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Diagnóstico ultrasonográfico de muerte embrionariay fetal en perras

Ultrasonographic diagnosis of embryonic and fetaldeath in bitches

Robert de Jesús Cruz*°Manuel Salvador Alvarado*

Jorge Enrique Sandoval*

Abstract

Twenty-one pregnant bitches (n = 21, Group 1) with abnormal clinical signs and/or a prior history of possiblefetal and embryo death were selected. Six bitches were evaluated at 25–30 days after mating (embryonicphase). Eight bitches were evaluated at 35-45 days after mating (fetal phase). Seven more bitches wereevaluated at more than 45 days after mating (fetal phase). The control group (n = 34, Group 2) included thirty-four pregnant bitches in good general condition. Twelve were evaluated at 30–35 days of pregnancy(embryonic phase) and the remaining 22 at 40 days or more of pregnancy (fetal phase). There was evidenceof sonographic signs indicating embryo death and resorption in six bitches (25-30 days) in Group 1. The fetusesof six bitches (35-45 days) showed poorly defined anatomy, and two more bitches had distorted and irregulargestational sacs containing an amorphous echogenic structure. The fetuses of seven bitches (> 45 days)presented normal anatomy with no evidence of heart beats or fetal movement. Fetuses in Group 2 showednormal anatomy as well as cardiac activity and fetal movement. The embryos showed cardiac activity andmovement. It is concluded that ultrasonography is a useful imaging tool to detect embryonic and fetal deathin bitches.

Key words: ULTRASONOGRAPHY, FETAL–DEATH, EMBRYO–RESORPTION, BITCHES.

Resumen

Se seleccionaron 21 perras gestantes con signos clínicos e historia de probable muerte fetal o embrionaria(n=21, Grupo 1). Seis perras, ocho perras y siete perras más fueron evaluadas a los 25–30 días (faseembrionaria), 35–45 días (fase fetal) y 45 días o más (fase fetal) después del apareamiento, respectivamente.Treinta y cuatro perras gestantes clínicamente normales fueron seleccionadas como grupo testigo (n=37,Grupo 2). Doce se evaluaron a los 30–35 días de gestación (fase embrionaria) y las restantes 22 a los 40 días omás de gestación (fase fetal). Se registraron hallazgos sonográficos de reabsorción y muerte embrionaria enlas seis perras (25-30 días) del Grupo 1. En los fetos de seis de las ocho perras (35–45 días) se observó anatomíamal definida y en las otras dos pacientes más se observó distorsión del saco gestacional con paredes

Recibido el 12 de abril del 2002 y aceptado el 17 de septiembre de 2002.* Departamento Médico Quirúrgico, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad del Zulia, Policlínica Veterinaria Universitaria, Av. 25

(Grano de Oro), Maracaibo, Estado Zulia, Apartado Postal 4005, Venezuela.° Actualmente: Residente/Estudiante graduado del programa combinado de maestría/residencia en Radiología Veterinaria

Department of Enviromental and Radiological Health SciencesCollege of Veterinary Medicine and Biomedical Sciences, CSUDirección: Colorado State University, Veterinary Teaching Hospital300 West Drake Road, Fort Collins, Colorado 80523, USA(970) 491-1293Correo electrónico: yelibert@colostate.edu, rcruz@luz.ve

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Introducción

na evaluación completa de la gestación en lahembra canina involucra su diagnóstico, esti-mación del tamaño de la camada y determina-

ción de la viabilidad embrionaria y fetal.1–7 La ultraso-nografía modo-B en tiempo real es una técnica dediagnóstico por imágenes no invasiva, no ionizante,segura, la cual permite el diagnóstico de gestación y laobservación directa de actividad cardiaca y movimien-tos fetales para evaluar la viabilidad fetal.1, 8 La activi-dad cardíaca puede ser observada aproximadamente alos 24-25 días, y la actividad motora a los 28 díasdespués de la monta.6,9,10 De igual forma, la ultrasono-grafía permite una adecuada y detallada visualizaciónde la anatomía fetal en la perra10 y en la gata,11 la cual,en muchos casos, se ve afectada debido a muerte fetal.

Poffenbarger y Feeney12 mencionan en su estudioun caso de viabilidad fetal comprometida en una perragestante en la que se determinó falta de movimientosfetales y disminución de la frecuencia cardiaca fetal.

