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Horizontal gene transfer of an entire metabolic pathway
between a eukaryotic alga and its DNA virus
Genome Res. 2009 19: 1441-1449 originally published online May 18, 2009
Brune JustineCarturan BrunoM1 BEMCOM
Le 10/12/09
Transfert horizontal de gènes d’une voie métabolique complète entre une
algue eucaryote et son virus à ADN
Auteurs: Adam Monier, Anto´nio Pagarete, Colomban de
Vargas, Michael J.Allen,Betsy Read, Jean-Michel Claverie,et Hiroyuki Ogata
Cadre de l’étude•Organismes photosynthétiques de l’océan : ½ de l’O2 total de la planète.
Cyanobactérie (Anabaena sperica)
Diatomées
•Rapidité de cycles de reproduction et de mort
Haptobiontes( Scyphospahaera apsteeinii)
L’organisme eucaryote concerné: Emiliana huxleyi
Emiliana huxleyi
EucaryotesChromalvéolésHaptobiontes
Nommée algue ou microalgue
Endosymbiose secondaire « voie rouge »
ScanningElectron Microscopy picture of Emiliania huxleyi
L’organisme eucaryote concerné: Emiliana huxleyi
Emiliana huxleyi
EucaryotesChromalvéolésHaptobiontes
Nommée algue ou microalgue
Endosymbiose secondaire « voie rouge » ScanningElectron Microscopy picture of
Emiliania huxleyi
L’organisme eucaryote concerné: Emiliana huxleyi
Emiliana huxleyi
EucaryotesChromalvéolésHaptobiontes
Nommée algue ou microalgue
Endosymbiose secondaire « voie rouge » ScanningElectron Microscopy picture of
Emiliania huxleyi
Importance écologique d’Emiliana huxleyi
Bloom planctonique àEmiliana huxleyi en 1999(Al Said, 2005)
•Coccolithophoridés le plus présent: formation de gigantesques blooms.
•Les craies du Crétacé sont formées de coccolithes sédimentés: puits decarbone dans l'océan.
Falaises de Douvres(Angleterre)
Interactions eucaryotes océaniques et virus
•Virus éliminent chaque jour 20 à 40 % masse des micro-organismes marins de surface
Emiliania huxleyi couverte par ses exosquelettes en carbonate de calcium et le virus géant EhV icosaédrique (© Miguel FRADA et Glynn GORICK)
•10 23 infections virales / seconde (Cours Claverie, 2009)
•Renouvellement du phytoplancton tous les 4 jours
Carte d’identité du « tueur »
•EhV souche EhV86•Virus géant à morphologie icosahedrale•Groupe monophylétique dans Phycodnaviridae •Coccolithovirus •Coccolithovirinae( CLAVERIE,2008)
•ADN double brin (après Acanthamoeba polyphaga, LA SCOLA B ET AL, 2008)
•407 kilos paires de bases•Code pour 472 protéines
Acanthamoeba polyphaga
SPT Serine palmitoyltransferaseLAG1 Dihydroceramide desaturaseFAD Dihydroceramide desaturaseLPP Sphingosine 1 phosphate
phosphataseDsD1-Like Fatty acid desaturaseAco1-like Fatty acid desaturaseSterol desaturase3KSR 3-Ketosphinganine reductase
Les enzymes sphingolipidiques
A model of de novo sphingolipid/ceramide biosynthesis pathway.
ROUGE: Enzymes présentes chez E.huxleyi ET EhV86.
VERT: Enzymes présentes SEULEMENT chez E.huxleyi.
Rôles des sphingolipides
Très étudiés chez les mammifères et les levures:
•Régulation cellulaire
•Apoptose(= mort cellulaire programmée)
Questions soulevées par les scientifiques
• Gènes présents chez TOUS les eucaryotes mais présent QUE chez EhV : suggère un HGT (Prochlorococcus et Myoviridae, Ostreococcus tauri et son virus OtV5).
• L’hypothèse :HGT serait à l’origine des gènes de la biosynthèse des sphingolipides chez EhV.
• Quel est le sens du transfert?(hôte-virus ou virus-hôte)
• Quel est le rôle des sphingolipides chez EhV 86, quel est l’avantage selectif?
Preuves d’un transfert Horizontal de gènes
Recherche de ces gènes chez Eh V-86
Étude de similarité entre les gènes de Eh V-86 et E.huxleyi
PCR
SPT LAG1 Dsd1-like FAD
LPP
Transmembrane fatty acide elongation proteine Sterol desaturase
Aco-1 like
3-KSR ?
