d

t o ' o n '

s t i m u l a t i o n .

C l e a r l y

' o f f '

a n d

' o n '

s t i m u l a t i o n

c o u l d

b e

a p p l i e d

i n

a n y

d i r e c t i o n a n d

a t

a n y v e l o c i t y ,

b u t w e

c o n f i n e d

o u r

a t t e n t i o n

t o

t h e

p r e -

f e r r e d

a n d

n u l l

d i r e c t i o n s ,

a n d moved

t h e

c a r d s

b y

h a n d

a t v e l o c i t i e s

c h o s e n

t o

g i v e o p t i m u m

d i s c r i m i n a t i o n b e t w e e n

t h e

two d i r e c t i o n s - i n

m o s t

c a s e s

a b o u t

5 / s e c .

T h e

v a r i a b l e s t u d i e d was

t h e

w i d t h

o f

t h e

a p e r -

t u r e ,

a n d

t h e

f e a t u r e

o f t h e

r e s p o n s e

a t t e n d e d

t o was t h e

e x i s t e n c e

o f a

c l e a r - c u t d i f f e r e n c e

b e t w e e n

r e s p o n s e s

t o

s t i m u l a t i o n

i n

t h e

p r e f e r r e d

a n d

n u l l d i r e c t i o n s .

T h e

a m p l i t u d e

o f

t h e

r e s p o n s e

was

g r a d e d s u b j e c t i v e l y

f r o m

0

t o

6 ,

a n d

T a b l e

1

g i v e s

a

t y p i c a l

r e s u l t . T h e

s u b j e c t i v e g r a d i n g

was a c r u d e b u t

c o n -


9/28

MECHANISM

OF DIRECTIONAL SELECTIVITY

v e n i e n t w ay o f q u a n t i f i c a t i o n :

r e c o r d s

o f t y p i c a l r e s p o n s e s

a r e

s h o w n i n

F i g . 5 .

A l t o g e t h e r

1 0

u n i t s h a v e b e e n s t u d i e d i n

t h i s w a y ,

a n d t h e t h r e s h o l d

a p e r t u r e f o r


d i s c r i m i n a t i o n

v a r i e d

f r o m

6 '

t o 2 4 ' .

T h e

s t r a i g h t f o r w a r d i n t e r p r e t a t i o n o f t h i s r e s u l t

i s

t h a t t h e c o m p l e t e

m e c h a n i s m

f o r



i s

c o n t a i n e d

w i t h i n

a

s u b u n i t

o f

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d e x t e n d i n g

n o t much

m o r e t h a n

I '

i n

t h e p r e f e r r e d - n u l l a x i s .

S i n c e

t h e

r e s u l t d o e s

n o t d e p e n d c r i t i c a l l y u p o n t h e p o s i t i o n o f t h e s l i t

w i t h i n

t h e r e c e p t i v e f i e l d ,

i t

l o o k s , a g a i n

t a k i n g t h e

s t r a i g h t f o r w a r d v i e w , a s

P o s i t i o n 4 5 0 S

5 0 P

i n

v i s u a l

f i e l d

B a c k g r o u n d

7 c d / r 2

/

I 1 1 1 1 I I I

1 1 1 I

I

I

I*

I l

1

I [ 1 1 0 1 1 1

1

I

I

.

17't

..

|

v

U n i t

4 - 2 1

0 o 5

sec

F i g .

5 . R e s p o n s e s

t o

m o t i o n

o f a

b l a c k

e d g e

a c r o s s s l i t s o f v a r i o u s

w i d t h s

b r e a d t h

was

2 0

i n

a l l

c a s e s ) .

R e s u l t s

a r e

shown

f o r

f o u r s l i t

w i d t h s ,

f r o m

1 0

0 6 t o

8 '

m e a s u r e d

i n

t h e

p r e f e r r e d - n u l l

a x i s . Th e r e c o r d s

t o t h e

l e f t

were

o b t a i n e d w h e n

t h e

b l a c k b o r d e r a d v a n c e d

a c r o s s

t h e

s l i t i n

t h e

p r e f e r r e d d i r e c t i o n ,

t h o s e

t o t h e

r i g h t

w h e n

i t m o v e d i n t h e

n u l l d i r e c t i o n . Th e

l o w e r t r a c e o f

e a c h

p a i r

i s t h e

r e s p o n s e

o f a

p h o t o m u l t i p l i e r

a i m e d

a t t h e

f i e l d .

N o t i c e

t h a t

t h e

d i f f e r e n c e s

b e t w e e n p r e f e r r e d

and

n u l l m o t i o n s

a r e o b v i o u s

i n

t h e

t o p

tw o

r e c o r d s ,

w h e n t h e

d i s t a n c e s

t h r o u g h

w h i c h

t h e

e d g e

c o u l d b e s e e n

m o v i n g

were

1 0

0 6

an d

3 4 ' ;

t h e

d i f f e r e n c e

i s

o n l y j u s t

d e t e c t a b l e

a t

1 7 ' and h a s v a n i s h e d

a t

8 ' .

