j. clin. microbiol. 1988 taylor 1362 6
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8/16/2019 J. Clin. Microbiol. 1988 Taylor 1362 6
1/6
1988, 26(7):1362.J. Clin. Microbiol.
Leksomboon, N R Blacklow, B Rowe, R Gross and J Cross
D N Taylor, P Echeverria, O Sethabutr, C Pitarangsi, U detected by DNA hybridization.and enteroinvasive Escherichia coli infectionsClinical and microbiologic features of Shigella
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-
8/16/2019 J. Clin. Microbiol. 1988 Taylor 1362 6
2/6
J O U R N A L O F
C L I N I C A L
M I C R O B I O L O G Y ,
J U l Y
1 9 8 8 ,
p .
1 3 6 2 - 1 3 6 6
V o l .
2 6 , N o .
7
0 0 9 5 - 1 1 3 7 / 8 8 / 0 7 1 3 6 2 - 0 5 0 2 . 0 0 / 0
C o p y r i g h t
©
1 9 8 8 , A m e r i c a n
S o c i e t y
f o r
M i c r o b i o l o g y
C l i n i c a l
a n d
M i c r o b i o l o g i c
F e a t u r e s
o f
S h i g e l l a
a n d
E n t e r o i n v a s i v e
E s c h e r i c h i a
c o l i I n f e c t i o n s
D e t e c t e d
b y
DNA
H y b r i d i z a t i o n
DAVID
N .
T A Y L O R , l t *
PETER
E C H E V E R R I A , 1
ORNTHIPA
S E T H A B U T R , 1
CHITTIMA
P I T A R A N G S I ,
UDOM
LEKSOMBOON,2
NEIL
R .
BLACKLOW,3
BERNARD
ROWE,4
ROGER
G R O S S , 4
AND
JOHN
C R O S S 5
D e p a r t m e n t o f
B a c t e r i o l o g y ,
Armed F o r c e s R e s e a r c h
I n s t i t u t e
o f
M e d i c a l
S c i e n c e s , '
a n d
C h i l d r e n s
H o s p i t a l , 2
B a n g k o k
1 0 4 0 0 ,
T h a i l a n d ;
D i v i s i o n
o f I n f e c t i o u s
D i s e a s e s , U n i v e r s i t y o f
M a s s a c h u s e t t s M e d i c a l
S c h o o l ,
W o r c e s t e r ,
M a s s a c h u s e t t s
0 1 6 0 5 3 ; C e n t r al P u b l i c H e a l t h
L a b o r a t o r y
S e r v i c e , C o l i n d a l e ,
E n g l a n d 4 ;
a n d
D i v i s i o n
o f
T r o p i c a l
H e a l t h ,
U n i f o r m e d
S e r v i c e s
U n i v e r s i t y
o f
t h e H e a l t h
S c i e n c e s ,
B e t h e s d a ,
M a r y l a n d
2 0 8 1 4 5
R e c e i v e d
2 3
D e c e m b e r
1 9 8 7 / A c c e p t e d
3 0 M a r c h
1 9 8 8
To
d e t e r m i n e t h e
c l i n i c a l
a n d
m i c r o b i o l o g i c f e a t u r e s
o f
S h i g e l l a
a n d e n t e r o i n v a s i v e
E s c h e r i c h i a
c o l i
( E I E C )
i n f e c t i o n s , we i n v e s t i g a t e d 4 1 0
c h i l d r e n
w i t h d i a r r h e a a n d 4 1 0
c o n t r o l
c h i l d r e n
w i t h o u t
d i a r r h e a w ho
w e r e
s e e n
a t
C h i l d r e n s
H o s p i t a l ,
B a n g k o k , T h a i l a n d ,
f r o m
J a n u a r y
t o
J u n e
1 9 8 5 .
S h i g e l l a s p p .
w e r e
i s o l a t e d f r o m
9 6
( 2 3 ) a n d EIEC w e r e i s o l a t e d f r o m
1 7
( 4 )
o f 4 1 0
c h i l d r e n w i t h
d i a r r h e a
a n d
f r o m
1 2
( 3 )
a n d
6
( 1 )
o f
4 1 0
c o n t r o l c h i l d r e n , r e s p e c t i v e l y .
T h e i s o l a t i o n r a t e s o f
b o t h
p a t h o g e n s
i n c r e a s e d
w i t h
a g e
a n d
p e a k e d i n
c h i l d r e n 3
t o 5
y e a r s
o l d f r o m w h o m
S h i g e l l a
s p p .
w e r e i s o l a t e d f r o m 38
a n d EIEC w e r e
i s o l a t e d f r o m
9 .
S h i g e l l a
s p p .
w e r e
i s o l a t e d
f r o m 52
a n d EIEC
w e r e
i s o l a t e d
f r o m
7
o f
9 1
c h i l d r e n
w i t h
b l o o d y
d i a r r h e a
a n d
f r o m
1 5 a n d 3
o f 3 1 9
c h i l d r e n
w i t h
n o n b l o o d y
d i a r r h e a . F i f t e e n
( 6 5 )
o f
2 3 EIEC
w e r e
l a c t o s e
p o s i t i v e ,
a n d
a l l
b e l o n g e d
t o
r e c o g n i z e d
EIEC
s e r o t y p e s .
Among
c h i l d r e n
w i t h
d i a r r h e a ,
t h e s t o o l b l o t s
o f
76 o f
1 7
c h i l d r e n
i n f e c t e d
w i t h
E I E C ,
45
o f 9 6 c h i l d r e n i n f e c t e d
w i t h
S h i g e l l a s p p . ,
a n d
1
o f
2 9 7
c u l t u r e - n e g a t i v e
c h i l d r e n
h y b r i d i z e d
w i t h
t h e 1 7 - k i l o b a s e E c o R I
d i g e s t i o n f r a g m e n t
o f
p R M 1 7 ,
a
r e c o m b i n a n t
p l a s m i d c o n t a i n i n g DNA
d e r i v e d
f r o m
t h e
1 4 0 - m e g a d a l t o n S h i g e l l a f l e x n e r i p l a s m i d .
A l t h o u g h
EIEC c o l o n i e s
c a n b e
r e l i a b l y
d e t e c t e d
b y
DNA
h y b r i d i z a t i o n , d e t e c t i o n b y
s t o o l b l o t
i s
l e s s s e n s i t i v e .
S h i g e l l a
s p p .
a n d
EIEC
a r e
i m p o r t a n t
c a u s e s
o f
e n d e m i c
d i a r r h e a
among
c h i l d r e n >1
y e a r
o l d
i n
T h a i l a n d .
S h i g e l l a
s p e c i e s
a r e
i m p o r t a n t
c a u s e s o f
d i a r r h e a l d i s e a s e
t h r o u g h o u t
t h e
w o r l d
a n d a r e
p r o b a b l y
t h e m o s t
i m p o r t a n t
c a u s e
o f
b a c t e r i a l
d y s e n t e r y ( 1 5 , 2 3 ) .
S h i g e l l a s p e c i e s
h a v e
d i s t i n c t i v e
b i o c h e m i c a l
a n d
s e r o l o g i c a l
f e a t u r e s t h a t
a l l o w
t h e m
t o b e
e a s i l y
i d e n t i f i e d
b y
s t a n d a r d
m i c r o b i o l o g i c
t e c h -
n i q u e s
8 .