Konde13 ha logrado algunos hallazgos como signosultrasonográficos de muerte fetal, tales como la obser-vación de una anatomía fetal mal definida con ecoden-sidad amorfa, así como distorsión del saco gestacionaly presencia de un material hiperecogénico dentro delútero. Como signo de muerte fetal también se ha men-cionado la visualización ultrasonográfica de gas dentrodel estómago del feto.14

Lo relacionado con los principios físicos que rigen laformación de la imagen ultrasonográfica modo B en tiem-po real, al igual que la terminología empleada para inter-pretar las imágenes producidas por ondas de ultrasonido,ya han sido registradas por otros investigadores.12,15

El objetivo del presente estudio fue describir los signosultrasonográficos de muerte embrionaria y fetal en pe-rras, y contribuir así con la valoración del potencial uso deesta técnica para establecer un diagnostico acertado.

Material y métodos

El presente estudio fue realizado en la Policlínica Veterina-ria Universitaria (Unidad de Investigaciones Clínicas) de laFacultad de Ciencias Veterinarias, Universidad del Zulia,

Introduction

complete evaluation of the gestation in thebitch includes its diagnosis, litter size estima-tion, and determination of embryo and fetal

viability.1–7 Real time B – mode ultrasonography is anon–ionizing, non–invasive and safe diagnostic im-aging tool that allows the diagnosis of gestation anddirect visualization of cardiac activity and fetal mo-tion to assess fetal viability.1,8 The cardiac activitycan be seen at 24–25 days and the motor activity at 28days after mating.6,9,10 Likewise, ultrasonographyallows a detailed and adequate visualization of thecanine10 and feline11 fetal anatomy, which most ofthe time can be altered by fetal death.

Poffenbarger y Feeney12 have reported a case ofcompromised fetal viability in a pregnant bitch, whosefetuses have fetal motion and diminished fetal cardiacrate.

Konde13 has reported poorly defined fetal anato-my with amorphous echodensity, distortion of thegestational sac, and presence of hyperechoic materi-al within the uterus as ultrasonographic signs offetal death. Gas within the stomach of the fetusobserved on ultrasound has been also reported as asign of fetal death.14

The physical principles related to the image forma-tion of real time B–mode ultrasound and the terminol-ogy used for the interpretation of the images producedby ultrasound waves, have been already reported byother researchers.12,15

The purpose of this study was to describe the ultra-sonographic signs of fetal and embryo death in bitchescontributing in this way with the validation of thepotential use of this technique to establish an accuratediagnosis.

Material and methods

The present study was performed at the VeterinaryPoliclinic (Unit of Clinical Research) of the College ofVeterinary Sciences, University of Zulia, Maracaibo,Venezuela. Twenty-one pregnant bitches with clin-ical signs and history of probable fetal or embryo

irregulares; con una estructura ecogénica sin forma definida. Los fetos de siete perras (45 días o más)presentaron evidencia de anatomía normal, pero sin actividad cardiaca ni motora. En todos los fetos del Grupo2 se determinó actividad cardiaca y motora, así como una anatomía normal y en los embriones se evidencióactividad cardiaca y motora. Se concluye que la ultrasonografía es de gran utilidad para determinar viabilidadfetal y para diagnosticar muerte embrionaria y fetal en perras.

Palabras clave: ULTRASONOGRAFÍA, MUERTE–FETAL, REABSORCIÓN – EMBRIONARIA, PERRAS.

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Maracaibo, Venezuela. En un periodo de tres años (1997-2000) se seleccionaron veintiún hembras caninas gestantesque mostraron signos clínicos e historia de una probablemuerte embrionaria o fetal (n = 21, Grupo 1). Seis perrasfueron evaluadas a los 25–30 días de la monta (fase embrio-naria), ocho perras fueron evaluadas a los 35–45 díasdespués de la monta (fase fetal) y siete perras más fueronevaluadas a los 45 días o más después de la monta (fasefetal). Treinta y cuatro perras clínicamente normales fue-ron seleccionadas para diagnóstico de gestación y determi-nación de viabilidad embrionaria o fetal (n = 34, Grupo 2,Testigo). Doce de estas perras fueron evaluadas a los 30 – 35días de gestación (fase embrionaria) y las restante 22 a los 40días o más de gestación (fase fetal). Las fases embrionaria yfetal fueron definidas desde el día 1 al 35 de gestación y deldía 36 o más de gestación, respectivamente. Esta definiciónse basó en el criterio presentado por Latshaw.16 La edad degestación en cada paciente se consideró a partir del primerdía del apareamiento.

En ambos grupos la evaluación ultrasonográfica sellevó a cabo colocando las perras en recumbencia dorsalo lateral. Todo el abdomen fue examinado usando untransductor miniconvexo de doble frecuencia, 5.0–7.5megahertz (MHz).* Previo al rastreo ultrasonográficocon el transductor, se rasuró todo el abdomen y luego seaplicaron cantidades considerables de un gel de trans-misión acústica con el objetivo de favorecer la entradade las ondas de ultrasonido a la cavidad abdominal paramejorar así la calidad de la imagen sonográfica. Enninguno de los pacientes de ambos grupos evaluadosfue necesario utilizar sedación para realizar el sonogra-ma, sólo se necesitaron dos ayudantes para la sujeciónde los animales. El abdomen fue examinado con eltransductor abarcando el área ubicada por delante delpubis, usando la vejiga urinaria como punto de referen-cia anatómico para localizar el útero.