Th e


s e l e c t i v e

mechanism

a p p e a r s

t o b e

c o n t a i n e d

w i t h i n

a

r e t i n a l

r e g i o n s u b t e n d i n g

I '

t o

f ,

w h e r e a s

t h e w h o l e

r e c e p t i v e

f i e l d

s u b t e n d e d

4 j 0 .

i f

t h e

s e q u e n c e - d i s c r i m i n a t i n g

m e c h a n i s m

must b e

r e d u p l i c a t e d p e r h a p s

a

d o z e n

o r more t i m e s t o

c o v e r t h e

w h o l e

r e c e p t i v e

f i e l d . Would

t h e r e b e

a n y

e s c a p e

f r o m

t h i s

c o n c l u s i o n

i f t h e

i m a g e

w as o f

v e r y p o o r q u a l i t y

s o

t h a t ,

e v e n

f o r

t h e

s m a l l

s l i t s ,

i t

was

d i f f u s e d

o v e r

a

l a r g e

p a r t

o f

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d ?

I f

t h e

o p t i c s

a r e

p o o r ,

t h e n

t h e

t i m e

c o u r s e

o f

l i g h t i n t e n s i t y

c h a n g e s

a t

t h e

two

e d g e s

o f t h e

r e c e p t i v e

f i e l d

w i l l

b e

s l i g h t l y

d i f f e r e n t f o r t h e t w o

4 8 5


10/28

H . B . BARLOW

AND

W .

R .

LEVICK

d i r e c t i o n s

o f m o t i o n , a n d

o n e c a n

s e t

u p s o m e w h a t

e l a b o r a t e

s c h e m e s i n

w h i c h

t h e s e

d i f f e r e n c e s f o r m

t h e b a s i s

o f d i r e c t i o n a l

s e l e c t i v i t y .

T h e

s c h e m e s

h a v e t o

b e

made

e v e n

m o r e

c o m p l i c a t e d

t o

a c c o u n t

f o r

t h e

f a c t

t h a t

b l a c k

o r

w h i t e

e d g e s

a d v a n c i n g

t h r o u g h

t h e s l i t

s h o w

t h e s a m e


p r e f e r e n c e .

No w

i t

w i l l

b e

s h o w n

i n

t h e

n e x t

s e c t i o n

t h a t t h e


r e s p o n s i b l e f o r



o c c u r s

b e t t e r a t

s m a l l

s e p a r a t i o n s

o f

t h e s t i m u l i t h a n a t

l a r g e

s e p a r a t i o n s .

We

c a n

t h i n k

o f

n o

w ay

i n

w h i c h n e i g h b o u r i n g

r e t i n a l r e g i o n s

w o u l d

s h o w

m o r e


t h a n

w i d e l y s e p a r a t e d

o n e s u n l e s s t h e

s u b u n i t r e s p o n s i b l e

f o r



i s i t s e l f

a

s m a l l c o m p a c t

o n e .

I n

t h i s w ay

t h e

e x p e r i m e n t

a b o u t

t o

b e d e s c r i b e d

i s

a u s e f u l

c o n t r o l c o n f i r m i n g

t h e c o n c l u s i o n

r e a c h e d

f r o m

t h e s i n g l e

s l i t

e x p e r i m e n t s .

D i s c r i m i n a t i o n

o f

s e q u e n c e .

T h e

f a c t

t h a t

m o v e m e n t s

w i t h i n a

r e g i o n

o f


f i e l d s u b t e n d i n g

l e s s

t h a n

j I

a r e

s u f f i c i e n t

t o g i v e d i r e c t i o n a l l y

s e l e c t i v e

r e s p o n s e s

s u g g e s t s

a p o s s i b l e


f o r

o u r f a i l u r e

t o g e t

c l e a r - c u t

s e q u e n c e - d e p e n d e n t

r e s u l t s

when w e f i r s t a t t e m p t e d

t o

e x c i t e w i t h

a p a i r o f

s t a t i c

s t i m u l i

a t

v a r i o u s

t e m p o r a l

i n t e r v a l s .

I n t h e s e e x p e r i -

m e n t s

s p o t s

c l o s e r

t o g e t h e r

t h a n

a b o u t

1 0

h a d

n e v e r

b e e n t r i e d a n d w e

t h e r e f o r e d e s i g n e d

n e w

a p p a r a t u s

s o

t h a t

two

s t r i p s

o f

l i g h t

e a c h s u b -

t e n d i n g

0 . 1 0

x

2 0

c o u l d b e

b r o u g h t

t o

w i t h i n

0 0 1 '

o f e a c h o t h e r a n d

t u r n e d

o n a n d o f f

i n

e i t h e r

s e q u e n c e ( s e e

M e t h o d s ) .

A t

s m a l l


t h e

e x p e r i m e n t g a v e

d e f i n i t e

e v i d e n c e o f s e q u e n c e -

d e p e n d e n c e ,

a s s h o w n

i n

F i g .

6 .

T h e

r e s p o n s e

i s

much

g r e a t e r

i n t h e

s e q u e n c e

c o r r e s p o n d i n g

t o

movement

i n

t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n

t h a n f o r

n u l l s e q u e n c e s ,

a n d t h i s

i s t r u e

f o r

b o t h

o n

a n d

' o f f '

s t i m u l i .

H o w e v e r ,

t h e s e

d i f f e r e n c e s

b e c o m e

l e s s

when t h e

s e p a r a t i o n

o f

t h e s l i t s i s

i n c r e a s e d

t o

o v e r

1 0

e v e n t h o u g h

b o t h

s l i t s

r e m a i n

i n s i d e t h e

r e c e p t i v e

f i e l d .