C e r t a i n
s e r o t y p e s
o f E s c h e r i c h i a
c o l i , k n o w n
a s
e n t e r o i n v a s i v e
E .
c o l i
( E I E C ) ,
h a v e
t h e a b i l i t y
t o
i n v a d e
t h e
c o l o n s i m i l a r t o
S h i g e l l a
s p p . ( 4 , 9 .
EIEC
p o s e
a
d i a g n o s t i c
p r o b l e m
b e c a u s e
t h e y
m ay b e c o n f u s e d w i t h
n o n p a t h o g e n i c
E .
c o l i
w h i c h c o m p r i s e t h e m a j o r i t y o f t h e
s t o o l f l o r a .
EIEC
a l s o h a v e b i o ch e mi c al
a n d s e r o l o g i c a l
f e a t u r e s
c o m m o n
t o
b o t h
S h i g e l l a
s p p . a n d E .
c o l i
( 8 , 2 5 ) . EIEC
may b e
l a c t o s e
p o s i t i v e o r
l a c t o s e n e g a t i v e ,
a n d w h i l e
t h e y u s u a l l y
a r e
l y s i n e
d e c a r b o x y l a s e
n e g a t i v e
a n d
n o n m o t i l e ,
n o b i o c h e m i -
c a l
t e s t
i s
e n t i r e l y
s p e c i f i c
i n
i d e n t i f y i n g t h e s e o r g a n i s m s .
EIEC
b e l o n g t o a n u m b e r
o f
E . c o l i
0 s e r o g r o u p s :
0 2 8 , 0 2 9 ,
0 1 2 4 , 0 1 3 6 , 0 1 43 ,
0 1 4 4 , 0 1 4 7 ,
0 1 5 2 , 0 1 6 4,
a n d 1 6 7 ( 8 ,
2 5 ) ;
s o m e , s u c h
a s
E .
c o l i 0 1 2 4 ,
a g g l u t i n a t e
i n
S h i g e l l a d y s e n t e r -
i a e
s e r o t y p e
3
a n t i s e r a ( 8 ) .
A n t i s e r a
t o
i d e n t i f y known EIEC
s e r o g r o u p s
a r e n o t
g e n e r a l l y a v a i l a b l e , a n d
t h e u s e o f s u c h
a n t i s e r a
p r e c l u d e s i d e n t i f y i n g EIEC t h a t
a r e
n o t
among
t h e
r e c o g n i z e d
s e r o g r o u p s .
T h e s e
d i f f i c u l t i e s i n
i d e n t i f y i n g
EIEC h a v e
l i m i t e d
o u r
u n d e r s t a n d i n g o f
t h i s
o r g a n i s m a s
a
c a u s e
o f
d i a r r h e a l d i s e a s e .
V i r u l e n c e o f S h i g e l l a s p p . a n d
EIEC i s d e p e n d e n t o n
t h e
a b i l i t y
o f
t h e s e o r g a n i s m s t o
i n v a d e a n d m u l t i p l y i n
i n t e s t i n a l
e p i t h e l i a l c e l l s ( 4 ,
9 ) .
T h e
d e f i n i t i v e
b i o l o g i c a l
t e s t
f o r e n t e r o -
i n v a s i o n i s
t h e S e r e n y
t e s t
( 2 1 ) .
E n t e r o i n v a s i o n o f
S h i g e l l a
s p p .
a n d
EIEC
i s m e d i a t e d
b y
a
h i g h - m o l e c u l a r - w e i g h t
*
C o r r e s p o n d i n g
a u t h o r .
t
A d d r e s s
f o r
c o r r e s p o n d e n c e
f r o m
t h e
U n i t e d
S t a t e s :
Armed
F o r c e s
R e s e a r c h
I n s t i t u t e o f M e d i c a l S c i e n c e s ,
APO
S a n
F r a n c i s c o ,
CA
9 6 3 4 6 - 5 0 0 0 .
( 1 2 0 , 0 0 0
t o
1 4 0 , 0 0 0 ) p l a s m i d ( 1 1 ,
1 3 ) .
DNA
s e q u e n c e s
e n -
c o d e d
b y t h e s e p l a s m i d s
a r e
n e c e s s a r y
f o r v i r u l e n c e i n b o t h
S h i g e l l a s p p .
a n d E I E C . A
1 7 - k i l o b a s e E c o R I
d i g e s t i o n
f r a g m e n t o f
t h e
1 4 0 - m e g a d a l t o n
p l a s m i d
o f
S h i g e l l a
f l e x n e r i
5 h a s b e e n
c l o n e d
( 1 )
a n d h a s b e e n
u s e d
a s
a
p r o b e
t o
i d e n t i f y
S h i g e l l a s p p .
a n d
EIEC
( 2 4 , 2 6 ) .
I n
t h i s
s t u d y
w e d e s c r i b e
t h e
c l i n i c a l
a n d
e p i d e m i o l o g i c a l
f e a t u r e s o f S h i g e l l a
a n d
EIEC i n f e c t i o n s i n c h i l d r e n
w i t h
a l l
t y p e s
o f
d i a r r h e a l
d i s e a s e a n d i n c h i l d r e n w i t h o u t
d i a r r h e a .
We a l s o s t u d i e d t h e
m i c r o b i o l o g i c
c h a r a c t e r i s t i c s
o f EIEC
i d e n t i f i e d
b y
DNA
h y b r i d i z a t i o n a n d e v a l u a t e d
t h e
DNA
p r o b e
t o
i d e n t i f y
S h i g e l l a
a n d
EIEC i n f e c t i o n s
b y
d i r e c t
e x a m i n a t i o n
o f u n s el e c t e d
b a c t e r i a l
g r o w t h
f r o m
s t o o l
s p e c -
i m e n s .
MATERIALS
AND
METHODS
P a t i e n t
s e l e c t i o n . Fr om
J a n u a r y
t o
J u n e
1 9 8 5 , w e
o b t a i n e d
s t o o l s p e c i m e n s
f r o m
c h i l d r e n
w ho
w e r e
s e e n
i n t h e
o u t p a -
t i e n t c l i n i c
o f C h i l d r e n ' s
H o s p i t a l ,
B a n g k o k , T h a i l a n d .
S t o o l
s p e c i m e n s
w e r e
o b t a i n e d f r o m
c h i l d r e n w i t h
a
h i s t o r y o f
d i a r r h ea o f < 7 2 - h
d u r a t i o n .
D i a r r h e a w a s d e f i n e d
a s t h r e e o r
m o r e l o o s e
s t o o l s i n
2 4
h . D y s e n t e r y w a s
d e f i n e d
a s
d i a r r h e a
a s s o c i a t e d w i t h
b l o o d
o r l e u k o c y t e s i n t h e s t o o l s . T h e
s y m p t o m s
a n d
c l i n i c a l c o u r s e o f e a c h c h i l d w a s
r e c o r d e d .
F o r e a c h c h i l d
w i t h
d i a r r h e a
( c a s e ) , o n e c o n t r o l
c h i l d w a s
c h o s e n f r o m t h e
s a m e
o u t p a t i e n t c l i n i c .
C o n t r o l
c h i l d r e n
w e r e
s e e n
f o r a
v a r i e t y o f
o t h e r
m i n o r
n o n g a s t r o i n t e s t i n a l
i l l n e s s e s .
T h e c o n t r o l c h i l d
w a s
m a t c h e d
w i t h i n 1
y e a r o f a g e
w i t h t h e
c a s e p a t i e n t ,
d i d n o t
h a v e
d i a r r h e a
i n t h e
p r e v i o u s
w e e k ,
a n d
d i d n o t h a v e h o u s e h o l d
c o n t a c t s
w i t h d i a r r h e a
w i t h i n t h e
l a s t
w e e k .