Una vez identificado el útero distendido con elcontenido gestacional, se procedió a identificar pre-sencia o ausencia de signos de viabilidad fetal con baseen los siguientes criterios: Actividad cardiaca, movi-mientos fetales, visibilidad definida de la anatomíafetal y vesícula gestacional. La presencia o ausencia delembrión dentro de la vesícula amniótica, actividadcardiaca y motora del embrión en pacientes de 25–35días de gestación fueron usadas como criterio paradeterminar viabilidad embrionaria. Las imágenes fue-ron registradas en papel de impresión térmica.

Resultados

En las seis hembras caninas de aproximadamente 25-30 días de gestación del Grupo 1 se observaron los

death were selected prospectively in a period ofthree years (1997–2000) (n=21, Group 1). Six bitcheswere evaluated at 25–30 days after mating (embryophase), eight bitches were evaluated at 35–45 daysafter mating (fetal phase), and seven more bitcheswere evaluated at 45 or more days after mating (fetalphase). Thirty-four clinically normal bitches wereselected for the diagnosis of pregnancy and fetal orembryo viability determination (n=34, Controlgroup). Twelve bitches were evaluated at 30–35 daysafter mating (embryo phase) and the remaining 22bitches were evaluated at 40 or more days aftermating (fetal phase). Fetal and embryo phase weredefined according to the criteria presented by Lat-shaw.16 The gestational age was determined as thefirst day after mating.

In both groups, the ultrasonographic evaluationwas performed with the bitch placed either in dorsalor lateral recumbency. The ventral abdomen wasscanned by using a miniconvex dual frequency 5–7.5 megahertz (MHz) transducer.* The ventral abdo-men was clipped and shaved and then acoustic cou-pling gel was applied prior the ultrasonographicscan with the transducer to facilitate the entrance ofthe ultrasound waves inside the abdominal cavityimproving in this way the quality of the sonographicimage. Sedation was not necessary to perform theultrasonographic study. Two people helped with therestrain of the patient. The abdomen was scanned withthe transducer starting on the area cranial to the pubicbone, and the urinary bladder was used as an anatom-ical landmark to localize the uterus.

Once the uterus was identified, distended withthe gestational content, the presence or absence offetal viability was determined based on the follow-ing criteria: cardiac activity, fetal motion, and de-fined fetal anatomy and gestational vesicle. Thepresence or absence of an embryo inside of thegestational vesicle, cardiac activity and motor ac-tivity of the embryo were used as criteria to deter-mine embryo viability in patients of 25 – 35 days ofgestation. The images were registered on thermaltype paper.

Results

The completely distended uterine horns containinggestational vesicles with hypoechoic wall (tropho-blastic reaction) was seen in six bitches of 25–30 daysof gestation in Group 1. Gestational vesicles of differ-ent size without an embryo inside them were identi-fied in two bitches from this group (Figure 1). In threeother bitches, the embryo could not be seen within thegestational vesicle and the amniotic fluid was slight-ly hypoechoic or contained hyperechoic particles * Pie Medical Sistem scaner 100, Netherland.

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cuernos uterinos completamente distendidos, con lasvesículas gestacionales de paredes hipoecoicas (reac-ción trofoblástica). En dos perras de este grupo seobservaron varias vesículas de diferente tamaño, den-

product of embryo disintegration (Figure 2). A gesta-tional vesicle containing a hypoechoic embryo with-out cardiac activity was seen in a bitch examined at30 days of gestation (embryo phase) (Figure 3). In

Figura 1. Imagen ultrasonográfi-ca de una perra preñada con re-absorción embrionaria. Se pue-de observar una estructuraanecoica redondeada y de for-ma irregular (vesícula amnioti-ca) (flechas pequeñas) que con-tienen en su interior un embrión(flecha blanca) mal definido.Ultrasonographic image of apregnant bitch with embryo re-sorption. A round anechoicstructure, with an irregular sha-pe (amniotic vesicle) (smallarrows) can be seen. This struc-ture contains a poorly-definedembryo (withe arrow).

Figura 2. Imagen ultrasonográ-fica de una perra preñada, don-de se pueden observar tres ve-sículas amnióticas (flechas)(áreas anecoicas redondeadas)de diferente tamaño y sin em-brión en su interior (reabsor-ción embrionaria).Ultrasonographic image of apregnant bitch that has threeamniotic vesicles (arrows)(round anechoic areas) of dif-ferent size and no embryo in-side them (embryo resorption).