W e

h a v e

d o n e s i m i l a r

t w o - s l i t


i n

w h i c h

m o v i n g

c a r d s

w e r e

u s e d t o p r o v i d e

' o n '

o r

' o f f '

e x c i t a t i o n

a t t h e two

s l i t s .

T h e s e a l s o

i n d i c a t e d

t h a t s e q u e n c e


o c c u r s

a t s m a l l


b u t

i s

r e d u c e d

a t

l a r g e


a s

s h o w n

i n

T a b l e 2 .

I t

w as n o t

e a s y

t o

j u d g e

t h e

r e s -

p o n s e s

a c c u r a t e l y

b u t

t h e

d i f f e r e n c e

b e t w e e n

n u l l

a n d

p r e f e r r e d

s e q u e n c e s

f a d e d

o u t

f o r


g r e a t e r

t h a n

i

a n d

o t h e r

u n i t s

s h o w e d

a

s i m i l a r

r e d u c t i o n

f o r

l a r g e

s e p a r a t i o n s .

T h e r e

i s ,

h o w e v e r ,

a d e f e c t i n

t h e s e


w h i c h

was

n o t

a l w a y s

f u l l y

c o n t r o l l e d .

I n

o r d e r

t o

p r o v i d e

a

v i g o r o u s

s t i m u l u s

w i t h e a c h

s l i t

i t w as

made

0 . 1 0

w i d e .

T h i s i s b e l o w

t h e

t h r e s h o l d

f o r



i n most

p r e p a r a -

t i o n s ,

h e n c e

i n

t h e s e

c a s e s

e a c h

s l i t

b y

i t s e l f

w as

e q u a l l y

e f f e c t i v e

f o r

n u l l

a n d

p r e f e r r e d

s e q u e n c e s .

H o w e v e r ,

t h i s

w as

n o t

a l w a y s

t r u e ,

a n d

s o m e

o f

o u r r e s u l t s

l a c k

t h e

n e c e s s a r y

c o n t r o l s .

I n a d d i t i o n

i t

m i g h t

b e h e l d

t h a t

t h e r e

a r e

e f f e c t s

o f

moveme nt

w h i c h

a r e

s u b t h r e s h o l d

f o r

e a c h

s l i t

b y

i t s e l f b u t

b e c o m e

s u p r a t h r e s h o l d

w i t h

t h e

p a i r ,

a n d t h a t

i t

4 8 6


11/28

MECHANISM

OF

DIRECTIONAL SELECTIVITY

i s t h e s u m m a t i o n o f t h e s e

s u b l i m i n a l

e f f e c t s t h a t p r o d u c e s

t h e

a s y m m e t r y

f o r

t h e

t w o

s e q u e n c e s .

A c o n t r o l

o b s e r v a t i o n

m a d e

on

a u n i t i n w h i c h

d i r e c t i o n a l s e l e c t i v i t y

o c c u r r e d

a c r o s s t h e

0 - 1 0

s l i t )

m e e t s t h i s c r i t i c i s m a n d

i s

w o r t h r e p o r t i n g

b e c a u s e i t r e i n f o r c e s t h e c o n c l u s i o n t h a t

s e q u e n c e

a s

s u c h

i s

e f f e c t i v e .

U n i t

3 - 4 1

P r e f e r r e d

N u l l

t

I

1

I

l

I

On

=

I I 1

O f f

A

B

A_

B A

0 - 5 s e c

w

.

r -

I

I-

I

I

I

On

w

Iw

I

I

O f f

1 0 0 6

A B B A

F i g .

6 . R e s p o n s e s

t o d i f f e r e n t

t e m p o r a l

s e q u e n c e s

o f

two s t a t i c s t i m u l i .

On

t h e

l e f t

t h e p o s i t i o n s

o f

t h e

p a i r

o f s t i m u l i

a r e

shown

w i t h i n

t h e

o u t l i n e

o f

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d . R e c o r d s

f o r t h e

s m a l l

s e p a r a t i o n

a r e

shown a b o v e ,

t h o s e f o r

t h e

l a r g e

s e p a r a t i o n

b e l o w .

W i t h i n e a c h

h a l f ,

r e c o r d s f o r on a r e a b o v e

t h o s e f o r o f f .

Th e

l o w e r t r a c e o f e a c h

p a i r i s t h e

p h o t o m u l t i p l i e r o u t p u t :

i n c r e a s i n g

l i g h t

moves

t h e

t r a c e

u p w a r d s ,

an d

s l i t

A

was

a r r a n g e d

t o

g i v e t h e b i g g e r s t e p

i n

e v e r y c a s e ,

even

t h o u g h

i t

was

n o t

b r i g h t e r .

P r e f e r r e d

s e q u e n c e s

a r e on

t h e

l e f t ,

n u l l

on

t h e

r i g h t .

N o t i c e

t h a t t h e

p r e f e r r e d s e q u e n c e

y i e l d s

more

s p i k e s

t h a n

t h e

n u l l

a t

t h e

s m a l l

s p a t i a l s e p a r a t i o n ,

b u t t h i s

d i f f e r e n c e

c e a s e s

t o b e

c l e a r l y

v i s i b l e

w h e n

t h e

s e p a r a -

t i o n

o f

t h e s l i t s

i s

i n c r e a s e d .