I n f o r m a t i o n
a n d y f e c a l s a m p l e s w e r e
c o l l e c t e d
f r o m a
maximum
o f f i v e
c a s e a n d c o n t r o l
c h i l d r e n
e a c h
d a y . S t o o l s w e r e
e x a m i n e d m i c r o s c o p i c a l l y f o r e r y t h -
r o c y t e s
a n d
l e u k o c y t e s
u s i n g
m e t h y l e n e
b l u e
s t a i n
( 1 2 ) .
A
1 3 6 2
-
8/16/2019 J. Clin. Microbiol. 1988 Taylor 1362 6
3/6
SHIGELLA
AND ENTEROINVASIVE
E .
COLI
INFECTIONS
1 3 6 3
t w o - t a i l e d c h i - s q u a r e d
t e s t w i t h
Y a t e s c o r r e c t i o n
o r
F i s h e r s
e x a c t t e s t
was u s e d f o r s t a t i s t i c a l
a n a l y s i s .
M i c r o b i o l o g y .
S t o o l s were
c u l t u r e d
on MacConkey,
D e s -
o x y c h o l a t e ,
H e k t o e n , a n d t h i o s u l f a t e - c i t r a t e - b i l e s a l t s - s u -
cro se
m e d i a
( D i fc o L ab o r a t o r i e s ,
D e t r o i t ,
M i c h . )
b e f o r e a n d
a f t e r e n r i c h m e n t
i n
S e l e n i t e - F
E n r i c h m e n t BBL
M i c r o b i o l -
o g y S y s t e m s ,
C o c k e y s v i l l e ,
M d . ) a n d
a l k a l i n e
peptone-water
f o r
t h e
i s o l a t i o n
o f
e n t e r i c b a c t e r i a l
p a t h o g e n s
a s
d e s c r i b e d
p r e v i o u s l y
( 6 , 2 4 ) .
From
e a c h c h i l d
1 0 l a c t o s e - p o s i t i v e
a n d
a l l l a c t o s e - n e g a t i v e
E . c o l i
i s o l a t e d on
MacConkey
m e d i a
were
s a v e d on
n u t r i e n t a g a r s l a n t s .
Te n l a c t o s e - p o s i t i v e
E .
c o l i were t e s t e d f o r e n t e r o t o x i n
p r o d u c t i o n
( 3 , 1 9 ) . R o t a v i r u s
was
d e t e c t e d
b y
a
m o n o c l o n a l a n t i b o d y e n z y m e - l i n k e d
i m -
m u n o s o r b e n t
a s s a y ( E L I S A )
( 1 4 ) .
I n t e s t i n a l p a r a s i t e s ,
i n -
c l u d i n g
C r y p t o s p o r i d i u m s p . ,
were d e t e c t e d
m i c r o s c o p i c a l l y
b y s t a n d a r d
t e c h n i q u e s
( 2 , 1 6 ) .
Fr om
e a c h
p a t i e n t
1 0 l a c t o s e - p o s i t i v e
a n d a l l
l a c t o s e -
n e g a t i v e
c o l o n i e s
were p i c k e d
f r o m
t h e n u t r i e n t
a g a r s l a n t s
a n d
s p o t t e d
o n t o
a n o t h e r
MacConkey
p l a t e .
A f t e r o v e r n i g h t
i n c u b a t i o n , Whatman
n o . 5 4 1 f i l t e r s were
p r e s s ed e v e n l y
o v e r t h e b a c t e r i a l g r o w t h .
B a c t e r i a
on
t h e f i l t e r s
were
l y s e d ,
a n d
t h e
DNA
was
d e n a t u r e d i n
0 . 5
N
NaOH
a n d e x p o s e d t o
1
M
T r i s - 2
M
N a C I
f o r
4
m i n
a n d
t h e n
a i r
d r i e d .
S t o o l
b l o t s
w e r e
p r e p a r e d
b y
i n o c u l a t i o n o f
f e c a l m a t e r i a l
ont o Mac-
C o n k e y agar. A f t e r
o v e r n i g h t
i n c u b a t i o n ,
t h e
r e s u l t a n t
g r o w t h
( a p p r o x i m a t e
a r e a,
1 b y 1 c m )
was
t r a n s f e r r e d t o
Whatman
n o . 5 4 1 f i l t e r s
a n d
p r o c e s s e d
u n d e r
s t r i n g e n t
c o n d i t i o n s as
f o r
c o l o n y h y b r i d i z a t i o n
( 2 2 ) .
T h e
DNA
p r o b e u s e d
t o d e t e c t S h i g e l l a
s p p .
a n d EIEC
was a
1 7 - k i l o b a s e
E c o R I
d i g e s t i o n
f r a g m e n t o f
t h e
1 4 0 -
m e g a d a l t o n
p l a s m i d
o f S .
f l e x n e r i
5 c l o n e d
i n t o pBR325 ( 1 ) .
F o r
DNA h y b r i d i z a t i o n ,
t h e
1 7 - k i l o b a s e
f r a g m e n t
was l a -
b e l e d
b y
n i c k t r a n s l a t i o n
w i t h
[ a - 3 2 P ] d A T P Ne w
E n g l a n d
N u c l e a r
C o r p . , B o s t o n ,
M a s s . )
a n d
h y b r i d i z e d
w i t h s p e c i -
men
DNA
f i x e d
o n t o Whatman
n o .
5 4 1
f i l t e r s a s
d e s c r i b e d
p r e v i o u s l y
( 2 4 ) . C o l o n i e s
t h a t
h y b r i d i z e d
w i t h
t h e
p r o b e
w e r e c o n f i r m e d
i n t h e S e r e n y
t e s t
( 2 1 )
a n d t h e v i r u l e n c e
m a r k e r
a n t i g e n
VMA)
ELISA
( 1 7 )
a n d
s e r o t y p e d
a t
t h e
C en t r a l P u b l i c
H e a l t h L a b o r a t o r y
S e r v i c e ,
C o l i n d a l e ,
E n -
g l a n d
( 1 8 ) .
E . c o l i w e r e d i f f e r e n t i a t e d
f r o m S h i g e l l a
spp.
b y b i o c h e m -
i c a l t e s t s s u c h a s
l a c t o s e , s o d i u m
a c e t a t e , l y s i n e
d e c a r b o x -
y l a s e , m u c a t e ,
o r n i t h i n e
d e c a r b o x y l a s e ,
a n d
g a s
f r o m g l u -
cos e
( 8 ) .
O r g a n i s m s t h à t
h y b r i d i z e d
w i t h t h e
1 7 - k i l o b a s e
p r o b e a n d were b i o c h e m i c a l l y
s i m i l a r
t o
S h i g e l l a
spp., b u t
f a i l e d
t o a g g l u t i n a t e
i n
S h i g e l l a
g r o u p - s p e c i f i c
a n t i s e r a ,
w e r e
a l s o
s e r o t y p e d
w i t h E .
c o l i a n t i s e r a .
RESULTS
I s o l a t i o n r a t e s .
I n
t h i s s t u d y
we e x a m i n e d
4 1 0
c h i l d r e n
w i t h d i a r r h e a
a n d 4 1 0 a g e - m a t c h e d
c h i l d r e n
w i t h o u t
d i a r -
r h e a .
S h i g e l l a spp.
w e r e t h e
most
c o m m o n l y
e n c o u n t e r e d
p a t h o g e n ,
i s o l a t e d i n
23 o f c h i l d r e n
w i t h d i a r r h e a
( T a b l e 1 .