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tro de las cuales no se localizaron embriones (Figura 1).En otras tres perras, el embrión no se pudo evidenciardentro de la vesícula gestacional, la apariencia ultraso-nográfica del líquido amniótico era ligeramente hi-poecoico o contenían partículas hipoecoicas dentro dela vesícula amniótica con restos de la desintegracióndel embrión (Figura 2). En una de estas pacientesevaluada a los 30 días de gestación (fase embrionaria)se identificó una vesícula gestacional con el embriónhipoecoico de apariencia normal, pero sin actividadcardiaca (Figura 3). En esta misma perra también seobservaron dos embriones con actividad cardiaca ymotora. Al realizar la evaluación ultrasonográfica deeste mismo paciente una semana después (37 días degestación, fase fetal) de la primera evaluación, se iden-tificó nuevamente actividad cardiaca y motora en losfetos vivos; y también se observó el sitio de muerteembrionaria previamente detectado (Figura 4). En estecaso, al parecer, el proceso de muerte embrionaria noafectó los embriones adyacentes.

Los hallazgos ultrasonográficos descritos anterior-mente son consistentes con reabsorción y mortalidadembrionaria.

En seis perras del Grupo 1, evaluadas entre 35-45días después del apareamiento, se observó una anato-mía fetal mal definida, las estructuras óseas hiperecoi-cas completamente desorganizadas produciendo som-bras acústicas, así como ausencia de actividad cardia-ca (Figura 5). En dos pacientes más se notó distorsión

this same bitch, two more embryos were seen havingcardiac and motor activity. Live fetuses with cardiacand motor activity were detected in this bitch whenthe ultrasonographic examination was performedone week after the first examination (37 days ofgestation, fetal phase). The site of embryo deathdetected previously was also seen (Figure 4). In thiscase it seems that the process of embryo death didnot affect the adjacent embryos.

The previously described ultrasonographic findingswere consistent with embryo death and reabsortion.

In six bitches from Group 1 evaluated at 35–45 daysafter mating, poorly defined fetal anatomy, disorga-nized hyperechoic skeletal structures with shadow-ing artifact, and absence of cardiac activity was ob-served (Figure 5). In two more patients, a distortedirregular and undulating shaped gestational sac withhyperechoic wall containing anechoic amniotic fluidand an amorphous structure with increased echoge-nicity was observed (Figure 6).

On the other hand, fetuses with normal organo-genesis without cardiac activity were seen in sevenbitches from Group 1 evaluated at 45 days or more ofgestation. In these fetuses, the cardiac chambers wereseen as evidence of a focal rounded hypoechoic areawithin the fetal thorax. This finding was consistentwith the definitive ultrasonographic diagnosis of fe-tal death (Figure 7). Several fetuses containing ananechoic area (fluid filled) with irregular distribution

Figura 3. Imagen ultrasonográ-fica de una perra preñada conreabsorción embrionaria. Se ob-serva una vesícula amniótica sinembrión (flechas pequeñas) yotra vesícula amniótica (flechashuecas) con un embrión en suinterior (1) sin forma definida ysin actividad cardiaca a la eva-luación ultrasonográfica entiempo real.Ultrasonographic image of a bit-ch presenting embryo resorp-tion. An amniotic vesicle withoutembryo can be observed (smallarrows) and another amnioticvesicle (hollow arrows) contai-ning an embryo (1) with no defi-ned shape and without cardiacactivity observed on the real timeultrasonographic evaluation.

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del saco gestacional con paredes hiperecoicas de for-ma irregular y ondulada con líquido amniótico ane-coico y con una estructura sin forma definida deincrementada ecogenicidad (Figura 6).

inside the fetal abdomen were seen in a patient of thisgroup. After surgery, the presence of purulent mate-rial was confirmed to be present in the fetal abdomen(Figure 8).

Figura 5. Imagen ultrasonográfi-ca de una perra preñada con re-absorción embrionaria. Se obser-va una vesícula amniótica sinembrión en su interior (flechas) yparte de un feto normal (1) den-tro de otra vesícula amniótica.Ultrasonographic image of abitch presenting embryo resorp-tion. An amniotic vesicle with-out embryo (arrows) and partof a normal fetus (1) containedwithin another amniotic vesiclecan be observed.

Figura 4. Imagen ultrasonográ-fica en una perra preñada conreabsorción embrionaria. Sepuede observar vesícula amnió-tica (flechas blancas pequeñas)con estructuras hipoecoicas ensu interior (flecha blanca gran-de) producto de la desintegra-ción del embrión.Ultrasonographic image of a bit-ch presenting embryo resorp-tion. An amniotic vesicle can beseen (small white arrows) con-taining hypoechoic structuresinside (large white arrow), a pro-duct of embryo disintegration.