I n

t h i s

e x p e r i m e n t

t h e c a r d

b e h i n d

t h e

p a i r

o f

s l i t s

h a d

w h i t e

a n d

b l a c k

r e g i o n s a r r a n g e d s o

t h a t

when t h e

c a r d

w a s

moved i n o n e d i r e c t i o n

t h e

s e q u e n c e

o f

l i g h t e n i n g

o r

d a r k e n i n g

a t t h e

two s l i t s

c o r r e s p o n d e d

t o

m o t i o n

i n

t h e o p p o s i t e

d i r e c t i o n .

U n d e r

t h e s e

c o n d i t i o n s

e a c h

s l i t

b y

i t s e l f

g a v e

a

g r e a t e r r e s p o n s e

f o r

mov ement o f

t h e c a r d

i n

t h e

p r e f e r r e d -

d i r e c t i o n .

H o w e v e r ,

when

b o t h

s l i t s

w e r e

u s e d

t h e r e

was

a g r e a t e r

r e s p o n s e

f o r movement

o f

t h e c a r d

i n t h e n u l l d i r e c t i o n : t h a t

i s ,

t h e

s e q u e n c e

o f

a c t i v a t i o n

o f t h e

s l i t s

was

o v e r r i d i n g

t h e e f f e c t s

o f m o t i o n

i n

t h e

o p p o s i t e

d i r e c t i o n w i t h i n

e a c h

s l i t .

A

B

I -

1 7

A B

- .-

4 8 7


12/28

4 8 8

H . B . BARLOW

AND

W .

R .

LEVICK

I t m u s t b e p o i n t e d o u t t h a t

t h e t i m e

i n t e r v a l

b e t w e e n t h e t w o s t i m u l i

i s

a n

i m p o r t a n t v a r i a b l e t h a t w e h a v e n o t

y e t s t u d i e d s y s t e m a t i c a l l y . I n

t i m i n g t h e s e

s t i m u l i

m a n u a l l y

w e

h a v e v a r i e d t h e i n t e r v a l o v e r a s

w i d e a

r a n g e a s p o s s i b l e ,

b u t i n s p i t e o f t h i s

w e

n e v e r

f o u n d a s s t r o n g

a n

i n t e r -

a c t i o n a t l a r g e a s a t

s m a l l

s p a t i a l

s e p a r a t i o n s o f

t h e

s l i t s . Some

f u r t h e r

r e s u l t s

w i t h

t h i s t y p e

o f e x p e r i m e n t a r e

g i v e n

i n

T a b l e

3 ( s e e l a t e r ) a n d

i t i s

h o p e d t h a t a

m o r e

s y s t e m a t i c e x p l o r a t i o n w i l l b e p r e s e n t e d i n t h e

f u t u r e .

TABLE

2 . T w o - s l i t

e x p e r i m e n t

Same

u n i t

a s

i n T a b l e 1 .

Th e s t i m u l u s was

a g a i n

a

b l a c k - w h i t e

b o r d e r

m o v e d t h r o u g h t h e

r e c e p t i v e

f i e l d

i n

t h e n u l l

o r t h e p r e f e r r e d d i r e c t i o n b u t t h e v i e w o f

t h e m o t i o n was n o w

r e s t r i c t e d b y

a p a i r o f

n a r r o w s l i t s

i n

a

g r e y

c a r d

p l a c e d i m m e d i a t e l y

i n

f r o n t o f

t h e

moving

b o r d e r .

Each

s l i t

s u b t e n d e d

o n l y 6 ' ,

and

r e s p o n s e s

t o

p r e f e r r e d

and n u l l d i r e c t i o n s w e r e

i n d i s t i n g u i s h a b l e f o r

e a c h

s l i t

b y

i t s e l f .

H o w e v e r ,

w h e n t h e

p a i r

o f

s l i t s

was

d a r k e n e d o r

l i g h t e n e d i n s e q u e n c e , t h e

s t r e n g t h o f

t h e r e s p o n s e

was

f o u n d

t o

d e p e n d

upon

t h e

o r d e r

i n

w h i c h

t h e

s l i t s c h a n g e d . Th e s e p a r a t i o n o f t h e two s l i t s ,

m e a s u r e d

i n


o f m o t i o n ,

was v a r i e d and t h e

u n i t ' s r e s p o n s e g r a d e d

a s

i n

T a b l e

1 .

Th e

e f f e c t o f

t h e o r d e r

o f s t i m u l a -

t i o n was

g r e a t e s t

a t

s m a l l s e p a r a t i o n s ,

b u t n u l l and p r e f e r r e d

s e q u e n c e s w e r e

s t i l l d i s -

t i n g u i s h a b l e up

t o 2 4 ' s e p a r a t i o n .

' O f f '

s t i m u l u s

O n

s t i m u l u s

S l i t

A,A

s e p a r a t i o n

P r e f e r r e d

N u l l

P r e f e r r e d N u l l

1 0

3 6 '

2

2 2 2

1 0 0 6 3 3

3 3

4 8

3 3 2 2

3 4 '

3 3

2 2

2 4 '

4

3

3

2

1 7 '

3

2 3 1

1 2 ' 4

2

3

1

8 ' 3 1

3 1

6 '

3

1

3

2

W e t h i n k

t h e

r e s u l t s

a l r e a d y g i v e n

a r e

s u f f i c i e n t

t o

e s t a b l i s h

t h a t

d i r e c -

t i o n a l

s e l e c t i v i t y may

b e b a s e d

u p o n

t h e


o f t h e

s e q u e n c e

o f

e x c i t a t i o n

o f

o n l y

a

p a i r

o f

r e g i o n s .