R o t a v i r u s ,
S a l m o n e l l a
s p . ,
a n d
e n t e r o t o x i g e n i c
E .
c o l i
w e r e
e a c h i s o l a t e d
f r o m
a p p r o x i m a t e l y
10
o f
c h i l d r e n .
EIEC
was
i s o l a t e d
f r o m
4 . 2 o f
t h e 4 1 0 c h i l d r e n
w i t h d i a r r h e a .
T h e r e were
d i f f e r e n c e s
i n i s o l a t i o n
r a t e s b e t w e e n
case
c h i l d r e n a n d
c o n t r o l s
i n
o n l y
h a l f
o f
t h e
p a t h o g e n s .
Th e
g r e a t e s t
d i f f e r e n c e
i n
i s o l a t i o n
r a t e s
was
f o u n d
f o r
S h i g e l l a
spp. ( T a b l e
1 .
EIEC
was
a l s o
i s o l a t e d
more
f r e q u e n t l y
from
c h i l d r e n
w i t h
d i a r r h e a
t h a n
f r o m
t h o s e w i t h o u t
d i a r r h e a ,
P
<
0 . 0 5 . EIEC
was n o t
i s o l a t e d f r o m
c h i l d r e n
u n d e r 1
y e a r
o l d
w i t h d i a r r h ea
a n d
was
i s o l a t e d
f r o m 6
( 8 . 6 )
o f
7 0
c h i l d r e n
w i t h d i a r r h e a
a n d f r o m
3
( 4 . 3 )
c h i l d r e n
w i t h o u t d i a r r h e a
among
3 - t o
5
year
o l d s .
Th e
t r e n d
i n
a g e - s p e c i f i c
i s o l a t i o n
TABLE 1 . E n t e r o p a t h o g e n s
i s o l a t e d
f r o m 4 1 0 c h i l d r e n w i t h
d i a r r h e a
a n d 4 1 0
c h i l d r e n w i t h o u t
d i a r r h e a
s e e n i n
a n o u t p a t i e n t
c l i n i c , C h i l d r e n ' s
H o s p i t a l ,
B a n g k o k ,
T h a i l a n d ,
J a n u a r y
t o J u n e
1 9 8 5
I s o l a t i o n r a t e s f r o m
c h i l d r e n :
E n t e r o p a t h o g e n
W i t h
W i t h o u t
P v a l u e
N o .
N o .
S h i g e l l a s p p .
9 6
2 3 . 4
1 2
2 . 9
< 0 . 0 0 1
R o t a v i r u s
4 1
1 0 . 0
1 0 . 2
< 0 . 0 0 1
S a l m o n e l l a
s p p .
4 0
9 . 8 3 9
9 . 5 NS
E n t e r o t o x i g e n i c
E . c o l i
ST
o r S T / L T b
2 3
5 . 6 3
0 . 7
< 0 . 0 1
L T o n l y
1 4 3 . 4
1 2 2 . 9
NS
P l e s i o m n o n a s s p .
2 3
5 . 6 2 2
5 . 4 NS
C a m p y l o b a c t e r
s p .
2 1 5 . 1
1 2 2 . 9 NS
V i b r i o
s p p .
2 1 5 . 1
3 0 . 7
< 0 . 0 1
G i a r d i a
s p .
1 8
4 . 4 9
2 . 2 NS
EIEC
1 7 4 . 2 6
1 . 4 < 0 . 0 5
A e r o m o n a s s p .
1 6
3 . 9 1 5 3 . 7
NS
C r y p t o s p o r i d i u m
s p .
1 3
3 . 2 1 0 . 2
< 0 . 0 1
No
p a t h o g e n
i s o l a t e d 1 5 5
3 7 . 8 2 9 9
7 2 . 9 < 0 . 0 1
a
C h i - s q u a r e d
t e s t w i t h
Y a t e s
c o r r e c t i o n .
N S , N o n s i g n i f i c a n t ,
P
>
0 . 0 5 .
b
S T ,
H e a t - s t a b l e
e n t e r o t o x i n ; L T ,
h e a t - l a b i l e e n t e r o t o x i n .
r a t e s w a s
s i m i l a r f o r
S h i g e l l a
s e r o t y p e s a n d EIEC
( F i g . 1 .
T h e
i s o l a t i o n
r a t e s a l s o
i n c r e a s e d w i t h
a g e
i n
t h e
c o n t r o l
g r o u p .
C l i n i c a l
f e a t u r e s .
S h i g e l l a s p p .
w e r e i s o l a t e d
a s t h e
o n l y
p a t h o g e n
i n 5 9 ( 6 1 )
o f 9 6 c a s e s a n d
EIEC
w a s i s o l a t e d a s
t h e
o n l y p a t h o g e n
i n
1 0
( 5 9 )
o f 1 7 c a s e s .
T h e r e
w a s
n o
c o m b i n a t i o n
o f
p a t h o g e n s t h a t
w a s
m o r e f r e q u e n t
t h a n
e x p e c t e d
b y t h e o v e r a l l i s o l a t i o n
r a t e , e x c e p t t h a t
S h i g e l l a
s p p . ,
t h e m o s t f r e q u e n t l y
i s o l a t e d p a t h o g e n ,
w a s n e v e r
i s o l a t e d
w i t h E I E C .
N i n e t y - o n e ( 2 2 )
o f
4 1 0
p a t i e n t s
h a d
b l o o d y
d i a r r h e a
( d y s e n t e r y ) . S h i g e l l a
s p p .
w e r e
i s o l a t e d
f r o m
4 7
( 5 2 )
c h i l d r e n w i t h b l o o d y
d i a r r h e a
a n d
4 9
( 1 5 )
c h i l d r e n
w i t h
n o n b l o o d y
d i a r r h e a ,
P
<
0 . 0 0 1 .
None
o f
t h e o t h e r
e n t e r o -
p a t h o g e n s ,
i n c l u d i n g
E I E C ,
w h i c h w a s i s o l a t e d f r o m
7 o f
9 1
c h i l d r e n w i t h b l o o d y
d i a r r h e a
a n d
3 o f c h i l d r e n
w i t h
n o n b l o o d y
d i a r r h e a ,
w e r e i s o l a t e d
s i g n i f i c a n t l y
m o r e
o f t e n
f r o m
c h i l d r e n
w i t h b l o o d y
d i a r r h e a .
T h e
c l i n i c a l c h a r a c t e r i s t i c s
w e r e d e t e r m i ne d f o r
p a t i e n t s
i n f e c t e d
w i t h
o n l y
o n e
p a t h o g e n
( T a b l e 2 .
P a t i e n t s i n f e c t e d
w i t h
S h i g e l l a
s p p .
w e r e m o r e l i k e l y
t o come
t o
t h e
c l i n i c
l e s s
t h a n 2 4
h a f t e r t h e
o n s e t
o f
d i a r r h e a t h a n
p a t i e n t s
i n f e c t e d
w i t h E I E C ,
P
0 . 0 4 b y
F i s h e r ' s
e x a c t
t e s t .
T h i s
p a r a m e t e r
may
i n d i c a t e a m o r e s e v e r e
i l l n e s s
among
c h i l d r e n
i n f e c t e d
w i t h S h i g e l l a s p p .
I n o t h e r
r e s p e c t s
EIEC
i n f e c t i o n s
w e r e
s i m i l a r
t o
S h i g e l l a
i n f e c t i o n s .