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Por otro lado, en siete perras de aproximadamente 45días o más de gestación del Grupo 1 se visualizaron variosfetos con organogénesis normal, y dentro del tórax seobservó la imagen sonográfica de las cámaras cardiacas

All fetuses of 22 bitches in Group 2 (Control)examined at 40 days or more of gestation (fetal phase)had heart beats and motor activity and normal orga-nogenesis and good differentiation among organs as

Figura 6. Imagen ultrasonográ-fica de una perra preñada conmuerte fetal. Se observan lasestructuras óseas fetales comomúltiples estructuras hiperecoi-cas (flechas) completamentedesorganizadas.Ultrasonographic image of a bit-ch presenting fetal death. Fetalbony structures are observedcharacterized by completely di-sorganized multiple hypere-choic structures (arrows).

Figura 7. Imagen ultrasonográ-fica en una perra preñada conmuerte fetal. Se puede observaruna estructura hiperecoica amor-fa (1) (feto muerto), incluida en lavesícula amniótica anecoica re-dondeada con paredes hipere-coicas irregulares (flechas).Ultrasonographic image of a bit-ch presenting fetal death. Anamorphous hyperechoic struc-ture (1) (dead fetus) can be ob-served in a rounded anechoicamniotic vesicle with irregularhyperechoic wall (arrows).

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Figura 8. Imagen ultrasonográ-fica de una perra preñada conmuerte fetal. Se observa un fetodonde se puede diferenciar laregión cervical (flecha huecapequeña), cavidad torácica (fle-chas sólidas) y cavidad abdomi-nal (flecha hueca grande). No sedetectó actividad cardiaca nimotora a la evaluación ultraso-nográfica en tiempo real.Ultrasonographic image of a bi-tch presenting fetal death. A fe-tus can be seen with differentia-tion of cervical region (smallhollow arrow), the thoracic ca-vity (solid arrows), and abdo-minal cavity (large hollowarrows). Neither cardiac normotor activity could be obser-ved during real time ultrasono-graphic evaluation.

Figura 9. Imagen ultrasonográ-fica en una perra con muertefetal. Se observa un corte sagitalde un feto en el cual se puedediferenciar la cavidad torácica,más ecogénica (área pulmonar)(flecha negra) que la cavidadabdominal (área hepática). Elabdomen se observa difusamen-te anecoico (lleno de fluido), sinevidencia de órganos definidos(flechas blancas). A la cirugía, sedeterminó presencia de mate-rial purulento dentro del abdo-men de varios fetos.Ultrasonographic image of a bitchpresenting fetal death. A sagitalplane image is seen that shows thedifferentiation between a thoraciccavity (pulmonary area) (blackarrow) , more echogenic than theabdominal cavity (hepatic area).The abdomen is diffusely anechoic(fluid filled) without evidence ofdefined organs (white arrows). Atsurgery purulent material wasfound within the abdomen ofsome fetuses.

como un área redondeada hipoecoica sin movimientoscardiacos. Este último hallazgo permitió emitir un diag-nóstico ultrasonográfico definitivo de muerte fetal (Figu-ra 7). En una paciente de este grupo se pudo apreciar la

well. The cardiac activity was detected by using M –mode ultrasonography (Figure 9). All of these find-ings are compatible with fetal viability. The organsconsistently seen include: the skull, cervical verte-

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brae (cervical region), thoracic cavity, abdominalcavity, axial skeleton, appendicular skeleton, cardi-ac chambers and the hyperechogenic valves in mo-tion, descending aorta, caudal vena cava, hepaticveins, liver, gall bladder, stomach and urinary blad-der (Figure 10–13). Clear definition between thorac-ic (more echogenic) and abdominal cavity could beobserved in the fetuses. The bony structures ob-served, specifically the vertebrae and occasionallylong bones, produced shadowing or acoustic tunnelartifact, because bony structures are very dense tis-sue which does not allow the ultrasound beam passthrough them.

Cardiac and motor activity was identified in allembryos in the bitches evaluated at 30–35 days ofgestation.

Discussion

The physical principles and application of ultra-sonography for the early diagnosis and follow up ofpregnancy in the canine female has already beenreviewed by others.2,5-8,11,14,15 In this study the moreimportant factors for the diagnosis of fetal deathwere: the absence of fetal heart beat and motoractivity, which have been considered important fac-tors in other studies.1,2,13,14,17 The absence of cardiac

presencia de algunos fetos que contenían un área anecoica(llena de fluido) de distribución irregular, en toda la cavi-dad abdominal; luego de la cirugía, se corroboró la presen-cia de un líquido purulento en varios fetos (Figura 8).