E v e n

t h o u g h

t h e

i m a g e

o f

a

m o v i n g

o b j e c t

f a l l s o n

a

l o n g

s u c c e s s i o n

o f

r e c e p t o r s

i n

a

c o n t i n u o u s s u c c e s s i o n

o f

t i m e

i n t e r v a l s

i t i s

u n n e c e s s a r y

t o

p o s t u l a t e

t h e


o f

more

t h a n

t w o

r e g i o n s

t o

a c c o u n t

f o r

t h e


s e l e c t i v e

p r o p e r t y .

R e s p o n s e s

t o

g r a t i n g s .

T h e

r e s u l t s

s o f a r

r e p o r t e d

s u g g e s t

t h a t

s e q u e n c e -


i s

p e r f o r m e d

b y

s u b u n i t s

o f

t h e

r e c e p t i v e

f i e l d .

F i g u r e

1

s h o w s

t h a t a


s e l e c t i v e

u n i t

c a n

d i s c r i m i n a t e t h e d i r e c t i o n

o f

m o t i o n

o f t h e b a r s o f

a

g r a t i n g

s u b t e n d i n g

1 5 '

( p e r i o d 3 0 ' ) .

I t i s

h a r d

t o

s e e how t h i s


c o u l d

b e

p e r f o r m e d

i f

t h e b a r s

o f t h e

g r a t i n g

w e r e

s m a l l

c o m p a r e d

t o

t h e

s i z e o v e r

w h i c h

e a c h s u b u n i t

i n t e g r a t e s

o r

a v e r a g e s t h e

l i g h t ,

a n d

i n

f a c t

t h e

r e s o l v a b l e

g r a t i n g

s i z e

f i t s ,

t o a f i r s t

a p p r o x i m a t i o n ,

t h e s i z e

o f

s u b u n i t

s u g g e s t e d

b y

t h e

p r e c e d i n g

t e s t s .

A n o t h e r

r e s u l t t h a t

may

a l s o

f a l l

i n t o

l i n e

i s

t h e

s h a p e

o f

t h e

c u r v e s f o u n d

w h e n

d e t e r m i n i n g

t h r e s h o l d

a s a f u n c t i o n o f a r e a

( F i g .

5

o f B a r l o w

e t a t .


13/28

MECHANISM

OF

DIRECTIONAL

SELECTIVITY

1 9 6 4 ; s e e

a l s o B a r l o w ,

1 9 5 3 ) .

C o m p l e t e

s u m m a t i o n

( t h a t

i s , t h r e s h o l d

o c

1 / a r e a ) d o e s

n o t h o l d

o u t

t o

t h e

f u l l

d i a m e t e r

o f


f i e l d

i n

t h e


s e l e c t i v e

u n i t s

o f t h e r a b b i t ,

a n d

i t

i s

t e m p t i n g t o

i d e n t i f y

t h e l i m i t

t o

w h i c h

i t d o e s

h o l d

a p p r o x .

2 0 ' )

a s t h e

i n t e g r a t i n g

a r e a

o f

t h e

s u b u n i t s .

O n e n e g a t i v e

r e s u l t i n

t h e

g r a t i n g

t e s t s i s w o r t h

c o m m e n t .

H a s s e n s t e i n

( 1 9 5 1 )

f o u n d

p a r a d o x i c a l

o p t o k i n e t i c

movement

r e s p o n s e s

i n b e e t l e s :

when

a

g r a t i n g

o f

p e r i o d

s l i g h t l y

g r e a t e r

t h a n

t h e a n g u l a r

s e p a r a t i o n

o f t h e

a x e s

o f

t h e o m m a t i d i a

w a s

moved

i n o n e d i r e c t i o n ,

t h e b e e t l e s

r e s p o n d e d

a s

f o r

t h e o p p o s i t e

d i r e c t i o n

o f

m o v e m e n t .

N o t h i n g

o f

t h i s s o r t

w a s

s e e n i n

t h e

p r e s e n t

t e s t s :

when

m o t i o n o f

a

g r a t i n g

c a u s e d a

r e s p o n s e ,

t h i s

w a s

n e v e r

g r e a t e r

i n

t h e

n u l l

d i r e c t i o n

t h a n

i n

t h e p r e f e r r e d

d i r e c t i o n .

T h i s

i s

n o t

t o o

s u r p r i s i n g ,

f o r

t h e o c c u r r e n c e

o f

p a r a d o x i c a l

movement

r e s p o n s e s

i n t h e b e e t l e

m u s t d e p e n d

u p o n

t h e r e g u l a r

s p a c i n g

o f i t s

o m m a t i d i a .