S h i g e l l a
i n f e c t i o n s
w e r e more
a s s o c i a t e d
w i t h
f e v e r
a n d
l e s s w i t h
v o m i t i n g
t h a n
r o t a v i r u s
i n f e c t i o n s ,
P
0 . 0 0 2
a n d P
=
0 . 0 0 1 ,
r e s p e c t i v e l y .
C h i l d r e n
i n f e c t e d
w i t h
S h i g e l l a s p p .
w e r e more
l i k e l y
t o
h a v e f e c a l
l e u k o c y t e s
a n d
e r y t h r o c y t e s
t h a n
p a t i e n t s
i n f e c t e d
w i t h
r o t a v i r u s ,
P
=
0 . 0 0 2 .
P e r s o n s
w i t h
S h i g e l l a
s p p .
were
a l s o
m o r e
l i k e l y
t o
b e
t r e a t e d
w i t h a n t i b i o t i c s
( P
=
0 . 0 0 1 )
a n d l e s s
l i k e l y
t o r e c e i v e
i n t r a v e n o u s
f l u i d s
( P
=
0 . 0 2 )
t h a n
p a t i e n t s
i n f e c t e d
w i t h r o t a v i r u s .
M i c r o b i o l o g i c
f e a t u r e s . A l l
E .
c o l i
t h a t
h y b r i d i z e d
w i t h
t h e
DNA
p r o b e
w e r e
a l s o
p o s i t i v e
i n t h e
VMA ELISA
a n d
S e r e n y
t e s t .
L a c t o s e - p o s i t i v e
EIEC
w e r e
i s o l a t e d
f r o m
1 2
( 3 )
4 1 0 p a t i e n t s
w i t h
l a c t o s e - p o s i t i v e
E .
c o l i .
L a c t o s e -
n e g a t i v e
EIEC
w e r e
i s o l a t e d
f r o m
5
( 1 )
o f t h e
4 1 0
p a t i e n t s ;
h o w e v e r , l a c t o s e - n e g a t i v e
E .
c o l i
were
o n l y
i s o l a t e d
f r o m
5 0
V O L .
2 6 ,
1 9 8 8
-
8/16/2019 J. Clin. Microbiol. 1988 Taylor 1362 6
4/6
1 3 6 4
TAYLOR
ET
AL.
à
S .
f l e x n e r i
2 5 - *
S . s o n n e i
S . b o y d i i
x EIEC
20-
c a
bo
v
æ
r
< 1 2
( 6 0 )
z
- .
-
.
( 1 0 2 )
3 6 - 5 9
( 7 0 )
> 6 0
( 1 1 7 )
A g e
i n
M o n t h s
( N u m b e r o f
c h i l d r e n
e x a m i n e d )
F I G .
1 .
A g e - s p e c i f i c
i s o l a t i o n
r a t e s o f
S h i g e l l a
s p e c i e s
a n d EIEC
f r o m c h i l d r e n
w i t h
d i a r r h e a ,
T h a i l a n d ,
J a n u a r y
t o J u n e
1 9 8 5 .
p a t i e n t s .
T h u s ,
E I E C ,
i s o l a t e d
f r o m
5
( 1 0 )
o f 5 0
p a t i e n t s
w i t h
l a c t o s e - n e g a t i v e E .
c o l i ,
w e r e f o u n d
i n
h i g h e r
pr op or -
t i o n
among
l a c t o s e - n e g a t i v e
E . c o l i
t h a n
among
l a c t o s e -
p o s i t i v e
E . c o l i ,
P
0 . 0 3 5 .
Among
1 2 c h i l dr e n
w i t h
d i a r r h e a
i n f e c t e d
w i t h
l a c t o s e - p o s i t i v e
E I E C ,
a
mean
o f
7 . 3
±
0 . 9
( s t a n d a r d
error
o f
t h e
m e a n )
o f 1 0 l a c t o s e - p o s i t i v e
E . c o l i
c o l o n i e s
t e s t e d were e n t e r o i n v a s i v e
c o m p a r e d
w i t h
1 . 3
±
0 . 6
o f
1 0 l a c t o s e - p o s i t i v e
E . c o l i
c o l o n i e s
f r o m
c h i l d r e n
w i t h o u t
d i a r r h e a ,
P
<
0 . 0 2 b y
t
t e s t . Among
f i v e
c h i l d r e n w i t h
d i a r r h e a
i n f e c t e d
w i t h l a c t o s e - n e g a t i v e
E I E C , a l l o f
2 2
l a c t o s e - n e g a t i v e
c o l o n i e s w e r e
e n t e r o i n v a s i v e , a n d among
t h r e e c h i l d r e n
w i t h o u t d i a r r h e a ,
a l l o f
f i v e
l a c t o s e - n e g a t i v e
c o l o n i e s
w e r e
e n t e r o i n v a s i v e .
A l l EIEC b e l o n g e d t o r e c o g n i z e d
EIEC s e r o t y p e s
( T a b l e
3 ) .
O f
23
E I E C ,
1 5 ( 6 5 ) w e r e l a c t o s e
p o s i t i v e
a n d 8
( 3 5 )
were
l a c t o s e
n e g a t i v e .
Most ( 9 1 ) EIEC
were
l y s i n e d e c a r -
b o x y l a s e n e g a t i v e ;
E . c o l i 0 1 4 4 : H 2 5
i s o l a t e d
f r o m
tw o
p a t i e n t s
w e r e
l a c t o s e n e g a t i v e
a n d l y s i n e
d e c a r b o x y l a s e
p o s i t i v e .
Among
c h i l d r e n
w i t h
d i a r r h e a ,
t h e s t o o l
b l o t
t e c h n i q u e
d e t e c t e d 1 3
( 7 6 )
o f
1 7
c h i l d r e n
w i t h
E I E C ,
4 3
( 4 5 )
o f 9 6
c h i l d r e n
w i t h
S h i g e l l a s p p . ,
a n d 3
( 1 )
o f
2 9 7
c h i l d r e n
w i t h
n e i t h e r
EIEC
n o r
S h i g e l l a s p p .
Among
c h i l d r e n
w i t h o u t
d i a r r h e a ,
t h e
s t o o l b l o t
was
p o s i t i v e
i n
2
( 3 3 )
o f
6
c h i l d r e n
w i t h E I E C ,
2
( 1 7 )
o f
1 2
c h i l d r e n
w i t h S h i g e l l a
s p p . ,
a n d
2
( 0 . 5 )
o f 3 9 2
c h i l d r e n
w i t h n e i t h e r
EIEC n o r
S h i g e l l a s p p .
Among
1 7
c h i l d r e n
w i t h
EIEC i n f e c t i o n s a n d
d i a r r h e a ,
t h e
s t o o l
b l o t s
w e r e
p o s i t i v e
i f f i v e
o r
more c o l o n i e s h y b r i d i z e d
w i t h t h e c o l o n y
p r o b e ( 1 0 o f
1 0 )
t h a n i f l e s s t h a n
f i v e c o l o n i e s
h y b r i d i z e d
( 4
o f
7 ) .
B l o t s
were
a l s o more o f t e n
p o s i t i v e
i n
c h i l d r e n i n f e c t e d w i t h l a c t o s e - p o s i t i v e
( 1 1
o f 1 2 )
t h a n
l a c -
t o s e - n e g a t i v e ( 3
o f 5 ) E I E C ,
a n d
t h e
b l o t
was m o r e o f t e n
p o s i t i v e
i f
EIEC
was i s o l a t e d
a s
t h e o n l y p a t h o g e n ( 9
o f 1 0 )
t h a n
i f m o r e
t h a n
o n e
p a t h o g e n
( 4
o f
7 ) was i s o l a t e d . T h e r e
were
n o
d i f f e r e n c e s i n d e t e c t i n g
t h e v a r i o u s
S h i g e l l a
se -
r o t y p e s
i n
t h e s t o o l
b l o t t e c h n i q u e .