En las 22 perras del Grupo 2 (testigo), examinadas alos 40 días o más de gestación (fase fetal), se registraronlatidos cardiacos y actividad motora en todos los fetosidentificados, así como organogénesis normal y ade-cuada diferenciación entre los órganos. La actividadcardiaca se determinó mediante ultrasonografía enmodo–M (Figura 9). Todos estos hallazgos son compa-tibles con viabilidad fetal. De los órganos observadosdestacan: cráneo, vértebras cervicales (región cervical),cavidad torácica, cavidad abdominal, esqueleto axial,esqueleto apendicular, cámaras cardiacas con válvulashiperecogénicas en movimiento, aorta descendente,vena cava posterior, venas hepáticas, hígado, vesículabiliar, estómago y vejiga urinaria (Figuras 10–13). Enestos fetos se pudo diferenciar claramente la cavidadtorácica (más ecogénica) de la cavidad abdominal. Lasestructuras óseas observadas, específicamente vértebrasy en ocasiones algunos huesos largos, dejaban sombra otúnel acústico, por ser un tejido muy denso, que impideel paso de las ondas de ultrasonido.

Asimismo, actividad cardiaca y motora fue observa-do en los embriones de las perras evaluadas a los 30–35días de gestación.

Figura 10. Imagen ultrasonográ-fica de un feto canino normalque muestra la actividad cardia-ca en ultrasonografia modo–M(derecha). Se puede visualizarel cursor colocado a través de lasilueta cardiaca del feto (flechablanca) observada en modo–B(izquierda). La frecuencia car-diaca es calculada por el sistemaultrasonográfico.Ultrasonographic image of a fe-tus with cardiac activity obser-ved in M–mode ultrasonogra-phy (right). The cursor can beseen placed through the fetalcardiac silhouette (white arrow)that can be seen in the B–modeultrasound (left). The heart rateis calculated by the ultrasono-graphic system.

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activity associated with fetal death has been report-ed in fetuses with congenital malformations diag-nosed with ultrasound in canine fetuses.12,18 In fact,it has been reported that a diminished fetal heartrate twice below maternal heart rate may indicatefetal distress and may compromise fetal viability.14

Other authors have reported that fetal bradycardiais considered to be a response to hypoxia, for thisreason fetal heart rate has been recommended as avery useful parameter to estimate the survival pos-sibilities of the fetuses.14 Likewise, the evidence offetal motion can be considered very important todetermine fetal survival in the ultrasonographic pointof view. In a study performed by Arrieta et al., fetuseswith diminished and without motor activity butwith cardiac activity were identified in a pregnantbitch evaluated a few days before parturition. Thesefetuses were born dead.8

Poorly defined organogenesis has been also report-ed to be an important ultrasonographic feature for thediagnosis of fetal death.12 An ultrasonographic findingthat has not been previously reported is the one relatedto the presence of anechoic areas within the fetal abdo-

Discusión

Los principios físicos y la aplicación de la ultrasonogra-fía para el diagnóstico precoz y seguimiento de la gesta-ción en hembras caninas ya ha sido revisada por otrosautores.2,5-8,11,14,15 En el presente estudio los factores másimportantes para diagnosticar muerte fetal fueron laausencia de latidos cardíacos y de actividad motorafetal, los cuales han sido considerados igualmente im-portantes en otros trabajos.1,2,13,14,17 La ausencia de activi-dad cardiaca asociada con muerte fetal ha sido registra-da en fetos con malformaciones congénitas diagnostica-das por ultrasonido en fetos caninos.12,18 De hecho, se hainformado que una disminución en la frecuencia car-diaca fetal dos veces por debajo de la frecuencia cardiacamaternal, puede indicar distrés fetal que compromete lavida de los fetos.14 Algunos autores han mencionadoque la bradicardia observada en los fetos se consideracomo una respuesta a la hipoxia, por lo cual recomien-dan el parámetro de frecuencia cardiaca fetal de granutilidad desde el punto de vista clínico para estimar lasobrevivencia de los fetos.14 Igualmente, la presencia demovimientos fetales puede considerarse de importan-

Figura 11. Imagen ultrasonográfica de un feto canino normal. En esta imagen se puede diferenciar la cavidad torácica (1) de la cavidad abdominal(2), en la cual se observa parte de hígado (A) y el estómago anecoico (flechas blancas) (lleno de fluido). Se observa parte de la región cervical (3) ylas vértebras hiperecoicas (flechas negras).Ultrasonographic image of a normal canine fetus. In this picture the thoracic cavity (1) can be differentiated from the abdominal cavity (2). The liver(A) and the anechoic stomach (fluid dilled) (white arrows) can be seen in the abdominal cavity. A portion of the cervical region (3) and the hyperechoiccervical vertebrae can also be observed.

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men, which finally was explained by the presence ofpurulent material in the fetal abdominal cavity.