M e c h a n i s m

o f s e q u e n c e - d i s c r i m i n a t i o n

T h e

f o r e g o i n g


s h o w

t h a t

t h e



o f

g a n g l i o n

c e l l s i s

b a s e d

u p o n s e q u e n c e - d i s c r i m i n a t i o n

w i t h i n s u b u n i t s

o f

t h e i r

r e c e p t i v e

f i e l d s ,

b u t

t h e y

t e l l u s

n o t h i n g

a b o u t

t h e m e c h a n i s m

w h e r e -

b y

a p a i r

o f

s t i m u l i

c a u s e s

a

g r e a t e r

d i s c h a r g e

i n o n e

s e q u e n c e

t h a n

i n

r e v e r s e .

F i g u r e

7

s h o w s t w o

s c h e m e s

i n w h i c h

t h e p r e f e r r e d

s e q u e n c e ,

c o r r e s p o n d i n g

t o

m o t i o n

i n

t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n ,

e l i c i t s

a

g r e a t e r

r e s p o n s e

t h a n t h e

n u l l

s e q u e n c e .

T h e s e a r e i n t e n d e d

t o

e x e m p l i f y

two

b r o a d a l t e r n a t i v e s ,

n o t t o

make

e x a c t

s p e c i f i c a t i o n s .

T h e

l e f t - h a n d s c h e m e

w o r k s b y

d e t e c t i n g

a

s p e c i f i c

c o n j u n c t i o n

o f

e x c i t a t i o n s :

a c t i v i t y

a r o u s e d

b y

i n c r e a s e

o r d e c r e a s e

o f

i l l u m i n a t i o n

i n

r e g i o n

A

i s d e l a y e d

a n d a r r i v e s

a t

t h e

a n d

g a t e

i n

t h e n e x t l a y e r


w i t h

a c t i v i t y

a r o u s e d

w h e n

t h e

i m a g e

moves

on

t o

r e g i o n

B .

A c t i v i t y

f r o m

B

p a s s e s

t o

t h e

a n d

g a t e

b e l o w

i t ,

a n d i s a l s o

p a s s e d

l a t e r a l l y

t o

i n t e r a c t

w i t h a c t i v i t y

f r o m

C . Th e

s e q u e n c e

ABC i s

t h e

p r e f e r r e d

s e q u e n c e ,

a n d

t h e

g a t e s

o n l y r e s p o n d

when

t h e i r

r e s p e c t i v e

c o n j u n c t i o n s

b o t h

B

a n d

d e l a y e d A ,

o r

b o t h

C

a n d

d e l a y e d

B

o c c u r .

I n s t e a d o f

s e l e c t i n g

t h e

p r e f e r r e d

s t i m u l u s

b y

a

l o g i c a l

c o n j u n c t i o n ,

t h e

r i g h t

h a n d s c h e m e

r e j e c t s

t h e n u l l

s t i m u l u s

b y

v e t o .

A c t i v i t y

a r o u s e d

a t

o n )

o r o f f '

i n

r e g i o n

B o r

C

i s

a g a i n p a s s e d

l a t e r a l l y

a n d a c t s

a f t e r a

d e l a y ,

b u t

i n

t h i s c a s e

i t

i n h i b i t s

t h e n e x t

u n i t . A s

b e f o r e ,

CB A

i s t h e

n u l l

s e q u e n c e ,

a n d

when

i t

o c c u r s

t h e

i n h i b i t i o n

f r o m

C

p r e v e n t s

t h e

r e s p o n s e

t h a t

w o u l d

h a v e

r e s u l t e d

f r o m

B

a l o n e ,

a n d

i n h i b i t i o n

f r o m

B

l i k e w i s e

v e t o e s

A s

r e s p o n s e .

On

t h e

o t h e r

h a n d

i f

t h e

s e q u e n c e

i s

t h e

p r e f e r r e d

o n e ,

ABC,

t h e n

t h e

i n h i b i t i o n

f r o m

B d o e s

n o t a r r i v e

u n t i l t h e e x c i t a t i o n

f r o m

A

h a s

a l r e a d y g o t

t h r o u g h ,

a n d

l i k e w i s e

C

i s u n s u c c e s s f u l

i n

v e t o i n g

B .

I t

w i l l

b e

o b s e r v e d

t h a t

t h i s s c h e m e

o n l y r e q u i r e s

t h a t

i n h i b i t i o n

p e r s i s t s

4 8 9


14/28

4 9 0

H .

B . BARLOW

AND W.

R . LEVICK

l o n g e r

t h a n

e x c i t a t i o n ;

a d e f i n i t e

d e l a y when i t i s p a s s e d l a t e r a l l y

i s n o t

s t r i c t l y n e c e s s a r y .

Some

e v i d e n c e

f a v o u r i n g

t h e

r i g h t - h a n d , i n h i b i t o r y ,

s c h e m e

h a s a l r e a d y

b e e n

g i v e n .

( 1 ) A s s h o w n

i n

F i g .

2

a

s t a t i o n a r y

s p o t t u r n e d o n

a n d

o f f

e l i c i t s

a

r e s p o n s e .

I f

t h e

e x c i t a t o r y

c o n j u n c t i o n

s c h e m e w a s

m o d i f i e d

t o

a c c o u n t f o r

t h i s i t w o u l d p r o b a b l y s t i l l p r e d i c t

a c o n s i d e r a b l y

l o w e r

t h r e s h o l d f o r

a

m o v i n g

t h a n f o r a

s t a t i o n a r y

s p o t .

As

s h o w n

i n

F i g .

5

o f B a r l o w e t

a l .