LAG1 : 100 %
SPT (LCB1) : 96%
Dsd1-like FAD : 100%
LPP : 60%
Transmembrane fatty acide elongation proteine : 91%
Sterol desaturase : 100%
Aco-1 like : 59%
GenBank
LAG1
Transfert horizontal de gènes
Rôle des enzymes sphingolipidiques de Eh V
Etude de leur fonctionnalité
Hypothèses de leurs fonctions chez Eh V
Etude du taux d’évolution des gènes en fonction de l’origine géographique (PCR pour 6 des gènes)
Eh V : 2 groupes
Gpe I :3 Manches 19993 Norvège 2000&2003
Gpe II :5 Manches 2001
E.Huxleyi : grande similarité
Fjord d’Oslo 1959Golfe de Maine 1989Large Pérou 1991Méditerranée (Espagne) 1998 (France) 2006Mer du Japon 2006
SPT
N
Etude pression sélective
Comparaison Ka/Ks entre Eh V-86 et Eh V-163 (gpe I)
SPT
LAG1
Dsd1-like FAD
LPP
Etude pression sélective
Comparaison Ka/Ks entre Groupe 1 et 2 de Eh V
SPT
LAG1
Dsd1-like FAD
Aco1-like FAD
LPP
Pression de sélection négative
Gènes fonctionnels et nécessaires à Eh V
Sens du Transfert :
?Eh V E.huxleyi
E.huxleyi
E.huxleyi
Eucaryotes primitifs
Eucaryotes primitifs
Autres lignées
eucaryotes
Autres lignées
eucaryotes
Eh Vprimitif
Eh Vprimitif
VH
-Théorie de l’Eucaryogénèse
-Moins d’étapes de transferts (génome virus plus petit)
- Nécessité de co-évolution
HV
-Acquisition des gènes par étapes
-Gènes non présents chez autres virus
Plus parcimonieux
Rôle des sphingolipides: Solution d’adaptation de Eh V
• Contrôle du cycle de vie de l’hôte : prolonger l’infection + lyse cellulaire
• Interactions membranaires : facilitent l'infection et la libération des nouveaux virions
Conclusion
•Transfert horizontale de ces gènes entre les ancêtres de Eh V et E.huxleyi.
•Probablement de E.huxleyi à Eh V.
•Evolution du génome par étapes.
•Phénomène d’adaptation de Eh V.
www2.cnrs.fr/presse/communique/1435.htm
Communiqué Presse , Paris 16 octobre 2008
Cellule diploïde calcifiante et cellule haploïde, non-calcifiante et flagellée permet d'échapper à l'attaque des virus. Le sexe est donc une stratégie anti-virale chez le coccolithophore Emiliania huxleyi.
Red Queen / Cheshire Cat (Roman Lewis Caroll)
Course à la survie Phase haploïde d’Emiliana huxleyi
« Mais, Reine Rouge, c'est étrange, nous courons vite et le paysage autour de nous ne change pas ? » Et la reine répondit : « Nous courons pour rester à la même place. »
• Claverie J-M.Short report Giant viruses in the oceans: the 4th Algal Virus Workshop.
• COLOMBAN DE VARGAS, MARIE-PIERRE AUBRY, IAN PROBERT, JEREMY YOUNGOrigin and Evolution of Coccolithophores: From Coastal Hunters to Oceanic Farmers.
• J.B. Larsen, A. Larsen, G. Bratbak, and R.-A. Sandaa.Phylogenetic analysis of members of the Phycodnaviridae virus family using amplified fragments of the Major Capsid Protein gene.Department of Biology, University of Bergen, P.O. Box 7800, N-5020 Bergen, Norway.
• Jose´ F. Fahrni,* Ignacio Bolivar,* Ce´dric Berney,* Elena Nassonova, Alexey Smirnov, and Jan Pawlowski*. 2003. Phylogeny of Lobose Amoebae Based on Actin and Small-Subunit Ribosomal RNA Genes, Mol. Biol. Evol. 20(11):1881–1886.
• LA SCOLA B., DESNUES C., PAGNIER I., ROBERT C., BARRASSI L., FOURNOUS G., MERCHAT M., SUZAN-MONTI M., FORTERRE P., KOONIN E., RAOULT DIDIER. 2008. The virophage as a unique parasite of the giant mimivirus. Nature, 2008, 455 (7209), p. 100-NIL_65.
• Michael J. Allen, Declan C. Schroeder, Matthew T. G. Holden and William H. Wilson. Evolutionary History of the Coccolithoviridae.
• Michael J Allen, Julie A Howard, Kathryn S Lilley and William H Wilson .Proteomic analysis of the EhV-86 virion.
• Michael J Allen, Declan C Schroeder, Andrew Donkin,
Katharine J Crawfurd and William H Wilson. Genome comparison of two Coccolithoviruses. • Michael. J. Allen, D. C. Schroeder, andW. H.Wilson. Preliminary characterisation of repeat families in the
genome of EhV-86, a giant algal virus that infects the marine microalga Emiliania huxleyi.
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