When death occurs at 25–28 days after ovulation(embryo phase), embryo resorption occurs.14 This

cia para determinar la sobrevivencia de los fetos desde elpunto de vista ultrasonográfico. En este sentido, en unestudio realizado por Arrieta et al., en una perra preñadaevaluada ultrasonográficamente pocos días antes del

Figura 12. Imagen ultrasonográ-fica de un feto canino normal.Izquierda: Imagen sagital del ab-domen del feto, donde se puedeobservar el estómago redondea-do (flecha gruesa) anecoico y lavejiga urinaria; es el área anecoi-ca redondeada más pequeña yposterior (flecha fina). Derecha:Imagen sagital de tórax y partecraneal del abdomen. Se puedevisualizar en el tórax el corazón(flecha hueca) y la aorta poste-rior (flechas pequeñas) como unaestructura anecoica tubular alar-gada que sale del corazón.Ultrasonographic image of a nor-mal canine fetus. Left: Sagittalplane image of a fetal abdomenwhere the anechoic rounded sto-mach (thick arrow) and the uri-nary bladder, which is the sma-ller rounded anechoic structurelocated caudally (thin arrows),can be seen. Right: Sagittal planeimage of the thorax and cranialportion of the abdomen. Theheart (hollow arrow) and the pos-terior aorta (small arrows) cha-racterized by an anechoic tubu-lar structure that leaves the heartcan be seen within the thorax.

Figura 13. Imagen ultrasono-gráfica de un feto canino nor-mal. En esta imagen se puedeobservar el corazón (flechas hue-cas grandes), vena cava poste-rior (flechas huecas pequeñas) yvenas hepáticas (flechas blancas).Ultrasonographic image of a nor-mal canine fetus. The heart (lar-ge hollow arrows), posteriorvena cava (small hollow arrows)and the hepatic veins (whitearrows) can be seen.

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pathology was observed in six bitches in the cur-rent study. The absence of heart beat on the ultra-sonographic examination was also a determinantfactor for the diagnosis of embryo death. Dovenskyet al. performed an ultrasonographic follow up inpregnant bitches with clinical signs of embryo mor-tality from day 25 of gestation. The initial and se-quential changes in the gestational vesicles includ-ed increased echogenicity of the amniotic fluid withdecreased volume, absence of heart beat, loss of theembryonic mass and complete resorption of theembryo and the embryonic fluid.19 Similar changeshave been mentioned by England, but this research-er include total collapse of the gestational vesiclewith associated thickening of the uterine wall.20

According to other researchers, this last phase ofthe embryo reabsortion process produces changesin the uterus, which ultrasonographycally is goingto be characterized by a moderately hypoechoic,homogeneous tubular structure that resembles theimage of the uterus during the postpartum involu-tion process.14,10 In this study the initial diagnosis ofembryo reabsortion was made and ultrasonographicfollow-up was not possible, but the at least one ofthe findings reported by Dovensky et al.19 was seenin the patients in this study.

Regarding the case in which the process of em-bryo death resorption seen in some of the gestation-al vesicles did not affect the adjacent embryos, En-gland20 reported the same findings in a bitch withembryo reabsortion diagnosed by ultrasound, whichdid not have clinical manifestation of reproductivedisease. This particular findings is very importantbecause ultrasonography allows the accurate differ-entiation between dead and living fetuses and em-bryos and in most of the cases the presence of somedead embryos or fetuses does not affect the ones thatare alive. For this reason, the follow up of these casesis of particular relevancy.

The images related to normal organogenesis andfetal cardiac and motor activity observed in the livefetuses of bitches included in Group 2 evaluated at40 days or more of gestation (fetal phase) and thefindings seen in the live embryos of bitches evalu-ated at 30–35 days of gestation (embryo phase)have been also reported by other authors.1,4,9 Forthis reason, they can be taken into account as refer-ence for future investigations and for clinical prac-tice in small animal veterinary medicine, whereultrasonography has became a very important im-aging tool.

Finally, it is concluded that the sonographic find-ings observed in bitches at 25–30 of gestation thathad embryo death and reabsortion are considered tobe of great value to be applied in the clinical practice.

parto, se observaron fetos con disminuida y sin activi-dad motora, pero con actividad cardiaca; estos fetosfinalmente nacieron muertos.8

La organogénesis mal definida también ha sido consi-derada por otros como característica ultrasonográfica im-portante en muerte fetal.12 Un hallazgo ultrasonográficono registrado previamente se relaciona con la presenciade áreas anecoicas dentro del abdomen fetal, lo cualfinalmente se explicó por la presencia de material puru-lento en la cavidad abdominal de los fetos.