( 1 9 6 4 ) ,

t h e t h r e s h o l d s

f o r

s p o t s o f v a r i o u s

s i z e s m o v i n g

i n

t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n

d i f f e r

b y

s m a l l

a n d i n c o n s t a n t

a m o u n t s

f r o m

t h o s e

f o r

t h e

s a m e

s p o t

t u r n e d

o n

o r o f f .

( 2 )

T h e

m o s t s t r i k i n g f e a t u r e

o f t h e s e


u n i t s i s t h e

a b s e n c e o f

a n y

i m p u l s e s

w h e n

movement i s i n

t h e

n u l l

d i r e c t i o n .

T h i s

p r o m p t s

o n e t o l o o k f o r a m e c h a n i s m t h a t

i n h i b i t s

u n w a n t e d r e s p o n s e s . ( 3 ) W V h e n

t e s t i n g

f o r d i r e c t i o n a l


i n

E x c i t a t o r y

m e c h a n i s m I n h i b i t o r y

m e c h a n i s m

A

B C A

B C

A t

A t A t

A

And ndo t '

( c o n j u n c t i o n )

A|

B

B .

C

A . -

B ' B . -

C ( v e t o )

g a t e s

g a t e s

P r e f e r r e d ' d i r e c t i o n

N u l l d i r e c t i o n

F i g .

7 .

Tw o

h y p o t h e t i c a l

m e t h o d s

f o r

d i s c r i m i n a t i n g s e q u e n c e .

F o r

b o t h ,

t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n

would b e f r o m l e f t

t o

r i g h t ,

n u l l

f r o m

r i g h t t o l e f t . I n t h e

e x c i t a -

t o r y

s c h e m e

a c t i v i t y

f r o m

t h e

g r o u p s

o f

r e c e p t o r s

A

and

B

i s

d e l a y e d

b e f o r e

i t i s

p a s s e d

l a t e r a l l y

i n

t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n t o t h e

a n d c o n j u n c t i o n )

g a t e s .

I f

m o t i o n

i s

i n

t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n

A

d e l a y e d A )

o c c u r s


w i t h

B ,

B o c c u r s


w i t h

C ,

and t h e s e

c o n j u n c t i o n s

c a u s e

t h e u n i t s i n

t h e n e x t

l a y e r

t o

f i r e .

I n t h e

s c h e m e

on

t h e

r i g h t

t h e

a c t i v i t y s p r e a d s

l a t e r a l l y , b u t

i n

t h e n u l l

d i r e c t i o n ,

f r o m

t h e

g r o u p s

o f

r e c e p t o r s

B

and

C ,

and

i t

h a s

an

i n h i b i t o r y

a c t i o n a t

t h e

u n i t s

i n t h e

n e x t

l a y e r ;

h e n c e t h e s e

a c t a s a n d

n o t

( v e t o ) g a t e s .

Th e

i n h i b i t i o n

p r e v e n t s

a c t i v i t y

f r o m

A and B

p a s s i n g

t h r o u g h

t h e s e

g a t e s

i f

m o t i o n

i s

i n

t h e n u l l

d i r e c t i o n ,

b u t a r r i v e s t o o

l a t e

t o

h a v e an

e f f e c t

i f m o t i o n

i s

i n

t h e

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n .

N o t i c e

t h a t

a

s p e c i a l

d e l a y

u n i t

i s

n o t

r e a l l y

n e c e s s a r y ,

f o r

t h i s

s c h e m e

w o r k s i f

i n h i b i t i o n

s i m p l y

p e r s i s t s

l o n g e r

t h a n e x c i t a t i o n and

can

t h u s c o n t i n u e

t o

b e

e f f e c t i v e a f t e r

a

l a p s e

o f t i m e .

Th e

e x c i t a t o r y

s c h e m e

w o r k s

by

p i c k i n g

o u t

t h o s e

s t i m u l i

w i t h

t h e

d e s i r e d

p r o p e r t y ,

w h e r e a s t h e

i n h i b i t o r y

s c h e m e w o r k s

b y v e t o i n g

r e s p o n s e s

t o

unwanted

s t i m u l i ;

t h e l a t t e r

i s

t h e

o n e

f a v o u r e d

by

t h e

e x p e r i m e n t a l

e v i d e n c e .


15/28

MECHANISM

OF DIRECTIONAL

SELECTIVITY

d i f f e r e n t p a r t s o f t h e r e c e p t i v e

f i e l d we

f o u n d t h a t t h e r e s u l t s o b t a i n e d

a t

o n e e d g e w e r e

a n o m a l o u s i n t h a t

m o v e m e n t s i n b o t h

n u l l

a n d

p r e f e r r e d

d i r e c t i o n s

g a v e r e s p o n s e s . S u c h

r e s p o n s e s a r e

i l l u s t r a t e d i n

t h e

t o p r o w

o f

r e c o r d s

i n

F i g .

4 . On t h e i n h i b i t o r y

s c h e m e i t

may b e

p o s s i b l e

t o r e s o l v e

t h i s

a n o m a l y

a l o n g t h e

f o l l o w i n g

l i n e s .