S t o o l
b l o t s
were
a s o f t e n
p o s i t i v e
w i t h
S h i g e l l a spp.
a s
w i t h l a c t o s e - n e g a t i v e
E I E C .
TABLE 2 . C l i n i c a l
f e a t u r e s a n d
s t o o l e x a m i n a t i o n
o f
c h i l d r e n w i t h
d i a r r h e a i n f e c t e d w i t h
o n l y
o n e p a t h o g e n , B a n g k o k ,
T h a i l a n d ,
J a n u a r y
t o
J u n e
1 9 8 5 e
S y m p t o m s
T r e a t m e n t
r e c e i v e d
S t o o l
e x a m i n a t i o n
P a t h o g e n
( n o . )
D i a r r h e a
B l o o d y
v
L e u k o c y t e s
E r y t h r o c y t e s
< 2 4
h b d i a r r h e a F e v e r
V o m i t i n g
r e h y d r a t i o n
A n t i b i o t i c s
p r e s e n t
p r e s e n t
S h i g e l l a
s p p . ( 5 9 )
5 8
4 7
9 8
4 7
1 0
6 1
6 6
4 9
EIEC
( 1 0 )
2 0
3 0
9 0
4 0 1 0
7 0
8 9
4 4
E n t e r o t o x i g e n i c
E . c o l i ( 1 8 )
3 9
1 7
6 7
6 7
6 6 3 9
3 1
1 3
R o t a v i r u s ( 3 1 )
3 2
6
9 7
9 7 3 2
2 3
2 2
j
a
R e s u l t s a r e e x p r e s s e d a s p e r c e n t a g e s . i . v . ,
I n t r a v e n o u s .
b
D u r a t i o n
o f d i a r r h e a b e f o r e
c o m i n g
t o
t h e
c l i n i c .
J .
C L I N .
M I C R O B I O L .
. P
A b . .
1 P
-
8/16/2019 J. Clin. Microbiol. 1988 Taylor 1362 6
5/6
SHIGELLA
AND ENTEROINVASIVE
E .
C O L I
INFECTIONS 1 3 6 5
TABLE 3 .
M i c r o b i o l o g i c c h a r a c t e r i s t i c s o f EIEC
i s o l a t e d f r o m
c h i l d r e n a t C h i l d r e n s
H o s p i t a l , B a n g k o k , T h ai l a nd , 1 9 8 5
C h a r a c t e r i s t i c s
E .
c o l i N o . o f
s e r o t y p e
p a t i e n t s
L a c t o s e
LDC
M o t i l i t y
ODC
A c e t a t e
M u c a t e
I n d o l e
G l u c o s e
( g a s )
0 2 8 a c : H - 1 3
+ -
-
- - - +
0 1 4 3 : H -
1
+ - -
- + -
+
+
0 1 3 6 : H - 1
+
- - +
+
-
+ +
0 1 6 4 : H - 6
-
-
-
- +
- d
-
0 1 4 4 : H 2 5
2
-
+
+
+ +
- +
+
a
LDC, L y s i n e d e c a r b o x y l a s e ;
ODC, o m i t h i n e
d e c a r b o x y l a s e ; d , v a r i a b l e .
DISCUSSION
I n
t h i s
s t u d y
o f
e n d e m i c d i a r r h e a l
d i s e a s e
i n T h a i l a n d ,
S h i g e l l a
spp.
were
t h e
most f r e q u e n t l y
i s o l a t e d e n t e r i c
p a t h o g e n
a n d were
p a r t i c u l a r l y
i m p o r t a n t i n c h i l d r e n over
1
y e a r o l d . H o w e v e r , S h i g e l l a
spp. were n o t t h e o n l y
c a u s e o f
i n v a s i v e
d i a r r h e a l d i s e a s e . EIEC
may a l s o
b e
a c a u s e o f
e n d e m i c
d i a r r h e a l d i s e a s e
i n t h e t r o p i c s . EIEC
was i s o l a t e d
f r o m 4 o f a l l c as e s o f d i ar r h ea
a n d was commonly
a s s o c i -
a t e d
w i t h
b l o o d y
d i a r r h e a
( 7 )
a n d
among
c h i l d r e n
w i t h
d i a r r h e a w ho
were 3 t o 5 yea rs
o l d 9 ) . EIEC
a c c o u n t e d f o r
15 o f
t h e
b a c t e r i a t h a t p o s s e s s e d t h e i n v a s i v e
p l a s m i d
a n d
c a u s e d
d i s e a s e
b y s h i g e l l a l i k e
e n t e r o i n v a s i o n . T h u s ,
EIEC i s
a n
i m p o r t a n t
component
o f t h e e t i o l o g y o f e n d e m i c d i a r r h e a l
d i s e a s e .
I n
a
pr evious
s t u d y , S h i g e l l a spp. were
i s o l a t e d f r o m 44
a n d
EIEC
was
i s o l a t e d
f r o m 5 o f 2 0 0 c h i l d r e n w i t h b l o o d y
d i a r r h e a ( 2 4 ) . W i t h
s i m i l a r
m e t h o d s
i n t h i s
s t u d y ,
EIEC were
d e t e c t e d
f r o m
4 o f c h i l d r e n w i t h d i a r r h e a a n d
s i g n i f i c a n t l y
l e s s
o f t e n ( 0 . 9 ) f r o m
c h i l d r e n w i t h o u t
d i a r r h e a .
T h e num
b e r o f
EIEC
c o l o n i e s pe r s p e c i m e n
was
a l s o s i g n i f i c a n t l y
l e s s
i n
c h i l d r e n
w i t h o u t d i a r r h e a , s u g g e s t i n g
t h a t a s y m p t o m a t i c
c h i l d r e n s h e d f e w e r o r g a n i s m s . T h e
a g e - r e l a t e d i s o l a t i o n
r a t e s a n d c l i n i c a l f e a t u r e s o f EIEC i n f e c t i o n s
were s i m i l a r
t o
s h i g e l l o s i s ,
a l t h o u g h
t h e
i l l n e s s
a p p e a r e d
t o
b e
l e s s
severe.
A l l
EIEC i s o l a t e d
i n p r e v i o u s s t u d y
( 2 4 )
w e r e
l a c t o s e
p o s i t i v e
a n d
l y s i n e
d e c a r b o x y l a s e
n e g a t i v e ; EIEC
f r o m
7
o f
1 0 p a t i e n t s w e r e r e c o g n i z e d
EIEC s e r o t y p e s
( 0 2 8 a c : H - ,
0 2 9 : H - ) ,
a n d 3 o f 1 0 b e l o n g e d t o
a new s e r o t y p e ( F . O r s k o v ,
p e r s o n a l
c o m m u n i c a t i o n ) .
I n
t h i s
s t u d y
65 o f
EIEC
w e r e
l a c t o s e
p o s i t i v e ,
a n d a l l
b e l o n g e d
t o
r e c o g n i z e d
EIEC
s e -
r o t y p e s .
E . c o l i
0 1 4 4 : H 2 5 ,
i s o l a t e d f r o m two p a t i e n t s ,
w e r e
e n t e r o i n v a s i v e
b u t
l y s i n e
d e c a r b o x y l a s e p o s i t i v e .