Cuando la muerte ocurre antes de los días 25-28 des-pués de la ovulación (fase embrionaria), se produce reab-sorción embrionaria.14 En el presente estudio se observóesta patología en seis perras. La ausencia de latidos cardia-cos al examen ultrasonográfico fue también un factor deter-minante para el diagnóstico de muerte embrionaria. Do-venski et al., al hacer un seguimiento ultrasonográfico enperras gestantes de 25 días con signos clínicos de mortali-dad embrionaria describieron cambios iniciales y secuen-ciales en las vesículas gestacionales de perras preñadas,tales como aumento en la ecogenicidad y reducido volu-men del líquido amniótico del mismo, desaparición dellatido cardiaco, subsecuente pérdida de la masa embriona-ria y reabsorción completa del embrión y del fluido embrio-nario.19 Similares cambios menciona England, pero esteinvestigador incluye como cambio final el colapso total dela vesícula gestacional asociado con un engrosamiento dela pared uterina.20 Según algunos autores, esta última etapaen el proceso de reabsorción embrionaria produce cambiosen el útero, observado ultrasonográficamente como unaestructura tubular, homogénea, moderadamente hipoecoi-co, que se asemeja a la imagen de un útero en proceso deinvolución posparto.14,10 En el presente estudio, se hizo eldiagnóstico inicial en cada caso de reabsorción embriona-ria, no se dio seguimiento ultrasonográfico, pero en cadapaciente se pudo apreciar alguno de los hallazgos encon-trados por Dovenski et al.19

En relación con el caso en el cual el proceso de reabsor-ción y muerte embrionaria en algunas vesículas gestacio-nales no afectó los otros embriones adyacentes, England20

informó el mismo hallazgo en una perra con reabsorciónembrionaria diagnosticada por ultrasonido, la cual nohabía manifestado signos de enfermedad reproductiva.Este hallazgo es de suma importancia, ya que la ultrasono-grafía permite diferenciar los embriones y fetos vivos de losmuertos de manera precisa, y en la mayoría de los casos lapresencia de algunos embriones o fetos muertos no afectaa los que están vivos. Por lo tanto, el seguimiento ultrasono-gráfico de estos casos es de particular relevancia.

Las imágenes registradas en este estudio, relacionadascon la organogénesis normal, así como la actividad fetalcardiaca y motora observada en los fetos vivos de lasperras del Grupo 2, evaluadas a los 40 días o más degestación (fase fetal) y los hallazgos registrados en losembriones vivos de las perras evaluadas a los 30–35 días

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de gestación (fase embrionaria), han sido registradastambién por otros autores.1,4,9 Por tanto, pueden ser toma-das como referencia para futuras investigaciones y en lapráctica clínica diaria en medicina veterinaria de peque-ñas especies, donde la ultrasonografía ha pasado a ser unaherramienta imagenológica de gran importancia.

Finalmente se concluye que los hallazgos sonográ-ficos observados en las perras con 25-30 días de gesta-ción que presentaron reabsorción y muerte embriona-ria pueden considerarse de gran valor para ser aplica-dos desde el punto de vista clínico.

La ausencia de actividad cardiaca y motora fetal y lavisualización de una anatomía fetal mal definida odistorsionada, así como la observación de vesículasgestacionales de forma irregular, observadas por ultra-sonografía, pueden ser consideradas como signos ul-trasonográficos de muerte fetal.

Cuando se presenta muerte embrionaria o fetal enalguno de los embriones o fetos, el resto de la camadapuede no estar afectada durante todo el periodo degestación; por tanto, es de suma importancia la evalua-ción ultrasonográfica cuidadosa de cada vesícula em-brionaria o fetal por separado.

Se recomienda el uso rutinario de la ultrasonografíacomo técnica de diagnóstico por imágenes para deter-minar con precisión la viabilidad en embriones y fetosde perras.

Agradecimientos

Los autores agradecen al Consejo de Desarrollo Cien-tífico y Humanístico de La Universidad de Zulia (CON-DES-LUZ) por el apoyo financiero para la adquisiciónde materiales y equipos.

The absence of cardiac and motor activity in thefetuses, the visualization of poor or distorted anatom-ic detail and the observation of irregular shaped ges-tational vesicles on ultrasound can be considered asultrasonographic signs of fetal death.

When the fetal or embryo death occurs in some ofthe fetuses or embryos, the rest of the littermatesmay not be affected over the whole gestational peri-od. For this reason, it is very important to perform athorough ultrasonographic evaluation of each em-bryonic or fetal vesicle separately.

It is recommended to routinely use ultrasonogra-phy as a convenient imaging diagnostic tool to accu-rately determine embryo and fetal viability in preg-nant bitches.

Acknowledgements

The authors wish to thank the Council for theScientific and Humanistic Development of the Uni-versity of Zulia for the financial support to acquirematerials and equipment.

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