R e s p o n s e s

f r o m

t h e

l a s t

p o i n t s

c r o s s e d

by a s p o t

m o v i n g

i n

t h e n u l l

d i r e c t i o n

a r e n o r m a l l y p r e v e n t e d b y

i n h i b i t i o n c o m i n g f r o m

t h e

p e n u l t i m a t e r e g i o n s t h a t h a v e j u s t

b e e n

c r o s s e d . I f t h e

s p o t

i s

moved t o

a n d

f r o s o l e l y

i n

t h e

r i m ,

t h i s

p e n u l t i m a t e

r e g i o n

i s a v o i d e d ,

a n d

c o n s e q u e n t l y i t n e v e r i n h i b i t s

t h e

r e s p o n s e s

c o m i n g

f r o m t h e

r i m .

M e a s u r e m e n t s

o f t h i s ' i n h i b i t i o n - f r e e '

z o n e a t t h e

r i m

s u g g e s t t h a t

i t may

e x t e n d

f o r

a s m uc h a s

1 0

i n w a r d s f r o m

t h e e x t r e m e

e d g e

o f

t h e

r e c e p t i v e f i e l d .

T h e s e

o b s e r v a t i o n s

a r e

n o t

d e c i s i v e ,

b u t t h e y b r o u g h t

t h e

i n h i b i t o r y

s c h e m e t o

t h e

f r o n t

o f

o u r m i n d s ,

a n d

w e n ow

g i v e

s o m e much

s t r o n g e r

e v i d e n c e f a v o u r i n g i t .

M o v e m e n t s

i n n u l l

d i r e c t i o n

e v o k i n g r e s p o n s e s .

A

s p o t o f

l i g h t moved

c o n t i n u o u s l y

t h r o u g h t h e

f i e l d

i n


w i l l e v o k e n o i m p u l s e s ,

b u t

i f

s u c h

c o n t i n u o u s

m o t i o n

i s

i n t e r r u p t e d

w h i l e

t h e

s p o t

i s

i n

t h e

r e c e p t i v e f i e l d ,

a b u r s t

o f

i m p u l s e s o c c u r s

j u s t w h e n

t h e

movement s t a r t s

up a g a i n .

E v i d e n t l y t h e i n h i b i t i o n

t h a t

p r e v e n t s t h e r e s p o n s e

when

m o t i o n i s c o n t i n u o u s

d e c a y s

w h i l e

t h e

s p o t

i s

s t a t i o n a r y ,

s o t h a t

when

t h e

s p o t

m o v e s

o n

t o

new

r e c e p t o r s

t h e

a c t i v i t y

e x c i t e d

e s c a p e s

i n h i b i t i o n

a n d

g e t s t h r o u g h t o

t h e g a n g l i o n

c e l l .

T h i s

r e s p o n s e

t o

i n t e r m i t t e n t

m o t i o n

i s

i l l u s t r a t e d

i n F i g . 8 .

I f

m o t i o n

i n t h e n u l l

d i r e c t i o n

i s s l o w

e n o u g h ,

a

d i s c h a r g e

c a n a l s o

b e

e l i c i t e d ,

a n d

t h i s i s i m u s t r a t e d

i n

F i g .

9 .

P r e s u m a b l y

t h e r a t e o f r i s e a n d

d e c a y

o f t h e

i n h i b i t o r y p r o c e s s ,

t o g e t h e r

w i t h t h e

d i s t a n c e

a t

w h i c h

i t

o p e r a t e s , g o v e r n s

t h e

r a n g e

o f

s p e e d s

o v e r

w h i c h



o c c u r s .

R e s p o n s e s

t o

s l i t s

s i n g l y

a n d i n

s e q u e n c e .

What

w a s

t h o u g h t

t o b e

a

c r u c i a l

t e s t

o f

t h e

i n h i b i t i o n

h y p o t h e s i s

was

d e v i s e d .

Tw o

s l i t s

w e r e

p l a c e d

c l o s e t o e a c h o t h e r

a n d

t h e

r e s p o n s e s

t o

e a c h i n i s o l a t i o n w e r e r e c o r d e d

s e v e r a l t i m e s a t o n a n d

o f f .

T h e s l i t s

w e r e

t h e n

p r e s e n t e d

i n

n u l l o r

p r e f e r r e d

s e q u e n c e ,

a n d

s e v e r a l

r e s p o n s e s

a g a i n

r e c o r d e d .

T h e

r e c o r d s

w e r e

a n a l y s e d

b y

c o u n t i n g

t h e

i m p u l s e s

t h a t

o c c u r r e d w i t h i n

i

s e c o f s t i m u l a -

t i o n ,

a n d t h e

a v e r a g e s

o f

4

t o

7

r e s p o n s e s

a r e

p r e s e n t e d

i n

T a b l e 3 .

F i r s t

c o m p a r e

t h e

f i g u r e s

i n

t h e

l a s t two

c o l u m n s ,

a n d n o t i c e t h a t t h e

r e s u l t

c o n f i r m s

w h a t

h a s

a l r e a d y

b e e n s a i d .

P r e f e r r e d

s e q u e n c e s

a r e

more

e f f e c t i v e

s t i m u l i

t h a n

n u l l

s e q u e n c e s

a t

a l l

s e p a r a t i o n s s t u d i e d ,

b u t

t h e

d i f f e r e n c e

i s

m o s t

p r o n o u n c e d

a t

s m a l l


a n d

d e c r e a s e s

a t

t h e


g r e a t e r

levick_barlov_1964

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