T h e s e
s t r a i n s were
b i o c h e m i c a l l y
d i s t i n c t f r o m t h o s e
d e s c r i b e d
b y
S a k a z a k i e t
a l .
( 2 0 ) .
EIEC
0144:H25
t h a t
w e r e
l y s i n e
d e c a r b o x y l a s e n e g a t i v e
w e r e
r e c e n t l y
i d e n t i f i e d
w i t h
DNA
p r o b e s ( 1 0 ) .
I n
o t h e r
s t u d i e s EIEC i s o l a t e s were
p r e d o m i -
n a n t l y
l a c t o s e
n e g a t i v e ( 2 5 ) ;
i n t h i s
s t u d y
we f o u n d
t h a t a
g r e a t e r p r o p o r t i o n
o f
l a c t o s e - n e g a t i v e
E .
c o l i
were e n t e r o i n -
v a s i v e
c o m p a r e d
w i t h
l a c t o s e - p o s i t i v e
E .
c o l i ,
b u t
l a c t o s e -
n e g a t i v e
E .
c o l i
were
o n l y
i s o l a t e d
f r o m 12
o f
c h i l d r e n .
DNA
h y b r i d i z a t i o n
m e t h o d s
are
p a r t i c u l a r l y
u s e f u l
i n
s c r e e n i n g l a r g e
n u m b e r s
o f
l a c t o s e - p o s i t i v e
E .
c o l i
( 5 ) .
I n
a
p r e v i o u s s t u d y
we
f o u n d
t h a t t h e DNA
p r o b e
a p p l i e d
t o
c o l o n i e s
was a s s e n s i t i v e
a n d
s p e c i f i c
a s
t h e
S e r e n y
t e s t and
VMA
ELISA
i n
d e t e c t i n g
EIEC
( 2 4 ) .
Based o n
t h e s e
p r e v i -
o u s
r e s u l t s ,
t h e
sanie
p r o b e
was u s e d t o
screen
E .
c o l i
c o l o n i e s i n
t h e
p r e s e n t
s t u d y ,
and
i t
was
found t h a t a l l
c o l o n i e s
t h a t
h y b r i d i z e d
w i t h t h e
DNA
p r o b e
c o u l d
be
c o n f i r m e d
a s
EIEC
b y
S e r e n y t e s t ,
VMA
ELISA,
a nd
s e r o t y p i n g .
C o m p a r e d
w i t h
c o l o n y h y b r i d i z a t i o n ,
t h e s t o o l b l ot ha d
a
s e n s i t i v i t y
o f
76
i n
d e t e c t i n g
EIEC
c a s e s ; c o m p a r e d
w i t h
c u l t u r e r e s u l t s , t h e s t o o l
b l o t
h a d
a
s e n s i t i v i t y
o f 45 f o r
S h i g e l l a c a s e s .
T h e
s t o o l
b l o t
w a s c o n s i d e r a b l y
l e s s
s e n s i t i v e
t h a n
c o l o n y
h y b r i d i z a t i o n f o r EIEC
o r c u l t u r e
f o r
S h i g e l l a
d e t e c t i o n . L a c t o s e - p o s i t i v e EIEC
w e r e i d e n t i f i e d
m o r e o f t e n
b y s t o o l
b l o t t h a n l a c t o s e - n e g a t i v e EIEC
o r
S h i g e l l a
s p e c i e s .
T h e g r o w t h o f
l a c t o s e - n e g a t i v e o r g a n i s m s o n
M a c C o n k e y
a g a r m a y
h a v e
b e e n
i n h i b i t e d
b y
o t h e r
f e c a l b a c t e r i a .
I t i s
p o s s i b l e t h a t
e x a m i n i n g s t o o l
g r o w n
o n
a n o n s e l e c t i v e m e -
d i u m , s u c h
a s
b l o o d a g a r ,
o r a n o t h e r e n t e r i c
m e d i u m , s u c h
a s
H e k t o e n
o r
e o s i n - m e t h y l e n e
b l u e ,
m i g h t
i n c r e a s e
t h e
d e t e c t i o n o f l a c t o s e - n e g a t i v e EIEC
a n d
S h i g e l l a s p p . b y
t h i s
t e c h n i q u e .
H o w e v e r , e x a m i n i n g s t o o l
b l o t s
w i t h DNA
p r o b e s t o
d e t e c t
e n t e r o t o x i g e n i c
E .
c o l i
h a s a l s o b e e n
l e s s
s e n s i t i v e
t h a n
e x a m i n i n g
c o l o n i e s ( 7 ) .
On t h e o t h e r h a n d ,
t h i s
p r o b e
i s r e m a r k a b l y s p e c i f i c
i n s c r e e n i n g DNA
f r o n i
u n s e l e c t e d b a c t e r i a l g r o w t h . H y b r i d i z a t i o n
o f
s t o o l
b l o t s i s
a n e a s i e r a n d
m o r e
r a p i d m e t h o d o f i d e n t i f y i n g EIEC
t h a n
c o l o n y
b l o t s .
A l t h o u g h
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c o l o n y
h y b r i d i z a t i o n ,
t h e
h i g h s p e c i f i c i t y
s u g g e s t s t h a t s t o o l b l o t
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A
c o m p a r a t i v e
s t u d y
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E s c h -
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c o l i , S h i g e l l a ,
A e r o m o n a s ,
a n d V i b r i o
a s
e t i o l o g i e s
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d i a r r h e a
i n n o r t h e a s t e r n
T h a i l a n d .
Am .
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M e d .
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K h u n g v a l e r t ,
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A
c o m p a r a t i v e
s t u d y
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g e n e
p r o b e s
a n d
t e s t s
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t o x i n
p r o d u c t i o n
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d e t e c t
e n t e r o t o x i g e n i c
E s c h e r i c h i a
c o l i .
J .
I n f e c t .
D i s .
1 5 3 : 2 5 5 - 2 6 0 .
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W.
H . 1 9 8 6 .
E d w a r d s a n d
E w i n g ' s
i d e n t i f i c a t i o n
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E n t e r o b a c t e r i a c a e ,
4 t h
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1 2 0 - 1 2 4 .
E l s e v i e r
S c i e n c e
P u b l i s h i n g , I n c . ,
Ne w
Y o r k .
9 .
F o r m a l ,
S .
B . ,
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R . B . H o r n i c k .
1 9 8 7 .
I n v a s i v e
E s c h e r i c h i a
c o l i . J .
I n f e c t .
D i s .
1 3 7 : 6 4 1 - 6 4 4 .
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G o m e s ,
T .
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T . ,
M.
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T o l e d o ,
L . R .
T r a b u l s i ,
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2 5 : 2 0 2 5 -
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P .
A .
S c h a d ,
S . A u s t i n , a n d
S . B .
F o r m a l .
1 9 8 3 . C h a r a c t e r i z a t i o n
o f v i r u l e n c e
p l a s m i d s a n d p l a s -
m i d- a s s oc i at e d o u t e r m e m b r a n e
p r o t e i n s
i n
S h i g e l l a
f l e x n e r i ,
S h i g e l l a s o n n e i ,
a n d
E s c h e r i c h i a c o l i . I n f e c t .
I m m u n . 4 0 : 3 4 0 -
3 5 0 .
1 2 .
H a r r i s ,
J .
C . ,
H .
L .
D u P o n t ,
a n d
R .
B .
H o r n i c k .
1 9 7 2 .
F e c a l
l e u k o c y t e s i n d i a r r h e a l i l l n e s s .
A n n . I n t e r n . M e d . 7 6 : 6 9 7 - 7 0 3 .
1 3 . H a r r i s ,
J .
R . ,
I .
K . W a c h s m u t h ,
B .
R . D a v i s , a n d M. L .
C o h e n .
1 9 8 2 .
H i g h - m o l e c u l a r - w e i g h t
p l a s m i d c o r r e l a t e s w i t h E s c h e -
r i c h i a
c o l i
e n t e r o i n v a s i v e n e s s . I n f e c t .
I m m u n .
3 7 : 1 2 9 5 - 1 2 9 8 .
1 4 .
H e r r m a n n , J . E . , N . R . B l a c k l o w , D .
M.
P e r r o n ,
G . C u k o r , P . J .
K r a u s e , J . S . H y a m s , H . J . B a r r e t t , a n d P . L . O g r a .
1 9 8 5 .
Enzyme i m m u n o a s s a y w i t h
m o n o c l o n a l a n t i b o d i e s f o r t h e d e -
t e c t i o n
o f
r o t a v i r u s i n s t o o l s p e c i m e n s . J .
I n f e c t . D i s .
1 5 2 : 8 3 0 -
8 3 2 .
1 5 .
K e u s c h ,
G .
T . , a n d S . B . F o r m a l . 1 9 8 4 . S h i g e l l o s i s ,
p .
7 2 3 - 7 3 6 .
I n
K .
S .
W a r r e n
a n d A .
A . F . Mahmoud
( e d . ) , T r o p i c a l a n d
g e o g r a p hi c al m e di c i ne ,
l s t
e d .
M c G r a w - H i l l B o o k
C o . ,
Ne w
Y o r k .
1 6 . M e l v i n ,
D .
M . , a n d
M.
M. B r o o k .
1 9 7 4 .
L a b o r a t o r y p r o c e d u r e s
f o r t h e
d i a g n o s i s o f i n t e s t i n a l
p a r a s i t e s , p . 1 0 8 , 1 1 5 , 1 2 3 . C e n t e r s
f o r
D i s e a s e C o n t r o l ,
A t l a n t a .
1 7 .
P a l , T . ,
A .
S .
P ac s a, L . Emody,
S .
V o r o s ,
a n d
E .
S e l l e y .
1 9 8 5 .
M o d i f i e d e n z y m e - l i n k e d i m m u n o s o r b e n t
a s s a y
f o r d e t e c t i n g
e n t e r o i n v a s i v e
E s c h e r i c h i a c o l i
a n d v i r u l e n t S h i g e l l a s t r a i n s . J .
C l i n . M i c r o b i o l . 2 1 : 4 1 5 - 4 1 8 .
1 8 . O r s k o v , F . , a n d I . O r s k o v .
1 9 7 5 .
E s c h e r i c h i a
c o l i
O: H s e r o t y p e s
i s o l a t e d f r o m h u m a n b l o o d :
p r e v a l e nc e o f
t h e K i
a n t i g e n
w i t h
t e c h n i c a l
d e t a i l s o f t h e O
a n d H
a n t i g e n i c d e t e r m i n a n t s .
A c t a
P a t h o l .
M i c r o b i o l . S c a n d . S e c t . B
8 3 : 5 9 5 - 5 6 0 .
1 9 . S a c k , D .
A . ,
a n d
R . B . S ac k .
1 9 7 5 . A
t e s t f o r e n t e r o t o x i g e n i c
E s c h e r i c h i a c o l i u s i n g
Y - 1 a d r e n a l
c e l l s
i n m i n i c u l t u r e . I n f e c t .
I m m u n . 1 1 : 3 3 4 - 3 3 6 .
2 0 . S a k a z a k i , R . ,
K .
T a m u r a ,
a n d
M.
S a i t o .
1 9 6 7 .
E n t e r o p a t h o g e n i c
E s c h e r i c h i a c o l i
a s s o c i a t e d w i t h d i a r r h e a i n
c h i l d r e n a n d a d u l t s .
J p n . J . M e d . S c i . B i o l . 2 0 : 3 8 7 - 3 9 9 .
2 1 .
S e r e n y ,
B .
1 9 5 5 .
E x p e r i m e n t a l
S h i g e l l a k e r a t o c o n j u n c t i v i t i s .
A c t a
M i c r o b i o l . A c a d .
S c i .
H u n g .
2 : 1 9 3 - 1 9 6 .
2 2 . S e t h a b u t r , O . ,
S .
H a n c h a l a y ,
P .
E c h e v e r r i a ,
D . N .
T a y l o r ,
a n d U .
L e k s o m b o o n .
1 9 8 5 .
A n o n - r a d i o a c t i v e DNA p r o b e t o i d e n t i f y
S h i g e l l a
a n d
e n t e r o i n v a s i v e
E .
c o l i i n s t o o l s o f c h i l d r e n
w i t h
d i a r r h o e a .
L a n c e t i i : 1 0 9 5 - 1 0 9 7 .
2 3 . S t o l l , B .
J . , R .
I . G l a s s , M. I . H u g , M. U . K h a n , H . B a n u , a n d J .
H o l t . 1 9 8 2 . E p i d e m i o l o g i c
a n d
c l i n i c a l
f e a t u r e s
o f
p a t i e n t s
i n f e c t e d w i t h
S h i g e l l a
who a t t en de d a
d i a r r h e a l
d i s e a s e h o s p i t a l
i n B a n g l a d e s h .
J .
I n f e c t . D i s . 1 4 6 : 1 7 7 - 1 8 3 .
2 4 .
T a y l o r ,
D .
N . ,
P .
E c h e v e r r i a ,
T .
P a l ,
O .
S e t h a b u t r ,
S . W a n k i j t -
c h a r o e n ,
S . S r i c h a r m o r n ,
B .
R o w e ,
a n d
J .
C r o s s . 1 9 8 6 . T h e r o l e
o f
S h i g e l l a s p p . ,
e n t e r o i n v a s i v e E .
c o l i ,
a n d
o t h e r e n t er o p a th o -
g e n s
a s c a u s e s
o f
c h i l dh o o d d y s en t e r y
i n T h a i l a n d . J .
I n f e c t .
D i s .
1 5 3 : 1 1 3 2 - 1 1 3 8 .
2 5 .
T o l e d o ,
M. R .
F . ,
a n d
L .
R .
T r a b u l s i . 1 9 8 3 .
C o r r e l a t i o n b e t w e e n
b i o c h e m i c a l
a n d
s e r o l o g i c a l
c h a r a c t e r i s t i c s o f
E s c h e r i c h i a c o l i
a n d
r e s u l t s
o f
t h e
S e r e n y
t e s t .
J .
C l i n .
M i c r o b i o l .
1 7 : 4 1 9 - 4 2 1 .
2 6 .
W o o d ,
P .
K . , J .
G . M o r r i s , J r . ,
P .
L . C . S m a l l ,
O .
S e t h a b u t r ,
M.
R .
F .
T o l e d o ,
L .
T r a b u l s i , a n d J . B . K a p e r . 1 9 8 6 . C o m p a r i -
s o n o f
DNA
p r o b e s
w i t h
t h e
S e r e n y
t e s t
f o r
t h e
i d e n t i f i c a t i o n
o f
i n v a s i v e S h i g e l l a
a n d
E s c h e r i c h i a c o l i
s t r a i n s .
J .
C l i n . M i c r o -
b i o l .
2 4 : 4 9 8 - 5 0 0 .
J . C L I N . M I C R O B I O L .
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